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Artículo original
Efecto de la obesidad inducida por dieta en el tejido testicular y parámetros de estrés oxidativo en el suero
The Effect of Diet Induced Obesity on Testicular Tissue and Serum Oxidative Stress Parameters
F. Erdemira,
Autor para correspondencia
, D. Atilgana, F. Markocb, O. Boztepea, B. Suha-Parlaktasa, S. Sahinc
a Departamento de Urología, Facultad de Medicina, Universidad Gaziosmanpasa, Tokat, Turquía
b Departamento de Patología, Facultad de Medicina, Universidad Gaziosmanpasa, Tokat, Turquía
c Departamento de Bioquímica, Facultad de Medicina, Universidad Gaziosmanpasa, Tokat, Turquía
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la criptorquidia&#44; la torsi&#243;n o traumatismo testicular&#44; la disgenesia gonadal y la obstrucci&#243;n de los canales reproductores<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; numerosos estudios han revelado que existe una mayor probabilidad de par&#225;metros anormales del semen entre los hombres con sobrepeso y obesidad y un elevado riesgo de subfertilidad entre las parejas en las que el var&#243;n tiene sobrepeso u obesidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46;</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En estudios sobre la relaci&#243;n entre la obesidad y la infertilidad masculina se han propuesto diversos mecanismos para explicar esta conexi&#243;n&#46; La aromatizaci&#243;n de la testosterona es el paso clave en la s&#237;ntesis de estr&#243;genos y se cataliza por el sistema de la enzima aromatasa<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; La enzima aromatasa&#44; que convierte la testosterona en estradiol&#44; est&#225; altamente expresada en el tejido graso perif&#233;rico&#46; Se cree que el aumento de los estr&#243;genos en los hombres obesos se debe a una mayor conversi&#243;n de la testosterona&#44; debido al aumento de la enzima aromatasa disponible en el tejido adiposo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Esta conversi&#243;n perif&#233;rica puede resultar en disminuci&#243;n de los valores de testosterona y aumento de los de estradiol&#46; El aumento de la producci&#243;n de estradiol puede inhibir la secreci&#243;n de la hormona liberadora de gonadotropina &#40;HLG&#41;&#44; de la hormona luteinizante &#40;HL&#41; y de la hormona estimulante del fol&#237;culo &#40;HEF&#41; desde el hipot&#225;lamo y la hip&#243;fisis&#46; La principal estrategia en el uso de inhibidores de la aromatasa es aumentar la testosterona y reducir los valores de estr&#243;genos&#46; Aunque se ha informado de que el peso corporal se correlaciona negativamente con los valores de testosterona en la sangre y la proporci&#243;n de testosterona&#47;estradiol en algunos estudios anteriores&#44; este hecho no se ha entendido con claridad&#46; Aparte de estos cambios endocrinol&#243;gicos&#44; se ha subrayado que el s&#237;ndrome metab&#243;lico o uno de sus componentes &#40;la hiperlipidemia&#41; pueden causar estr&#233;s oxidativo en casos de obesidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46;</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El estr&#233;s oxidativo es una enfermedad asociada con un aumento de la frecuencia del da&#241;o celular inducido por el ox&#237;geno y derivados oxidantes de este com&#250;nmente conocidos como especies reactivas del ox&#237;geno &#40;ERO&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46; Los objetivos principales de las ERO son los l&#237;pidos de membrana&#44; y este proceso se denomina peroxidaci&#243;n lip&#237;dica&#46; Tambi&#233;n se sabe que los tejidos testiculares y los espermatozoides son muy sensibles al ataque de las ERO y la peroxidaci&#243;n lip&#237;dica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46; La vulnerabilidad de los tejidos testiculares a la oxidaci&#243;n se atribuy&#243; a la gran riqueza de contenido de &#225;cidos grasos poliinsaturados de las membranas de los espermatozoides<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#46; En este contexto&#44; aunque la mayor&#237;a de los estudios anteriores confirmaron una relaci&#243;n negativa entre la concentraci&#243;n de espermatozoides&#44; la motilidad y la obesidad masculina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#44; otros informaron de resultados diferentes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; Por lo tanto&#44; en este estudio tuvimos por objetivo evaluar los efectos de la obesidad en la histolog&#237;a testicular y los par&#225;metros de estr&#233;s oxidativo en un modelo de rata con obesidad inducida por dieta&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Material y m&#233;todos</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El