Beneficios ecológicos y biológicos del hongo cosmopolita Trichoderma spp. en la agricultura: una perspectiva en el campo mexicano

Resumen

Existen numerosos estudios científicos sobre las características generales del hongo filamentoso Trichoderma spp. que demuestran su extensa gama de interrelaciones en los ecosistemas y su actividad beneficiosa para el sector agrícola y la agroindustria. También se ha documentado su importancia en la preservación y restauración de la microbiota del suelo. Los beneficios biológicos y ecológicos de Trichoderma se deben a su capacidad reproductiva, así como a su eficiencia en el uso de los nutrientes del suelo. Se ha documentado la eficacia de este género contra una variedad de hongos fitopatógenos, también su potencial para sintetizar y liberar enzimas como celulasas, xilanasas y quitinasas, las que se han implementado en bioprocesos agroindustriales. También se ha informado que diversas especies de Trichoderma son capaces de producir auxinas y reguladores de crecimiento del tipo giberelina, reportados como promotores del crecimiento de algunos cultivos agrícolas. Sin embargo, lo más relevante es su capacidad de prevalecer a ciertas dosis de ingredientes activos «agrotóxicos», de contribuir a procesos de obtención de biocombustible y de biorremediación de suelos agrícolas. En este artículo de revisión, se realiza una descripción general de los estudios actuales de mayor relevancia acerca de las diferentes subespecies de Trichoderma y sus aportes a la agricultura. Se describen resultados obtenidos in vitro, en invernadero y a campo. El presente análisis servirá como punto de partida para investigaciones futuras en México específicas del género Trichoderma y los beneficios que este hongo puede significar para el campo mexicano.

Abstract

There is currently an extensive record of scientific studies on the general characteristics of filamentous fungus Trichoderma spp., which demonstrates its wide range of interrelation in ecosystems and its fungal activity that benefits the agricultural sector and agroindustry, as well as its importance in the preservation and restoration of the soil microbiota. The success of the biological and ecological benefits of Trichoderma is due to its reproductive capacity, as well as its efficiency in the use of soil nutrients; the efficacy of the genus has been reported against a variety of phytopathogenic fungi, as well as the potential to synthesize and release enzymes (cellulases, xylanases, and chitinases) that have been implemented in agroindustrial bioprocesses. It has also been reported that various species of Trichoderma spp. can produce auxins and gibberellin-type growth regulators, reported as growth promoters of some agricultural crops; however, their most relevant fact is their ability to prevail at certain doses of ‘agrotoxic’ active ingredients and contribute studies regarding processes for obtaining biofuel and bioremediation of the agricultural soil. In this overview, a general description of the current and relevant studies of the different subspecies of Trichoderma and their contribution in agriculture is made, presenting results obtained in vitro, in greenhouses and in the field. This analysis will serve as a starting point for future research in Mexico, specifically on the genus Trichoderma and its benefits for the Mexican countryside.

Introducción

La versatilidad del hongo cosmopolita Trichoderma spp. es tan amplia que precisa una revisión metódica, a fin de ofrecer un panorama detallado de sus beneficios ecológicos y biológicos para la agricultura, ya demostrados en todo el mundo. Trichoderma (Ascomycota, Hypocreales, Hypocreaceae) es un género de hongos filamentosos con una notable variedad de subespecies y de interacciones con otros hongos, animales y plantas. Estos hongos están atrayendo un creciente interés debido a sus variadas bioactividades, distribución global, producción de diversos metabolitos y potencial en la agricultura y otras áreas biológicas²⁵.

Los genomas de Trichoderma han revelado microtrofía y micoparasitismo como una forma de vida ancestral de las especies de este género. Algunas especies de Trichoderma se han establecido en la rizosfera de la planta y evolucionaron como colonizadores intercelulares e intracelulares de las raíces^42,53,101; como resultado, estimulan el crecimiento de las plantas y la defensa contra los patógenos.

Los miembros de Trichoderma se encuentran entre los microorganismos benéficos que presentan diferentes modos de acción, lo que les permite ejercer un efecto biorregulador; además, tienen la capacidad de competir por espacio, presentan un desarrollo rápido, pueden tolerar condiciones ambientales extremas y son capaces de parasitar y controlar hongos, nemátodos y otros fitopatógenos. Por tales características, se encuentran entre los de mayor importancia como potenciales agentes de control biológico^42,59; además, toleran la presencia de agroquímicos.

Hasta la actualidad, hay registradas 541 especies de Trichoderma (https://www.mycobank.org/), un género de una versatilidad nutricional única⁵⁸. Estudios recientes muestran a Trichoderma como productor de un gran número de sustancias con propiedades antibióticas y de enzimas hidrolíticas (celulasas, quitinasas, xilanasas, pectinasas, β-1,3-glucanasas y proteasas, entre muchas otras), las que le permiten colonizar rápidamente las raíces de las plantas y competir con fitopatógenos por espacio, nutrientes o sitios de infección^75,89,102. Numerosos reportes demuestran que varias especies de Trichoderma disminuyen significativamente la incidencia de enfermedades causadas por fitopatógenos que habitan en el suelo y el follaje, como Rhizoctoniasolani, Phytophthora spp., Pythiumultimum, Fusarium spp., Alternariaalternata, Sclerotinia spp., Gaeumannomycesgraminis, Thielaviopsisbasicola, Verticilliumdahliae, Botrytiscinerea, entre otros, tanto en condiciones de invernadero como de campo^39,40,71,103.

