Factores predictivos de malignidad en microcalcificaciones de mama sin lesiones asociadas
Predictive factors for malignancy in breast microcalcifications without associated lesions
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Como lesiones no palpables de mama se identifican las microcalcificaciones, los nódulos no palpables y las distorsiones del parénquima, si bien en este estudio nos centraremos sólo en las primeras. Por otra parte, es bien conocido que muchas de las microcalcificaciones aisladas aparecen en el contexto de patologías benignas de la mama (calcificaciones vasculares, fibroadenomas en evolución, mastitis de células plasmáticas, calcificaciones cutáneas, etc.). La caracterización de las microcalcificaciones que aparecen asociadas a lesiones malignas es de suma importancia para limitar el número de biopsias abiertas que deben realizarse<span class="elsevierStyleSup">1,2</span>.</p><p class="elsevierStylePara">El propósito de este estudio es determinar cuáles son los factores clínicos y radiológicos más importantes que hay que tener en cuenta en nuestro medio para predecir la malignidad de las microcalcificaciones halladas de forma aislada en una mamografía.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Material y métodos</span></p><p class="elsevierStylePara">Se han revisado de forma retrospectiva, entre enero de 1992 hasta diciembre de 2003, las biopsias de mama realizadas en nuestro hospital a pacientes con lesiones no palpables de mama que presentaban microcalcificaciones sin nódulos o masas asociadas. Ochenta y dos de estas pacientes (63,1%) procedían de campañas de cribado de cáncer de mama y el resto se detectó en el seguimiento efectuado a pacientes con patología mamaria previa, intervenida o no. Los datos analizados de las historias clínicas de estas pacientes fueron: la existencia de antecedentes familiares de cáncer de mama, número de embarazos, lactancia, primer embarazo antes de los 35 años, menopausia, tratamiento hormonal sustitutivo en posmenopáusicas, presencia de alguna lesión de mama palpable y antecedentes de mastopatía fibroquística o de cirugía mamaria.</p><p class="elsevierStylePara">Todas las pacientes fueron intervenidas tras realizar en el mismo día un marcaje con arpón guiado por estereotaxia en el servicio de radiodiagnóstico. Las lesiones fueron analizadas histológicamente de forma diferida en todos los casos. Fueron reintervenidas sólo aquellas pacientes con lesiones malignas que precisaban un tratamiento quirúrgico más amplio en función de los márgenes de la lesión y de las características del tumor. La terapia adyuvante con quimioterapia, radioterapia y/o tratamiento hormonal se realizó en cada caso siguiendo los protocolos establecidos en nuestro hospital.</p><p class="elsevierStylePara">Los tumores se clasificaron según el tipo histológico en dos grandes grupos: benignos y malignos. Entre los primeros se distinguieron los que presentaban atipia de los que no. Entre los malignos, la clasificación fundamental se hizo basándose en que fuesen intraductales o infiltrantes. Se analizó también la presencia de adenopatías positivas.</p><p class="elsevierStylePara">Las mamografías fueron revisadas por tres radiólogos de forma independiente valorando una serie de criterios radiológicos de las microcalcificaciones, admitiéndose el criterio cuando al menos 2 de los 3 radiólogos coincidían en el diagnóstico:</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">1.</span> Morfología de las microcalcificaciones según la clasificación de Le Gal<span class="elsevierStyleSup">1</span> (fig. 1).</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">2.</span> Homogeneidad en el tamaño de las microcalcificaciones.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">3.</span> Homogeneidad en la densidad.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">4.</span> Tipo de distribución: acumulaciones redondas, lineales (ordenadas en una línea), segmentarias (distribuidas en ductos o segmentos) y regionales no segmentarias (dispersas en un gran volumen).</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">5.</span> Presencia de uno o más focos de microcalcificaciones.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">6.</span> Concentración de microcalcificaciones en cada foco.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">7.</span> Diámetro de la lesión que contiene las microcalcificaciones (distancia entre las 2 microcalcificaciones más alejadas) en la proyección en la que mejor se definía la lesión.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">8.