estudio fue aprobado por el comit&#233; de &#233;tica local &#40;n&#250;mero de aprobaci&#243;n &#233;tica 2009-HADYEK-025&#41;&#46; Se utiliz&#243; un total de 30 ratas albinas Wistar machos&#44; de 5&#44;5-6 meses&#46; Los animales experimentales vivieron a 18-22<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C y tuvieron acceso ad l&#237;bitum a la dieta y a agua de grifo durante 10 semanas de estudio&#46; Todos los procedimientos quir&#250;rgicos se realizaron bajo anestesia con xilazina&#47;ketamina en condiciones est&#233;riles&#46; Se dividi&#243; a las ratas aleatoriamente en tres grupos de la siguiente manera&#58; el grupo 1 &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>10&#41; recibi&#243; una dieta controlada est&#225;ndar&#44; el grupo 2 &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>9&#41; recibi&#243; una dieta alta en grasas y el grupo 3 &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>11&#41; recibi&#243; una dieta alta en grasas&#44; m&#225;s un inhibidor de la aromatasa &#40;anastrozol&#41; por v&#237;a oral&#46; La dieta alta en grasas de los grupos 2 y 3 se prepar&#243; con una alimentaci&#243;n de cafeter&#237;a alta en grasas y en &#237;ndice cal&#243;rico&#44; como salchichas&#44; patatas fritas&#44; mantequilla&#44; dulces&#44; galletas&#44; chocolate&#44; cacahuetes salados y queso&#44; que se les proporcion&#243; ad l&#237;bitum&#44; como se ha descrito anteriormente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10&#44;11</span></a>&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se extrajeron ambos test&#237;culos de todas las ratas para un estudio anatomopatol&#243;gico&#44; se cort&#243; cada test&#237;culo en dos mitades y se colocaron en una soluci&#243;n de formalina al 10&#37;&#44; procesados por m&#233;todos histol&#243;gicos rutinarios y embebidos en bloques de parafina&#46; Las secciones se cortaron con un micr&#243;tomo rotatorio y se ti&#241;eron con hematoxilina y eosina&#46; Las secciones te&#241;idas fueron estudiadas con el microscopio &#243;ptico para evaluar la espermatog&#233;nesis&#46; Se utilizaron los criterios de Johnson para clasificar la espermatog&#233;nesis&#46; El sistema de Johnson aplica una puntuaci&#243;n de 1 a 10 para cada secci&#243;n transversal de los t&#250;bulos examinada&#44; seg&#250;n los criterios de la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a>&#46; Se evalu&#243; el epitelio germinal de al menos 50 t&#250;bulos para cada test&#237;culo y posteriormente se calcul&#243; la media de la puntuaci&#243;n de Johnson por rata&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se almacenaron muestras de sangre de la vena cava inferior en tubos sin heparina para an&#225;lisis bioqu&#237;micos&#46; Despu&#233;s de la centrifugaci&#243;n &#40;2&#46;000<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g durante 15<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>min a 4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#41;&#44; las muestras de suero almacenaron mediante congelaci&#243;n a &#8211;70<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46; Se determinaron los valores de triglic&#233;ridos y de colesterol total y los par&#225;metros del m&#233;todo enzim&#225;tico colorim&#233;trico en las muestras de suero con el dispositivo Roche Cobas c 501&#46; Se midi&#243; la testosterona s&#233;rica y los valores de estradiol con el m&#233;todo de inmunoensayo de electroquimioluminiscencia &#40;ECLIA&#41; &#40;Roche Cobas e 601&#41;&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">An&#225;lisis bioqu&#237;mico</span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">An&#225;lisis de enzimas antioxidantes en suero</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La actividad de super&#243;xido dismutasa &#40;SOD&#41; total &#40;EC 1&#46;15&#46;1&#46;1&#41; se determin&#243; mediante el m&#233;todo de Sun et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#46; El principio del m&#233;todo se basa en la reducci&#243;n de la inhibici&#243;n de nitroazul de tetrazolio &#40;NAT&#41; por el sistema de la xantina-xantina oxidasa como generador de super&#243;xido&#46; La actividad fue evaluada en la fase de etanol del sobrenadante despu&#233;s de a&#241;adir 1&#44;0<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de mezcla de etanol-cloroformo &#40;5&#58;3&#44; v&#47;v&#41; en el mismo volumen de la muestra y se centrifug&#243;&#46; Se determin&#243; una unidad de SOD como la cantidad causante del 50&#37; de la tasa de reducci&#243;n de la inhibici&#243;n del NAT&#46; La actividad de SOD se expresa como prote&#237;na Umg-1<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12&#44;13</span></a>&#46; La glutati&#243;n peroxidasa &#40;GSH-Px&#41; se midi&#243; mediante el m&#233;todo de Paglia y Valentine<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#46;</p><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La reacci&#243;n enzim&#225;tica en el tubo con NADPH&#44; glutati&#243;n reducida &#40;GSH&#41;&#44; azida de sodio y la glutati&#243;n reductasa se inici&#243; mediante la adici&#243;n de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#44; y el cambio de absorbancia a 340<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm fue supervisado por un espectrofot&#243;metro&#46; La actividad se expresa como prote&#237;na U g<span class="elsevierStyleSup">&#8211;1</span>&#46; Se determin&#243; la actividad de la catalasa &#40;CAT&#41; de acuerdo al m&#233;todo de Aebi<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; El principio del m&#233;todo se bas&#243; en la determinaci&#243;n del ritmo constante <span class="elsevierStyleItalic">k</span> &#40;s<span class="elsevierStyleSup">&#8722;1</span>&#41; de la descomposici&#243;n de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> a 240<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm&#46; Los resultados se expresan como prote&#237;na <span class="elsevierStyleItalic">k</span> g<span class="elsevierStyleSup">&#8722;1</span>&#46; Todas las muestras se analizaron por duplicado&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los contenidos de carbonilo se determinaron por espectrofotometr&#237;a &#40;Cintra 10 E&#44; Austria&#41; basada en la reacci&#243;n del grupo carbonilo con 2&#44;4-dinitrofenilhidrazina para formar 2&#44;4 dinitrofenilhidrazona&#46; 2&#44;4-dinitrofenilhidrazina fue el reactivo utilizado originalmente para las prote&#237;nas sujetas a la oxidaci&#243;n catalizada por metal&#46; Los resultados fueron dados como nanomoles de carbonilo por miligramo de prote&#237;na<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46;</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La medici&#243;n de NO es muy dif&#237;cil en las muestras biol&#243;gicas&#59; por lo tanto&#44; el nitrito de tejidos &#40;NO<span class="elsevierStyleSup">2&#8211;</span>&#41; y el nitrato &#40;NO<span class="elsevierStyleSup">3&#8211;</span>&#41; se calcularon como un &#237;ndice de la producci&#243;n de NO&#46; Las muestras fueron desproteinizadas inicialmente con el reactivo de Somogyi&#46; El nitrito total &#40;nitrito<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nitrato&#41; se midi&#243; despu&#233;s de la conversi&#243;n de nitrato a nitrito por medio de gr&#225;nulos de cadmio cuperizado con un espectrofot&#243;metro a 545<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm&#46; Se estableci&#243; una curva est&#225;ndar con una serie de diluciones seriadas &#40;10<span class="elsevierStyleSup">&#8211;8</span>-10<span class="elsevierStyleSup">&#8211;3</span> mol&#47;l&#41; de nitrito de sodio&#46; La regresi&#243;n lineal se realiz&#243; con el punto del nitrito est&#225;ndar&#46; La ecuaci&#243;n resultante se utiliz&#243; para calcular las concentraciones de muestras desconocidas&#46; Los resultados se expresaron como nmol&#47;g de tejido h&#250;medo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46; El valor de las sustancias reactivas al &#225;cido tiobarbit&#250;rico &#40;SRATB&#41; fue determinado por un m&#233;todo basado en la reacci&#243;n con &#225;cido tiobarbit&#250;rico &#40;ATB&#41; a 90-100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46; En la prueba de reacci&#243;n al ATB&#44; el malondialdeh&#237;do &#40;MDA&#41; o sustancias similares y el ATB reaccionan para producir un pigmento de color rosa con un m&#225;ximo de absorci&#243;n a 532<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm&#46; La reacci&#243;n se realiz&#243; a pH 2-3 y 90<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C durante 15 min&#46; La muestra se mezcl&#243; con dos vol&#250;menes de fr&#237;o al 10&#37; &#40;w&#47;v&#41; de &#225;cido tricloroac&#233;tico para precipitar la prote&#237;na&#46; El precipitado se sediment&#243; por centrifugaci&#243;n&#44; y una al&#237;cuota del sobrenadante se hizo reaccionar con un volumen igual de 0&#44;67&#37; &#40;w&#47;v&#41; de ATB en un ba&#241;o de agua hirviendo durante 10 min&#46; Despu&#233;s de enfriar&#44; se ley&#243; la absorbancia a 532<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm&#46; Los resultados se expresaron como nmol&#47;tejido h&#250;medo&#44; de acuerdo con el gr&#225;fico est&#225;ndar elaborado a partir de las mediciones con una soluci&#243;n est&#225;ndar &#40;1&#44;1&#44;3&#44;3-tetrametoxipropano&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">An&#225;lisis estad&#237;stico</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las