Dada la versatilidad de Trichoderma en muchos aspectos, la información sobre su empleo en la producción agrícola y la biosustentabilidad de los ecosistemas es dinámica y se actualiza constantemente en todo el mundo. El objetivo de esta revisión fue brindar un panorama general de las características, los usos y las aplicaciones de Trichoderma spp., sobre la base de lo reportado en diversas investigaciones. Asimismo, las aplicaciones de importancia se presentan agrupadas en grandes rubros, con la finalidad de establecer las bases que solucionen problemas específicos. Consideramos que esta revisión representará una base importante para futuras investigaciones referidas a la aplicación de Trichoderma en la agricultura de México.

Importancia de Trichoderma en la agricultura

Se prevé que habrá 9.100 millones de personas vivas en el planeta en el año 2050, según las proyecciones de población actuales. En consecuencia, es necesario que haya un aumento del 70% en la cantidad de alimentos que produce la agricultura para alimentar de manera sostenible a la creciente población en todo el mundo⁵⁸.

En gran medida, la agricultura en la era moderna depende del uso de agroquímicos y fertilizantes para el manejo de las enfermedades de las plantas y para mejorar la productividad de los cultivos. Los agroquímicos son capaces de minimizar las amenazas de enfermedades y mejorar los rendimientos de los cultivos¹⁰; sin embargo, al mismo tiempo representan amenazas graves para la salud humana y la biosustentabilidad de los ecosistemas. Esto ha generado un creciente interés en el control biológico, que lo podemos definir como la supresión de la enfermedad mediante la aplicación de un agente de biocontrol (ABC), generalmente, un hongo, una bacteria o un virus. El uso de ABC surgió como una alternativa prometedora y, en ocasiones, como una forma complementaria de reducir el uso de agroquímicos. También se asocia a prácticas compatibles con el objetivo de una economía sostenible^21,80.

Dado que los hongos de control biológico del género Trichoderma han desarrollado la capacidad de interactuar simultáneamente con plantas y patógenos fúngicos, pueden usarse como microorganismos modelo para estudiar interacciones complejas. Existen varios elicitores que estimulan la respuesta inmune de las plantas y el micoparasitismo ocasionado por Trichoderma; es decir, la inhibición del crecimiento de un hongo fitopatógeno por otro hongo antagonista. Este mecanismo es el más relevante dentro del control biológico mediado por Trichoderma. Incluso, se considera que interacciona con factores bióticos y abióticos^50,65, tal como ocurre en el caso del silicio. Estudios recientes han demostrado que el gel de sílice en combinación con Trichoderma activa mecanismos de protección en plantas contra factores bióticos (insectos, hongos y bacterias), potenciando la efectividad del control biológico y proporcionando una estrategia integral sostenible y amigable con el ambiente, como una alternativa para la disminución del uso de pesticidas^10,70,76,105.

Al considerar las interacciones de las diferentes especies de Trichoderma con las plantas, se ha comprobado que estas pueden estimular el crecimiento y el rendimiento y promover una mayor disponibilidad de elementos biogénicos (nitrógeno, fósforo); de esta manera, logran mejorar la movilización de nutrientes del suelo y de materia orgánica, aumentando la intensidad de captación, transporte de minerales y producción de vitaminas^12,27,39.

Trichoderma es ampliamente utilizado como biofertilizante en casi todos los cultivos, con o sin enmiendas. Se informó que Trichoderma se usó en la producción de vegetales y era más efectivo en el tomate; sin embargo, también se registró una respuesta positiva en otros cultivos como el cacahuate, el algodón, el trigo, el tabaco, la caña de azúcar, el plátano, los chiles, la papa, la soja, los cítricos, la coliflor, la cebolla y el girasol⁸².

En México, el uso de microorganismos en la agricultura ha avanzado en las últimas décadas; lograr que estos avances se trasfieran a los productores mediante la divulgación es el mejor camino para demostrar que la ciencia es una herramienta necesaria en el desarrollo sostenible de nuestro país²².

Se han estudiado diversas cepas de Trichoderma por su potencial de antagonismo y micoparasitismo contra fitopatógenos, su capacidad para mejorar el crecimiento vegetal en condiciones de estrés y para incrementar el contenido de pigmentos en las plantas y su habilidad para potenciar la microbiota y la actividad enzimática del suelo¹⁷.

Se han publicado alrededor de 50 trabajos relacionados con el uso de agentes de control biológico de origen microbiano²⁰, entre ellos se menciona el biocontrol de la «escoba de bruja» con Trichoderma spp. en el mango bajo condiciones de campo⁶⁶, así como la actividad antifúngica de Trichoderma harzianum y Trichoderma koningiopsis contra Fusarium solani, lo que estuvo asociado a la germinación y el vigor de plántulas de chile miahuateco⁶⁷, por mencionar algunos ejemplos.