</span> Situación de la lesión (retroareolar o no).</p><p class="elsevierStylePara"><img src="36v78n06-13082151tab01.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">Fig. 1. Clasificación morfológica de las microcalcificaciones según Le Gal.</span></p><p class="elsevierStylePara"> Basándose en las variables radiológicas estudiadas, los mismos radiólogos categorizaron las lesiones según la clasificación de BI-RADS<span class="elsevierStyleSup">3</span><span class="elsevierStyleItalic"> (Breast Imaging Reporting and Data System)</span>, terminología desarrollada por el American College of Radiology, y que permite clasificar a las lesiones no palpables en 5 categorías: categoría 1 (mamografía normal), categoría 2 (mamografía con hallazgos benignos), categoría 3 (hallazgos probablemente benignos), categoría 4 (hallazgos sospechosos de malignidad) y categoría 5 (hallazgos probablemente malignos).</p><p class="elsevierStylePara">El valor predictivo de malignidad de las diferentes variables clínicas y radiológicas fue investigado inicialmente por análisis univariante (test de la χ<span class="elsevierStyleSup">2</span>) categorizándose las variables cuantitativas; posteriormente los factores con significación estadística fueron introducidos en un análisis multivariante de regresión logística utilizando el programa informático SPSS 11.0. Se consideró un valor significativo cuando la p fue < 0,05.</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Resultados</span></p><p class="elsevierStylePara">El número de estudios mamográficos realizados en la serie fue de 133, los cuales fueron realizados a 130 pacientes, ya que 3 pacientes presentaban 2 lesiones distintas: una de ellas en la mama contralateral y las otras 2 en la misma mama. Las biopsias abiertas resultaron histológicamente malignas en 38 casos (28,6%).</p><p class="elsevierStylePara">La mediana de edad fue de 50 años (rango, 31-78); el 44,5% de las pacientes eran premenopáusicas. Antecedentes familiares de cáncer de mama fueron observados en el 18,5% de las mujeres analizadas y 48 pacientes (38,8%) tenían diagnóstico previo de mastopatía fibroquística. Veinte pacientes (15,4%) habían sufrido cirugía previa de mama, de las cuales 2 ya habían sido intervenidas de cáncer mamario. En 8 pacientes la localización se realizó con 2 arpones, y en una, con 3. La localización se realizó en la mama derecha en 61 casos (45,8%) y en la mama izquierda en 72 (54,1%). Del total, sólo una paciente precisó un marcaje bilateral.</p><p class="elsevierStylePara">Atendiendo a la categorización BI-RADS las lesiones estudiadas pertenecían a las categorías 3, 4 y 5 en la siguiente proporción: 65 (48,9%) a la categoría 3, 46 (34,6%) a la categoría 4 y 22 (16,5%) a la categoría 5. Obviamente, no hubo lesiones de categoría 1 y 2, en las que no está indicada la biopsia. El hallazgo de carcinoma de mama en cada categoría fue: 3 casos en la categoría 3 (5,1%), 18 en la categoría 4 (39,1%) y 17 en la categoría 5 (77,3%) (p < 0,001).</p><p class="elsevierStylePara">De los 38 tumores malignos encontrados, 25 (65,8%) eran carcinomas <span class="elsevierStyleItalic">in situ</span> y 13 (34,2%) eran infiltrantes. Entre los primeros la clasificación histológica fue: 1 carcinoma lobulillar (4%) y 24 ductales (96%), de los cuales 10 eran de tipo comedocarcinoma (41,6%). Entre los infiltrantes había 12 carcinomas ductales (92,3%) y uno lobulillar (7,7%).</p><p class="elsevierStylePara">Del total de pacientes con biopsia de malignidad, 27 (71,1%) fueron reintervenidas para completar el tratamiento de cirugía oncológica. Las técnicas realizadas fueron: linfadenectomía axilar en 7 casos, linfadenectomía axilar y ampliación de márgenes en 9 casos, mastectomía radical modificada en 10 casos y en 1 paciente con carcinoma intraductal multifocal se realizó una mastectomía simple. Del total de 26 pacientes en que se realizó linfadenectomía, la mitad tenía carcinomas <span class="elsevierStyleItalic">in situ</span>. De las 13 pacientes con carcinoma infiltrante en que se realizó linfadenectomía axilar, 3 presentaron afectación tumoral de los ganglios, lo que supone que un 23,1% de los carcinomas infiltrantes de mama encontrados presentaba extensión linfática del tumor.</p><p class="elsevierStylePara">Se realizó algún tipo de tratamiento adyuvante en 29 pacientes (76,3%): triple terapia (quimio y radioterapia asociadas a tratamiento hormonal con tamoxifeno) en 3 (10,3%), doble terapia con quimio y radioterapia en 1 solo caso (3,4%), y con radioterapia más tratamiento hormonal en 5 (17,2%), y 1 sola terapia en los 20 casos restantes: radioterapia en 16 pacientes (55,2%), todas ellas con cirugía conservadora, tratamiento hormonal en 3 (10,3%) y quimioterapia en 1 (3,4%). Hubo 9 pacientes que no recibieron tratamiento adicional tras la cirugía porque no tenían indicación médica de tratamiento adyuvante.