variables continuas siguieron una distribuci&#243;n normal de acuerdo a la prueba de normalidad de Kolmogorov-Smirnov&#46; Por lo tanto&#44; se utiliz&#243; el an&#225;lisis de variancia de un solo factor para comparar los par&#225;metros bioqu&#237;micos entre los tres grupos&#46; Para la comparaci&#243;n de pares se utiliz&#243; la prueba de la diferencia m&#237;nima significativa &#40;DMS&#41; de Fisher&#46; Las variables continuas se presentaron como desviaci&#243;n media y est&#225;ndar&#46; Se consider&#243; un valor de p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05 como estad&#237;sticamente importante&#46; Todos los an&#225;lisis estad&#237;sticos se realizaron con un software disponible comercialmente &#40;IBM SPSS Estad&#237;sticas 19&#44; SPSS Inc&#46;&#44; IBM Co&#46;&#44; Somers&#44; NY&#41;&#46;</p></span></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Resultados</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los pesos corporales medios fueron de 111<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>12&#44;86&#44; 301&#44;11<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>18&#44;33 y 334&#44;55<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>25&#44;83 g en los grupos 1&#44; 2 y 3&#44; respectivamente&#46; El peso corporal fue considerablemente mayor en los ratones alimentados con una dieta alta en grasas en comparaci&#243;n con los que recibieron una dieta normal &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#fig0005">figs&#46; 1 y 2</a>&#41;&#46; La media de valores de triglic&#233;ridos fue de 64&#44;00<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>20&#44;48&#44; 98&#44;89<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>27&#44;80 y 95&#44;27<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>15&#44;02<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;dl&#44; respectivamente&#46; Los valores de triglic&#233;ridos fueron considerablemente mayores en los grupos 2 y 3 en comparaci&#243;n con el grupo 1 &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41;&#46; Sin embargo&#44; los valores de colesterol no fueron&#44; seg&#250;n las estad&#237;sticas&#44; diferentes entre los grupos&#46; Los valores de testosterona totales fueron considerablemente menores en el grupo 2 en comparaci&#243;n con los patrones &#40;2&#44;30 vs&#46; 0&#44;73&#59; p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;01&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0010">tabla 2</a>&#41;&#46; Mientras que los valores de testosterona disminuyeron en el grupo 2 en comparaci&#243;n con el grupo 1&#44; el tratamiento con anastrozol aument&#243; los valores de testosterona&#46; Despu&#233;s del tratamiento con anastrozol se detectaron valores de testosterona de 0&#44;86<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;53&#46; La HL&#44; la HEF y los valores de estradiol no fueron estad&#237;sticamente distintos entre los grupos &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#62;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41;&#46; Los valores medios de NO fueron de 329&#44;46<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>38&#44;29&#44; 373&#44;89<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>32&#44;08 y 350&#44;42<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>38&#44;89 nmol&#47;ml en los grupos 1&#44; 2 y 3&#44; respectivamente&#46; Los valores s&#233;ricos de MDA&#44; SOD&#44; GSH-Px y CAT no fueron estad&#237;sticamente distintos en el grupo de dieta controlada en comparaci&#243;n con los grupos 2 y 3&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="tbl0010"></elsevierMultimedia><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la evaluaci&#243;n anatomopatol&#243;gica&#44; la puntuaci&#243;n de Johnson disminuy&#243; en el grupo 2 en comparaci&#243;n con el grupo 1 &#40;9&#44;60<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;15 vs&#46; 8&#44;72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>1&#44;81&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#fig0015">figs&#46; 3 y 4</a>&#41;&#46; Sin embargo&#44; el tratamiento con anastrozol aument&#243; la puntuaci&#243;n de Johnson en el grupo 3 &#40;9&#44;29<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;22&#41; &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;169&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Discusi&#243;n</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El factor masculino de infertilidad es la &#250;nica causa de la infertilidad en aproximadamente el 20&#37; de las parejas con este problema&#44; con un 30-40&#37; adicional secundario en los factores tanto masculino como femenino&#46; De este modo&#44; el factor masculino de infertilidad est&#225; presente