La producción comercial de bioplaguicidas en México se lleva a cabo en aproximadamente 68 plantas industriales, en las que se reproducen 37 agentes de control biológico. De estos agentes, 9 corresponden a especies de Trichoderma: Trichoderma fasciculatum, T. harzianum y Trichoderma viride. Estas se emplean como ingredientes activos (tabla 1), a los que se adiciona un ingrediente inerte, es decir, una sustancia o coadyuvante que facilita su manejo, aplicación y efectividad para el control biológico⁴³.

Tabla 1.

Laboratorios productores de bioformulaciones con Trichoderma spp. en México

Especie	Laboratorio	Producto	Ubicación	Contacto
T. fasciculatum	Laboratorios Nafex	MICOFEX®	Edo. de México	Tel: [phone]
T. harzianum	Laboratorio 204-Val-1EcocampusBUAP	BIOFUN-BUAP®	Puebla, México	Tel: [phone] Ext. [e-mail]
T. harzianum	Agrobiológicos delNoroeste (Agrobionsa)S.A. de C.V	TRICHO–SIN®	Sinaloa, México	http://agrobionsa.com/nosotros/Tel.[phone]+52 [phone]
	Laboratorios Nafex	MICOFEX®	Edo. de México	http://www.nafex.com.mx/Tel. [phone]
	BIOKRONE	NATUCONTROL®	Guanajuato, México	https://biokrone.com/biofungicidas/natucontrol/Tel. [461] 609.0944 / [e-mail]
Trichoderma spp.	BioaminS.A de C.V	TRICHUX®	Coahuila, México	[e-mail]. [phone]https://www.bioamin.com.mx/fungicidas
	IslavelS.A de C.V	TRICOVEL®	Puebla, México	http://islavel.orgfree.com/index_archivos/Page600.htmTel. [phone]e-mail: [e-mail]
T. viride	Bioproductos laguneros	TRICHOSPORE®	Coahuila, México	https://www.bioproductoslaguneros.com/trichosporeTel. [phone]
	Laboratorios Nafex	MICOFEX®	Edo. de México	http://www.nafex.com.mx/contacto-2.htmlTel. [phone]

Inducción de resistencia por Trichoderma

La respuesta inmune de las plantas se manifiesta a través de patrones moleculares asociados a patógenos que son reconocidos por receptores de quinasas y proteínas presentes en la superficie de las células de la planta huésped^14,28. La resistencia de los efectores reactiva la respuesta de la planta huésped, lo que lleva a la muerte localizada de la célula infectada; esta respuesta de inmunidad es conocida como inmunidad disparada por efectores¹¹.

La resistencia sistémica mediada por microorganismos se subcategoriza en resistencia sistémica adquirida (SAR) y resistencia sistémica inducida por rizobacterias no patógenas (ISR)^6,19. Se ha observado que Trichoderma induce, como un efecto directo, resistencia sistémica y la expresión de genes de defensa para prevenir la infección de hongos patógenos^72,85,99,104. En este sentido, T. harzianum TH-12 (aislada de suelo en Shimla, India, N.^o en GenBank JN039055.1) indujo ISR, mientras que la aplicación del filtrado celular indujo SAR frente a Sclerotinia sclerotiorum⁶. La elicitación local y sistémica de las respuestas inmunitarias se manifiesta a través de ácido jasmónico (JA), ácido salicílico (SA) y etileno (ET)³⁷. La ISR o SAR disparada por Trichoderma es de gran significancia para la prevención sistémica y el control de patógenos aéreos y del suelo, particularmente cuando ambos tipos de enfermedades se presentan al mismo tiempo⁹⁰. El JA y el SA se acumulan y muestran un papel superior para regular los mecanismos de defensa de la planta contra las enfermedades.

Se ha vinculado la inducción de la resistencia sistémica por Trichoderma con su participación en la ruta de señalización del JA y el ET⁹⁷. En pepino, el tratamiento con Trichoderma longibrachiatum en raíces inhibió a Botrytis cinerea a través de la activación de la síntesis de JA, SA y ET¹⁰⁷.

En cuanto a los elicitores, estos son moléculas biológicas⁹¹ que, directa o indirectamente, disparan la respuesta de defensa de las plantas³⁸. Los elicitores, además de inducir inmunidad, también han sido usados para la producción de metabolitos secundarios. Algunos elicitores de origen proteico o peptídico son responsables de la adhesión del hongo y de su especificidad⁹². Los elicitores de especies de Trichoderma como Sm1 (producido por T. viride) y Epl1 y (producido por Trichoderma atroviride) inducen resistencia sistémica⁸⁸.

De forma práctica se observó que la inoculación con Trichoderma gansii en plantas de maíz indujo resistencia sistémica contra Fusarium verticillioides³⁴. La resistencia sistémica por T. harzianum TH-12 contra Erysiphe cruciferarum, hongo responsable del mildiu polvoriento en Brassica napus y Raphanus, se ha explorado usando marcadores PR-1 y PR-2 para la señalización de SA y PR-3 y PDF 1.2 para la señalización de ET y JA. La infección por E. cruciferarum causó una disminución en los niveles de expresión de PR-3 y PDF 1.2, mientras que el tratamiento con TH-12 incrementó su expresión⁷.