</p><p class="elsevierStylePara">En el estudio univariante, ningún factor clínico resultó estadísticamente significativo en la predicción de microcalcificaciones malignas aunque, al tratarse de un estudio retrospectivo, no se han podido recoger dichas variables en todos los casos (tabla 1). Asimismo, entre los factores radiológicos analizados, 6 de ellos sí presentaron valor predictivo de malignidad, como se muestra en la tabla 2. Se debe resaltar que en el estudio no se recogió ninguna microcalcificación perteneciente al tipo 1 de Le Gal, ya que éstas son siempre benignas y no está indicada la biopsia. En el estudio multivariante adquirieron significación predictiva independiente 4 factores radiológicos, que fueron: irregularidad en densidad, concentración mayor o igual de 10 microcalcificaciones por grupo, presencia de más de un grupo de microcalcificaciones y diámetro de la lesión mayor o igual de 10 mm (tabla 3). De los 95 tumores benignos analizados, 79 (83,2%) no presentaron células con atipia, mientras que en 16 casos (16,8%) sí existía este hallazgo. La morfología fue el único factor predictivo de atipia, apareciendo un 41,7% de atipias en aquellas lesiones lineales ramificadas (tipo 5 de la clasificación de Le Gal) que fueron benignas.</p><p class="elsevierStylePara"><img src="36v78n06-13082151tab02.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold"> Discusión</span></p><p class="elsevierStylePara">Las lesiones no palpables de mama agrupan a masas calcificadas, no calcificadas y microcalcificaciones aisladas, y la incidencia de malignidad en éstas oscila entre el 21 y el 46%<span class="elsevierStyleSup">3-5</span>; las masas calcificadas son las que tienen una incidencia mayor, que alcanza en algunos estudios hasta el 86%<span class="elsevierStyleSup">3</span>.</p><p class="elsevierStylePara">La incidencia descrita de lesiones malignas en biopsias abiertas de microcalcificaciones aisladas varía entre el 10 y el 42% según distintos autores<span class="elsevierStyleSup">2,6,7</span>. En nuestro estudio la incidencia fue del 28,6%. En esta serie el 65,8% de los cánceres hallados fueron carcinomas <span class="elsevierStyleItalic">in situ</span> y un 23,1% de los carcinomas infiltrantes presentó adenopatías positivas. La asociación de microcalcificaciones aisladas a carcinoma <span class="elsevierStyleItalic">in situ</span> ha sido también mencionada<span class="elsevierStyleSup">4,8</span>. Hoy día, se admite que la supervivencia del cáncer de mama está influida por diversos factores, entre los que desempeñan un papel fundamental el tamaño tumoral en el momento del diagnóstico y la presencia de adenopatías<span class="elsevierStyleSup">9,10</span>. Por tanto, la biopsia abierta de las microcalcificaciones sospechosas ha permitido identificar el cáncer de mama en estadios tempranos, y ha mejorado de forma significativa el pronóstico de estas pacientes. Resulta llamativo que a pesar de que sólo 13 tumores de los hallados eran infiltrantes, se practicó linfadenectomía en 26 pacientes, por lo que con los protocolos que manejamos actualmente hubo 13 pacientes con carcinomas <span class="elsevierStyleItalic">in situ</span> que fueron sobretratadas, ya que en este tipo de tumores no estaría indicada la linfadenectomía. No obstante, el largo período de recogida de datos del estudio justifica que la conducta terapéutica haya variado desde los primeros casos a los actuales.</p><p class="elsevierStylePara">Con relación a los factores predictivos de lesión maligna, al igual que en otras series, no hemos encontrado ninguna variable clínica que presentase valor predictivo<span class="elsevierStyleSup">6</span>. Hemos analizado una serie de factores radiológicos semejantes a los descritos en otros estudios y al igual que en ellos, hemos observado que la clasificación morfológica, la heterogeneidad en tamaño y en densidad, la concentración de más de 10 microcalcificaciones por grupo, el diámetro de la lesión mayor de 10 mm y la presencia de más de un grupo o foco de microcalcificaciones fueron factores determinantes en el estudio univariante<span class="elsevierStyleSup">2,6,11,12</span> (tabla 2). El aspecto morfológico de las microcalcificaciones es uno de los parámetros reconocidos por la mayoría de los autores a la hora de predecir malignidad: las granulares irregulares, así como las