en aproximadamente la mitad de todas las parejas inf&#233;rtiles<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#46; El &#237;ndice de obesidad est&#225; alcanzando valores epid&#233;micos en el mundo occidental&#46; En un estudio reciente se inform&#243; de una prevalencia de la obesidad masculina en Estados Unidos del 33&#44;8&#37;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0100"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#46; Es bien sabido que a mayor &#237;ndice de masa corporal &#40;IMC&#41;&#44; mayores riesgos de desarrollar enfermedades cr&#243;nicas&#46; Recientemente se ha evaluado la relaci&#243;n entre la obesidad y los par&#225;metros del semen en gran parte en la etiolog&#237;a de la infertilidad masculina&#46; En este contexto&#44; muchos autores han abordado la relaci&#243;n entre el aumento del IMC y la disminuci&#243;n de las concentraciones de espermatozoides&#44; la motilidad del esperma y las tasas de fecundidad<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21&#44;22</span></a>&#46; Por ejemplo&#44; en un estudio se ha constatado que el 40&#37; de los hombres que acudieron a una cl&#237;nica de infertilidad ten&#237;an sobrepeso<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46; Un reciente estudio de una cohorte de hombres daneses demostr&#243; que el IMC elevado se asocia negativamente con la calidad reducida del semen<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>&#46; Al igual que en los estudios anteriores&#44; Kort et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a> analizaron las correlaciones entre el IMC y los par&#225;metros del semen en 520 hombres de parejas inf&#233;rtiles&#46; Los autores encontraron una correlaci&#243;n negativa importante entre el IMC y los par&#225;metros del semen&#46; Por lo tanto&#44; hay muy pocos estudios sobre este tema&#46; La relaci&#243;n entre la obesidad y la infertilidad masculina a&#250;n no se ha entendido con claridad&#46;</p><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se presupone que los efectos adversos de la obesidad en la fertilidad masculina se producen a trav&#233;s de varios mecanismos&#46; Debido a que los receptores de estr&#243;genos est&#225;n presentes en los n&#250;cleos del hipot&#225;lamo y los gonadotropos de la hip&#243;fisis&#44; se cree que los estr&#243;genos act&#250;an sobre el hipot&#225;lamo para afectar a los pulsos de HLG y en el valor de la hip&#243;fisis para regular la secreci&#243;n de HEF y de HL<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; La conversi&#243;n perif&#233;rica de testosterona a los estr&#243;genos en exceso de tejido adiposo perif&#233;rico puede llevar tambi&#233;n a hipogonadismo secundario mediante la inhibici&#243;n del eje hipot&#225;lamo-hip&#243;fisis-gonadal&#46; Los estr&#243;genos tambi&#233;n pueden afectar a la espermatog&#233;nesis directamente en los test&#237;culos&#44; as&#237; como por alteraciones en la secreci&#243;n de gonadotropinas por la hip&#243;fisis&#46; Los hombres obesos ya han mostrado valores mayores de estradiol circulante y&#47;o &#237;ndices de estradiol&#47;testosterona elevados en muchos estudios<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; Varios estudios revelaron una correlaci&#243;n directa entre el aumento del IMC y la disminuci&#243;n de los valores de testosterona tanto libre como total en sangre<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; algunos estudios han relacionado esta disminuci&#243;n en los valores de testosterona con un aumento en las tasas de infertilidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0130"><span class="elsevierStyleSup">26</span></a>&#46; En este estudio&#44; el valor s&#233;rico de la testosterona se redujo en los ratones alimentados con una dieta alta en grasas en comparaci&#243;n con el que presentaban los ratones con la dieta normal&#46; Con relaci&#243;n a este hecho&#44; la puntuaci&#243;n de Johnson en ex&#225;menes anatomopatol&#243;gicos de los test&#237;culos disminuy&#243; tambi&#233;n en los ratones con la dieta alta en grasas&#46;</p><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La hip&#243;tesis de que el valor de estr&#243;genos elevado juega un papel importante en las alteraciones de andr&#243;genos en la obesidad fue fuertemente respaldada por las observaciones del efecto del inhibidor de la aromatasa letrozol en hombres obesos&#46; En un estudio que se realiz&#243; en 10 hombres con obesidad severa&#44; con valores de testosterona sensiblemente bajos y s&#237;ntomas cl&#237;nicos de hipogonadismo&#44; la administraci&#243;n de letrozol durante 6 semanas aument&#243; los valores de testosterona m&#225;s de 3 veces de media basal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Desafortunadamente&#44; este