La inducción de resistencia sistémica por Trichoderma es uno de los mecanismos indirectos de mayor interés en la actualidad e involucra cambios celulares en el hospedero, como el aumento de depósitos de calosa en el interior de la pared celular y el aumento en la actividad de peroxidasa y de quitinasa; estos últimos relacionados con la producción de reguladores de crecimiento y la estimulación de la división, diferenciación y crecimiento celular en la planta por el agente elicitor⁵⁶.

En México, existen muchos estudios científicos enfocados en la selección y evaluación in vitro de agentes de control biológico prometedores, aunque las investigaciones enfocadas en la inducción de la resistencia son menos comunes; en este sentido, podemos mencionar el trabajo de Camacho-Luna et al.¹⁵, donde estos autores observaron que la colonización de las raíces por Trichoderma induce un incremento en la actividad de las peroxidasas como parte de los mecanismos de defensa y resistencia a fitopatógenos.

Sinergismo e interacción de Trichoderma spp. con otros microorganismos aplicados en la agricultura

Se ha incrementado el interés en el uso de combinaciones de agentes de biocontrol para explotar los efectos sinérgicos potenciales. La aplicación de dos o más agentes de control biológico a la rizosfera de los cultivos puede desencadenar una serie de mecanismos de interacción y facilitar el control de la enfermedad, potenciando la eficacia del antagonista. Al mismo tiempo, puede estimular el crecimiento vegetal; de esta manera se logra optimizar el rendimiento de diversos cultivos⁹⁴.

Es difícil predecir el resultado de las interacciones entre plantas y microorganismos benéficos del suelo y, más aún, entre las especies de microorganismos; no obstante, se considera que las comunidades microbianas asociadas con el sistema de raíces desempeñan un papel clave en el desarrollo de prácticas agrícolas sostenibles⁹⁸. Aunque existen diversas investigaciones, son pocas las que han estudiado las interacciones por la combinación de microorganismos en la complejidad de los ecosistemas. Por ejemplo, la combinación de los microorganismos benéficos Bacillus brevis y T. harzianum no fue sinérgica en el control de la podredumbre del bulbo en gladiolo causada por Fusarium oxysporum f. sp. tuberosi, debido a que la mezcla de antagonistas redujo la efectividad de T. harzianum en el control de la enfermedad⁷³. Sin embargo, la combinación de diferentes subespecies de Trichoderma tuvo resultados positivos en el control biológico de F.oxysporum, agente causal de la pudrición de raíz en el cultivo de lenteja (Lensculinaris Medic.)³. Además, en pruebas in vitro de cultivo dual, se observó que T.harzianum y Trichodermaasperellum ejercieron control biológico sobre la cepa de F. oxysporum implicada en la enfermedad mediante hiperparasitismo; asimismo, sus metabolitos volátiles redujeron el crecimiento micelial³. Sin embargo, se debe aclarar que los resultados en condiciones in vitro no siempre se logran reproducir en condiciones de invernadero o de campo. Por ello, que se requiere más investigación en México para corroborar la efectividad de las cepas con potencial antagónico y para desarrollar paquetes tecnológicos que permitan aplicarlas con éxito en cultivos de interés comercial.

La aplicación combinada de bacterias específicas que promueven el crecimiento de las plantas con agentes de biocontrol contra patógenos vegetales puede conducir a la sinergia necesaria para generar paquetes tecnológicos para el cultivo de hortalizas⁴⁹. En este sentido, podemos mencionar que los agentes de biocontrol T.viride, Pseudomonasfluorescens y Bacillussubtilis se probaron individualmente y en combinación para determinar su eficacia contra la pudrición de la raíz de la alubia verde (Vignaradiata L. Wilczek), causada por Macrophominaphaseolina. T. viride no fue compatible con B. subtilis, pero P. fluorescens fue compatible con B. subtilis y T. viride, y, en experimentos invitro, la combinación de P. fluorescens más T. viride inhibió el crecimiento micelial de M. phaseolina y también promovió el crecimiento de las plántulas⁹³.

Otro ejemplo es la interacción entre plántulas de arroz, bacterias promotoras del crecimiento (Burkholderiapyrrocinia y P.fluorescens) y T. asperellum, aplicadas como tratamiento en la semilla. Se observó que la combinación favoreció el crecimiento y desarrollo de las raíces de arroz, mejoró la absorción de agua, aumentó la respuesta de defensa y el contenido de lignina en un 300% e incrementó los niveles de productividad de los cultivares de arroz mejorados genéticamente; además, bajo condiciones de sequía, aumentó la resistencia al estrés hídrico y la impedancia mecánica³¹.

Utilizando enfoques metabolómicos, Vinale et al.¹⁰² identificaron un nuevo compuesto producido por T. harzianum, el ácido isoharziánico, que inhibe el crecimiento de fitopatógenos como Sclerotinia sclerotiorum y Rhizoctonia solani. El ácido isoharziánico también mejora la germinación de las semillas de tomate e induce resistencia sistémica en las plantas. Del mismo modo, se informaron otros metabolitos asociados con el control biológico por Trichoderma, como ácido hetelídico, sorbicilinol, trichodermanona C, ácido giocládico y bisorbicilinol⁴⁸.

En México, el uso de Trichoderma spp. con diferentes espectros de acción constituye un reto y una vía para la elaboración de consorcios comerciales. Estudios previos en Yucatán reportaron actividad promotora del crecimiento vegetal y antagonismo in vitro con una especie de Trichoderma, como inóculo simple de manera individual contra Meloidogyne incognita y Fusarium spp. en pepino (Cucumis sativus L.), chile habanero (Capsicum chinense Jacq.) y tomate (Solanum lycopersicum L.) o con la interacción de aislados nativos de Trichoderma spp.^16,79. En este sentido, se observó que la variabilidad en el control biológico in vivo puede favorecer el sinergismo con otros agentes biocontroladores similares o distintos, tal como lo demostraron Moo Koh et al.⁶⁸ al comprobar que la combinación dual de T. koningiopsis con T. virens mejoró el desarrollo y el rendimiento de tomate en invernadero, debido a la disminución del daño ocasionado por Meloidogyne incognita. Por tanto, la combinación de dos organismos con alto grado de antagonismo podría potenciar los efectos bioestimulantes en las plantas y disminuir la necesidad de fertilización sintética, como lo demostraron Alejo et al.⁵ al combinar T. virens (Th05-02) con T. koningiopsis (Th41-11). Dichos autores consiguieron reducir en un 50% la fertilización química (250N-200P-300K) recomendada para el cultivo y notaron promoción del crecimiento vegetal, con aumento de la producción de Capsicum chinense cv. Mayapan.

Una alternativa sostenible promisoria para el control de la antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides) en huertas de mango es el uso integrado de T. asperellum (T8a) y una dosis baja (0,1 g/l) del fungicida Captan 50®; esta práctica condujo a la inhibición del crecimiento in vitro de la cepa patogénica mencionada. Estudios de este tipo abren un camino para ofrecer alternativas tendientes a evitar la aplicación excesiva de fungicidas sintéticos⁷⁷.

Trichoderma como promotor del crecimiento vegetal

Además de su eficiente actividad en contra de hongos patógenos, Trichoderma también promueve el crecimiento de las plantas. Por ejemplo, la exposición a T. virens o T. atroviride incrementó la producción de biomasa de plántulas de Arabidopsis y estimuló el desarrollo de raíces laterales⁴⁵. Esta es una técnica novedosa que ha atraído la atención en los últimos años, ya que estos organismos promueven el crecimiento y al mismo tiempo inducen resistencia al estrés abiótico en la planta.

Mastouri et al.⁶³ mejoraron la germinación de semillas de tomate bajo estrés biótico y abiótico utilizando Trichoderma afroharzianum; asimismo, lograron mitigar el daño oxidativo en plántulas estresadas. Podemos apreciar que este es un enfoque eficaz para mejorar la tolerancia y resistencia de las plantas a las sales, que puede desempeñar un papel muy importante en el desarrollo de sistemas agrícolas sostenibles.

Trichoderma forma parte de los grupos microbianos capaces de promover el crecimiento y el desarrollo de las plantas⁸¹. Es importante subrayar que, aun dentro de una misma especie de Trichoderma, no todos los aislamientos son capaces de promover el crecimiento de las plantas. Por esa razón, es importante desarrollar investigaciones enfocadas en las interacciones Trichoderma-planta-ambiente. Se informó que T. atroviride reguló la arquitectura de las raíces y promovió el crecimiento de las plantas³⁶. Otro trabajo informó una mayor altura de plántulas de Capsicum annuum expuestas a T. atroviride⁴⁴. Trichoderma hamatum promovió el crecimiento de plántulas de Pinus radiata y llevó a un incremento de la altura de más del 16%³⁵.

Los mecanismos por los cuales Trichoderma promueve el crecimiento vegetal son muy variados, uno de ellos es incrementar la síntesis de fitohormonas por parte de las plantas, sumado a su propia síntesis. Asimismo, estimula la producción de vitaminas, incrementa la traslocación y absorción de nutrientes y aumenta el desarrollo de las raíces, el metabolismo de los carbohidratos y la fotosíntesis⁴¹. Algunos aislamientos de Trichoderma son capaces de producir fitohormonas, como auxinas, y metabolitos secundarios similares a las auxinas, también ácido giberélico y etileno¹⁹. Además, se ha documentado que pueden alterar el balance de las hormonas auxinas y citoquininas⁶⁰. Un estudio realizado por Hoyos et al.⁴⁶ en el que se probaron 106 aislamientos de Trichoderma mostró que el 60% de ellos fueron capaces de producir ácido indol acético y auxinas, sustancias relacionadas con el crecimiento vegetal.