estudio no incluy&#243; informaci&#243;n sobre las medidas de la calidad del semen&#46; En otro informe&#44; un paciente con hipogonadismo por obesidad fue tratado con el inhibidor de la aromatasa anastrozol&#46; Este tratamiento normaliz&#243; sus valores s&#233;ricos de testosterona y espermatog&#233;nesis y su mujer qued&#243; embarazada despu&#233;s de 6 meses de terapia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">27</span></a>&#46; En este estudio&#44; aunque no hubo ninguna diferencia importante en t&#233;rminos de estad&#237;stica entre los grupos 2 y 3&#44; se detect&#243; que el anastrozol &#40;un inhibidor de la aromatasa&#41; aument&#243; los valores de testosterona en ratones alimentados con la dieta alta en grasas&#46; Adem&#225;s&#44; la puntuaci&#243;n de Johnson aument&#243; en el mismo grupo&#46; Hasta la fecha&#44; la bibliograf&#237;a carece de estudios de dietas controladas en modelos animales&#44; donde el efecto de la obesidad inducida por dieta podr&#237;a ser estudiado directamente en relaci&#243;n con la fertilidad masculina&#46; En un estudio reciente&#44; los autores han demostrado una reducci&#243;n importante en la fertilidad masculina en relaci&#243;n con la obesidad inducida por dieta en los ratones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>&#46; Hay informes que indican que la obesidad paterna puede afectar negativamente a par&#225;metros b&#225;sicos del esperma como son la concentraci&#243;n y la motilidad&#46; Sin embargo&#44; al igual que en nuestro estudio&#44; hay una considerable contradicci&#243;n con otros estudios que demuestran que los par&#225;metros del semen y las hormonas no se ven afectados por la obesidad paterna<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; un metaan&#225;lisis publicado recientemente concluy&#243; que la obesidad paterna no se asocia con los par&#225;metros de funcionalidad del esperma est&#225;ndar<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">30</span></a>&#46; Como no hubo cambios estad&#237;sticamente significativos en los par&#225;metros del semen&#44; se puede argumentar que el hipogonadismo hipogonadotr&#243;pico descrito es leve&#46; En un estudio&#44; Strain et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a> llegaron a esta conclusi&#243;n&#44; observando que su poblaci&#243;n de estudio no mostr&#243; cambios en el volumen de semen&#44; en el recuento de espermatozoides ni en la motilidad de estos&#44; ni en la libido y la potencia&#44; con el aumento de la obesidad&#46; Asimismo&#44; en un estudio experimental Bakos et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a> informaron c&#243;mo&#44; a pesar de que los valores de testosterona disminuyeron en el grupo de la dieta alta en grasas&#44; esto no alcanz&#243; importancia estad&#237;stica y&#44; por tanto&#44; la testosterona fue una causa improbable&#44; precisamente dado que la concentraci&#243;n de esperma no disminuy&#243; significativamente&#46; En cambio&#44; se enfatiz&#243; que su estudio expuso a los ratones al grupo de la dieta alta en grasas s&#243;lo durante 9 semanas&#46; Es muy probable que los valores de testosterona caigan notoriamente en caso de exposici&#243;n durante un periodo de tiempo mayor&#46; En este estudio&#44; los valores de HEF y HL estaban dentro de rangos normales en los grupos 2 y 3 en comparaci&#243;n con los de la dieta controlada&#46; En los estudios mencionados&#44; los valores de HEF y HL eran normales o bajos en hombres obesos&#46; Strain et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a> argumentaron que incluso los valores normales de gonadotropinas en el contexto de testosterona libre baja significan la supresi&#243;n del eje hipot&#225;lamo-hip&#243;fisis&#44; que resulta en hipogonadismo hipogonadotr&#243;pico&#46; Adem&#225;s&#44; se ha descrito que la espermatog&#233;nesis puede estar relacionada con el grado de IMC&#46; En m&#250;ltiples estudios los autores han revelado que la espermatog&#233;nesis se ve afectada en IMC m&#225;s altos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46;</p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Otro mecanismo posible relacionado con la obesidad es el estr&#233;s oxidativo&#46; El estr&#233;s oxidativo es un proceso fisiopatol&#243;gico com&#250;n en una serie de estados patol&#243;gicos&#44; incluyendo los procesos autoinmunes&#44; cardiovasculares e infecciosos&#44; la aterosclerosis&#44; el c&#225;ncer&#44; la diabetes mellitus&#44; el da&#241;o al h&#237;gado&#44; la artritis reumatoide&#44; las cataratas&#44; la enfermedad inflamatoria intestinal y los trastornos del sistema nervioso central<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46; Con respecto a la salud reproductiva masculina&#44; varios estudios han revelado que el estr&#233;s oxidativo result&#243; en la peroxidaci&#243;n lip&#237;dica de la membrana esperm&#225;tica con impedimento de la motilidad de los espermatozoides y la interacci&#243;n espermatozoide-ovocito<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46; Estos estudios tambi&#233;n han observado que la dislipidemia se asocia con estados sist&#233;micos proinflamatorios y un aumento del estr&#233;s oxidativo con la peroxidaci&#243;n lip&#237;dica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46; En este estudio detectamos una correlaci&#243;n positiva entre la obesidad y los valores s&#233;ricos de NO&#46; Se ha informado de la relaci&#243;n entre el estr&#233;s oxidativo y el da&#241;o en los espermatozoides en un estudio experimental<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>&#46; En un estudio cl&#237;nico que evalu&#243; la relaci&#243;n entre la obesidad y el estr&#233;s oxidativo&#44; los autores revelaron que este aument&#243; y que tambi&#233;n lo hizo el IMC&#44; debido principalmente a un incremento de la activaci&#243;n de los macr&#243;fagos en semen&#46; Sin embargo&#44; la magnitud de este aumento fue peque&#241;a y de escasa relevancia cl&#237;nica&#44; ya que no hubo una disminuci&#243;n asociada en la integridad del ADN esperm&#225;tico ni motilidad de los espermatozoides con el incremento de la producci&#243;n de ERO<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46; En comparaci&#243;n con la dieta controlada sana&#44; los ni&#241;os obesos presentaban un aumento importante de las concentraciones de los marcadores de la s&#237;ntesis de NO y estr&#233;s oxidativo que estaban relacionados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0170"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Conflicto de intereses</span><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que no tienen ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">10&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Espermatog&#233;nesis completa y t&#250;bulo perfecto&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">9&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Muchas esperm&#225;tidas tard&#237;as pero epitelio tubular desorganizado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">8&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">S&#243;lo unas pocas esperm&#225;tidas tard&#237;as&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">7&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ninguna esperm&#225;tida tard&#237;a pero muchas tempranas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">6&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Pocas esperm&#225;tidas tempranas&#44; detenci&#243;n de la espermatog&#233;nesis en la etapa de esperm&#225;tides&#44; alteraciones de la diferenciaci&#243;n de esperm&#225;tides&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">5&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ninguna esperm&#225;tida&#44; muchos espermatocitos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">4&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Pocos espermatocitos&#44; detenci&#243;n de la espermatog&#233;nesis en la etapa del espermatocito primario&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">S&#243;lo espermatogonia&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ninguna c&#233;lula germinativa&#44; s&#243;lo c&#233;lulas de Sertoli&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ninguna c&#233;lula germinativa ni c&#233;lula de Sertoli&#44; esclerosis tubular&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></tbody></table>
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Controlado &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>10&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Obeso &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>9&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Obeso<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#43;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>anastrozol &#40;n<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>11&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">p&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">SOD &#40;U&#47;ml&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">7&#44;34<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;78&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">7&#44;11<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;64&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">7&#44;36<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;66&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">0&#44;689&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">MDA &#40;&#956;mol&#47;l&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;06<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;66&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;16<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;22&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;04<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;11&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">0&#44;755&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">GSH-Px &#40;U&#47;l&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#46;289&#44;50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>314&#44;23&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#46;035&#44;11<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>255&#44;37&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#46;120&#44;80<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>15&#44;44&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">0&#44;090&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">NO &#40;mmol&#47;l&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">329&#44;46<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>38&#44;29&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">373&#44;89<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>32&#44;08&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">350&#44;42<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>38&#44;89&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">0&#44;044<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0005"><span class="elsevierStyleSup">a</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">PC &#40;nmol&#47;ml&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#46;034&#44;40<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>320&#44;79&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1&#46;119&#44;27<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>346&#44;89&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">706&#44;31<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>297&#44;13&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">0&#44;017<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0010"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">CAT &#40;k&#47;mg de prote&#237;na&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">8&#44;34<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>3&#44;61&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">7&#44;35<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>2&#44;75&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">8&#44;89<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>4&#44;39&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#44;654&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Colesterol total &#40;mg&#47;dl&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">72&#44;50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>7&#44;98&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">69&#44;67<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>18&#44;20&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">68&#44;91<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>14&#44;17&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#44;829&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Triglic&#233;ridos &#40;mg&#47;dl&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">64&#44;00<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>20&#44;48&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">98&#44;89<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>27&#44;80&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">95&#44;27<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>15&#44;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#44;002<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0015"><span class="elsevierStyleSup">c</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Estradiol &#40;pg&#47;ml&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">14&#44;67<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>3&#44;15&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">13&#44;20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>3&#44;74&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">14&#44;39<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>2&#44;83&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#44;584&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Testosterona total &#40;ng&#47;ml&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#44;30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>1&#44;54&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 02104806
Idioma original: Español
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