A menudo, las especies de Trichoderma también incrementan la disponibilidad de nutrientes dada su habilidad para solubilizar fosfatos inorgánicos y convertir el hierro en Fe²⁺ a través de la producción de sidefóforos del tipo hidroxamato⁴⁶. El uso de microorganismos solubilizadores de fosfatos, que ayudan a la planta en la absorción de fósforo, es una estrategia sostenible para manejar las deficiencias de dicho nutriente en suelos agrícolas e incrementar la eficiencia en la absorción de fertilizantes⁵². La habilidad de hongos como Trichoderma para ocupar un espacio más amplio en el suelo y las plantas, así como su capacidad para producir una variedad de ácidos orgánicos, destaca su papel como promotor del crecimiento de las plantas^17,60.

Trichoderma spp. en la biorremediación y recuperación de suelos agrícolas

Muchas especies de Trichoderma tienen la capacidad enzimática de degradar compuestos orgánicos contaminantes depositados en el suelo. Por esta razón, estos hongos se han utilizado eficazmente como agentes de biorremediación para la descomposición y transformación de contaminantes orgánicos, entre ellos, hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP), residuos de diésel u otros microcontaminantes, como productos farmacéuticos³⁰.

Según la naturaleza orgánica o inorgánica del contaminante, se establece la interacción con los microorganismos, los que pueden transformar a los contaminantes orgánicos en compuestos con menor o mayor toxicidad que el compuesto original. Trichoderma puede degradar completamente los contaminantes orgánicos, lo que implica su completa mineralización hasta compuestos inocuos, por lo que se considera a este hongo como una alternativa para la remediación biológica de contaminantes ambientales⁴⁰. Además, es tolerante a una variedad de contaminantes; es por ello que se utiliza para la producción de enzimas útiles en la degradación de sustancias tóxicas del suelo^4,95.

Se ha demostrado que los sauces (Salix fragilis) inoculados con T. harzianum T22 aumentan la tasa de revegetación y fitoestabilización de sitios contaminados. Estos microorganismos se han utilizado para desechar materiales de construcción y lodos de alcantarillado con altos niveles de metales pesados, incluidos cadmio (30 mg/kg), plomo (350 mg/kg), manganeso (210 mg/kg), níquel (210 mg/kg) y zinc (1100 mg/kg), una propiedad del hongo nunca demostrada anteriormente¹.

En 1993, se encontró que T.harzianum degrada el DDT (diclorodifeniltricloroetano), el dieldrín, el endosulfán, el pentacloronitrobenceno y el pentaclorofenol, pero no tiene el mismo efecto con el hexaclorociclohexano. El hongo degradó el endosulfán en diversas condiciones nutricionales a lo largo de sus etapas de crecimiento. La degradación biológica de endosulfán puede llevarse a cabo por mecanismos oxidativos e hidrolíticos; los primeros son los más comunes. Se ha demostrado que T.harzianum lleva a cabo la degradación de endosulfán mediante un primer paso oxidativo a través de su sistema enzimático, lo que genera sulfato de endosulfán y diol de endosulfán (detectado a partir del día 3); este último es degradado después por hidrólisis y metabolitos fúngicos^13,51.

Recientemente, se ha investigado la capacidad de T.harzianum Rifai (T-22) para solubilizar in vitro algunos minerales insolubles o poco solubles mediante la acidificación del medio o la producción de metabolitos quelantes. El aislamiento T-22 fue capaz de solubilizar MnO₂, zinc metálico y fosfato de roca (principalmente fosfato de calcio). La acidificación no fue el principal mecanismo de solubilización, ya que el pH de los cultivos nunca cayó por debajo de 5,0 y en los cultivos que contenían MnO₂, el pH aumentó de 6,8 a 7,4. La solubilización de óxidos metálicos por Trichoderma implica tanto la quelación como la reducción⁸. Recientemente se encontró que T.asperellum tiene la capacidad de solubilizar el Ca₃(PO₄)₂ y de producir celulasas, quitinasas, ácido indol acético (IAA), proteasas y sideróforos¹⁰⁶.

Generalmente, los microorganismos que se encuentran en áreas naturales con condiciones extremas o que crecen naturalmente en sitios contaminados tienen un potencial muy alto de bioacumulación o resistencia a metales pesados. Trichoderma incluye especies de hongos con alta tolerancia a los iones de cadmio, capaces de resistir concentraciones de hasta 1.000 mg l⁻¹. Sin embargo, se observaron ciertas diferencias en cuanto a cómo afecta la concentración de estos iones en la evolución de los cultivos fúngicos. Así, en el caso de Trichoderma simmonsii, el aumento de la concentración de Cd (II) hasta 125 g/l determinó un aumento del crecimiento fúngico del 46,1%, pero en el intervalo de 125-500 mg/l hubo disminución del crecimiento³². En este sentido, se ha demostrado que T. harzianum aislado de muestras de agua del lago Bonney, en el sur de Australia, mineralizó un porcentaje menor (2-3%) de pentaclorofenol que de tetracloroguayacol parcialmente deshalogenado (46%)⁴.

Los contaminantes ambientales más preocupantes son los hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP). Los HAP sintéticos como el fenantreno, el pireno y el benzo(a)pireno (BaP) se usan comúnmente en pesticidas. En suelos contaminados con HAP, Zafra et al.¹⁰⁸ encontraron que una cepa de T. asperellum pudo degradar BaP, pireno y fenantreno hasta en un 81%, 63% y 74%, respectivamente. Se ha detectado que las actividades enzimáticas de la catecol-1,2-dioxigenasa, la lacasa y la peroxidasa desempeñan un papel clave en la degradación de los HAP por T. asperellum¹⁰⁹.

La producción de lacasas por especies de Trichoderma es muy interesante porque se sabe que este hongo produce una variedad de enzimas celulolíticas, incluyendo carboximetilcelulasa³³. Por lo tanto, la cooperación entre las enzimas lignocelulolíticas podría ampliar las aplicaciones potenciales de Trichoderma en diversas industrias, así como en la disposición de residuos agrícolas y agroindustriales.

Aprovechamiento de la tolerancia de Trichoderma a los pesticidas

La relevancia del género Trichoderma radica en su eficiencia para combatir enfermedades de plantas. Aunque los productos químicos sintéticos son aún la principal herramienta de control de estas enfermedades, los agentes biológicos son una manera efectiva de lograr un control más rápido y seguro, además de que pueden ser incluidos dentro del control integrado de plagas y enfermedades¹⁰⁰.

En México, los esquemas tecnológicos de la revolución verde se impulsaron en la segunda mitad del siglo XX, incorporando prácticas convencionales, fertilizantes y plaguicidas en los sistemas de producción. En este contexto, se estima que existen alrededor de 900 plaguicidas utilizados por los productores en el país. De ellos, los insecticidas químicos son los de uso más común para la producción de maíz, algodón, papa, chile, tomate, frijol, trigo, aguacate, café y tabaco, en cantidades que van desde 395 a 13.163 toneladas por año⁸³.

De acuerdo con los datos disponibles, actualmente las regiones de México con mayor uso de plaguicidas son Sinaloa, Chiapas, Veracruz, Jalisco, Nayarit, Colima, Sonora, Baja California, Tamaulipas, Michoacán, Tabasco, Estado de México, Puebla y Oaxaca, en las que se aplica el 80% del total de plaguicidas utilizados en el país. Además, se han reportado sitios contaminados con 28 pesticidas en 15 estados de la república mexicana de acuerdo con datos reportados por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT)⁷⁴.

Las cepas de Trichoderma crecen rápidamente cuando se inoculan en el suelo debido a que son naturalmente resistentes a muchos compuestos tóxicos, incluidos herbicidas, fungicidas y pesticidas, como el DDT, y también a compuestos fenólicos, porque logran recuperarse rápidamente después de que se exponen a dosis subletales de algunos de estos compuestos^18,109. Se ha reportado la compatibilidad de T.harzianum con fungicidas como el mancozeb: en evaluaciones in vitro en medios basales, no se inhibió el crecimiento radial de T. harzianum con 25 y 50 ppm de mancozeb después de 192 y 240 h de incubación, respectivamente². En el cultivo de tomate (Lycopersicumesculentum Mill.), para contrarrestar enfermedades como tizón tardío, tizón temprano, pudrición del tallo y enfermedades de marchitez, en general, se evaluaron tratamientos biológicos con T.harzianum (Th43), P.fluorescens (Pf173), micorrizas arbusculares y tratamientos químicos con fungicidas; las aplicaciones se hicieron durante las diferentes etapas de crecimiento del cultivo en campos experimentales y de agricultores. Se concluyó que el tratamiento integrado que comprende la aplicación al suelo de T.harzianum, P. fluorescens, micorrizas arbusculares JAS + tratamiento de plántulas con T. harzianum y P. fluorescens + tres pulverizaciones foliares de mancozeb reduce la mortalidad de las plantas, promueve el crecimiento y aumenta el rendimiento⁴⁷.

En otro estudio de laboratorio fue posible cultivar cepas nativas de Trichoderma spp. en un suelo obtenido del agroecosistema del valle de Tulancingo, Hidalgo, donde existían 500 mg kg⁻¹ de atrazina; la degradación del herbicida alcanzó el 89%⁷⁸. Eapen et al.²⁹ informaron la capacidad de degradación del pesticida pirimicarb de T. viride y T. harzianum al agregar carbón activado.

Aplicación de Trichoderma sp. en cultivos de importancia agrícola en México

En la última década se han publicado numerosos trabajos que dan cuenta de los beneficios de la inoculación con Trichoderma spp. en la agricultura mexicana. La tabla 2 resume dicha información e incluye datos obtenidos in vitro, en invernadero y a campo, con el fin de tomarla como punto de partida para investigaciones futuras en México.

Tabla 2.

Investigaciones referentes a Trichoderma spp. y sus usos en la agricultura en cultivos de importancia agrícola en México

Especies	Cultivo	Acción	Autores
T. asperellum	Diversos cultivos afectados por Alternaria sp.	Inhibición de Alternaria sp.	Matas-Baca et al., 2022^64
T. koningiopsis	Arachis hypogaea	Disminución de incidencia de Macrophomina phaseolina en condiciones de campo	Martínez-Salgado et al., 2021^61
T. harzianum	Capsicum annum	Actividad antifúngica contra Fusarium solani	Miguel-Ferrer et al., 2021^67
T. harzianum	Capsicum pubescens	Inhibición del crecimiento de Phytophthora solani	Valencia et al., 2021^96
T. harzianum	Allium cepa	Inhibición del crecimiento de Fusarium sp.	Martínez Salgado et al., 2021^62
T. asperellum	Allium cepa	Inducción de respuesta de defensa frente a Alternaria porri	Camacho-Luna et al., 2021^15
T. asperellum,T. hamatum,T. koningiopsisT. harzianum	Persea americana	Biocontrol de Phytophthora cinnamomi	Andrade et al., 2020^9
T. harzianum	Fragaria	Efecto antagonista sobre hongos patógenos de fresa	Morales-Mora et al., 2020^69
T. harzianum	Opuntia ficus	Inhibición de crecimiento de Fusarium sp., Colletotrichum sp., Pythium sp.	De Ita et al., 2020^26
T. harzianum	Zea mays	Aumento en el rendimiento de maíz	Landero et al., 2019^54
T. harzianum	Solanum lycopersicum	Actividad antagónica frente a Fusarium oxysporum	Romero-Arenas et al., 2018^84
T. viride yT. harzianum	Theobroma cacao	Control biológico en agrosistemas forestales	López-Ferrer et al., 2017^56
T. viride yT. atroviride	Solanum lycopersicum	Promotor del crecimiento e inducción de protección sistémica contra Alternaria solani, Botrytis cinerea y Pseudomona syringae pv. tomato	Salas-Marina et al., 2015^86
T. harzianum y T. longibrachiatum	Carica papaya	Inhibición de Colletotricum gloesporioides	Landero et al., 2015^55
T. asperellum	Diferentes especies vegetales	Control de Phymatotrichopsis omnívora	López-Valenzuela et al., 2015^57
T. viridescens	Theobroma cacao	Antagonismo frente a Moniliophthora roreri y PhytophthoraBiocontrol de la pudrición causada por Rhizoctoniasolani con Biodac, fermentos de T. hamatum y Gliocladium virens	Cuervo et al., 2014^24
T. asperellum	Mangifera indica	Uso potencial de Trichoderma asperellum T8a como agente de control biológico de antracnosis en mango (Mangifera indica L.)	Santos-Villalobos et al., 2013^87
T. harzianum	Theobroma cacao	Efecto antagónico sobre hongos fitopatógenos de frutos de cacao	Cuervo et al., 2011^23

Es trascendente reconocer el uso de Trichoderma como agente de biocontrol, por su fácil reproducción; asimismo, este grupo fúngico facilita una mayor absorción de los nutrientes del suelo y mejora la tolerancia al estrés biótico y abiótico en los cultivos. Por dicho motivo, su aplicación contribuye al desarrollo sostenible de la agricultura y permite responder a la actual demanda de alimentos sanos e inocuos en México.

Conclusiones

Como se puede apreciar en esta revisión, en los últimos años se han identificado nuevos compuestos producidos por diversas especies de Trichoderma, que resultan valiosos para el desarrollo de una agricultura más sostenible; es por ello que la búsqueda, el aislamiento y la identificación de nuevas especies de este género fúngico es de interés para la agricultura en México.

Trichoderma ha demostrado capacidad para colonizar rápidamente la zona de la rizosfera, lo que le permite competir por alimento y espacio con un gran número de hongos fitopatógenos; además, contribuye a mejorar la asimilación de nutrientes y el fortalecimiento del sistema inmunitario de la planta.

Muchas especies de Trichoderma spp. sobreviven a fungicidas sistémicos y de contacto, por lo que pueden utilizarse en el manejo integrado de enfermedades. Esto permite reducir la toxicidad de los ingredientes activos y complementar su actividad. Por otro lado, resaltamos la utilidad de cepas como Trichodermareesei y Trichodermalonghibrachiatum en la bioindustria.

Con este trabajo, queremos contribuir a aprovechar los datos respecto de Trichoderma spp. que ya se han publicado y tomarlos como puntos de partida para futuras investigaciones orientadas al sector agrícola de México, que permitan superar el cerco que se presenta cuando se llevan a campo abierto organismos seleccionados en pruebas invitro o en invernadero y no se obtienen los resultados esperados. Es urgente cambiar el esquema actual de producción de alimentos, sustratos energéticos y productos agroindustriales, implementando metodologías sostenibles, que impliquen menor contaminación de los ecosistemas y menos daños a la salud. En este sentido, Trichoderma es una alternativa interesante para resolver problemáticas fitosanitarias y ambientales, por lo que concluimos que este agente de biocontrol es meritorio de más investigaciones en México.

Financiación

Esta investigación fue apoyada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental Zacatepec, número 168369; y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, número 100420500.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflictos de interés.