ramificadas o vermiculares (tipos 4 y 5 de la clasificación de Le Gal), se asocian en un elevado porcentaje a lesiones malignas<span class="elsevierStyleSup">1</span>. Por otra parte, hay que señalar que el criterio morfológico de Le Gal fue el único que presentó significación estadística a la hora de predecir la presencia de atipia en las lesiones benignas, apareciendo un 41,7% de atipia en las lesiones lineales ramificadas (tipo 5). Actualmente el sistema BI-RADS es el más utilizado a la hora de categorizar las lesiones mamográficas como sospechosas de malignidad y, por tanto, de indicar la realización de una biopsia. Las microcalcificaciones vermiculares o ramificadas (tipo 5 de la clasificación de Le Gal) pertenecerían a la categoría 5 de BI-RADS.</p><p class="elsevierStylePara"><img src="36v78n06-13082151tab03.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara">La irregularidad, tanto en el tamaño como en la densidad, fue un factor con valor predictivo, como se ha apuntado en muchos otros trabajos<span class="elsevierStyleSup">2,6</span>. La localización retroareolar de la lesión se correlacionó con lesiones benignas en el 64% de los casos en el estudio de Le Gal<span class="elsevierStyleSup">1</span>; sin embargo, al igual que De Lafontan et al<span class="elsevierStyleSup">2</span> y Fondrinier et al<span class="elsevierStyleSup">6</span> no hemos encontrado que la localización tenga un valor determinante en la incidencia de malignidad en nuestra serie. La distribución lineal se asoció a lesión maligna en el 57,1% y la segmentaria en el 50% (tabla 2); no obstante, esta variable no alcanzó la significación estadística, al contrario que lo objetivado en otros estudios<span class="elsevierStyleSup">13,14</span>.</p><p class="elsevierStylePara">En el estudio multivariante (tabla 3), 4 son los factores radiológicos con valor predictivo de malignidad: la irregularidad en la densidad, la concentración ≥ 10 microcalcificaciones por grupo, la presencia de más de un foco de microcalcificaciones y el diámetro de la lesión ≥10 mm. Ha sido bien documentado que una mayor concentración de microcalcificaciones se asocia a una mayor probabilidad de malignidad, pero establecer cuál es la cifra a partir de la cual el riesgo aumenta es aún un tema muy debatido. En nuestro estudio, al igual que en otros<span class="elsevierStyleSup">2,15</span>, hemos establecido el riesgo en más de 10 microcalcificaciones por grupo, aunque otros lo establecen a partir de 30 o 35<span class="elsevierStyleSup">1,6,16</span>. Al igual que lo hallado por otros investigadores<span class="elsevierStyleSup">1,2,6</span>, en nuestro análisis, la existencia de más de un foco de microcalcificaciones comportó un riesgo 4 veces mayor de malignidad que la presencia de un foco aislado. Respecto al diámetro de la lesión, Fondrinier et al<span class="elsevierStyleSup">6</span> señalan que un diámetro mayor de 25 mm fue significativo tanto en el estudio univariante como en el multivariante. En nuestro análisis, un diámetro mayor de 10 mm alcanzó un porcentaje de malignidad del 44,8% que también ha sido publicado previamente<span class="elsevierStyleSup">17</span>. Otros estudios<span class="elsevierStyleSup">18</span> encuentran que tiene mayor valor predictivo el propio diámetro de las microcalcificaciones que el diámetro del área, reflejando el hecho de que las microcalcificaciones malignas son típicamente más alargadas, mientras que las benignas son típicamente más redondas<span class="elsevierStyleSup">1,3,19</span>.</p><p class="elsevierStylePara"><img src="36v78n06-13082151tab04.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara">Como conclusión, los criterios radiológicos de las microcalcificaciones son determinantes en la elección de las pacientes que deben ser sometidas a una intervención quirúrgica para realización de biopsia. Como ya se ha comentado, la clasificación más utilizada hoy día es el sistema BI-RADS<span class="elsevierStyleSup">3</span>, según la cual son subsidiarias de biopsia las categorías 4 y 5 (lesiones sospechosas y las altamente sugestivas de malignidad, respectivamente). La mayor controversia actual gira en torno de la actitud a tomar frente a las lesiones pertenecientes a la categoría 3, que se definen como probablemente benignas. En este caso, la indicación de realizar una biopsia puede estar determinada por la presencia de alguno de estos criterios predictivos de malignidad, por lo que futuros estudios serán necesarios para identificar aquellos que permitan establecer el menor margen posible de error en la indicación quirúrgica.</p>" "pdfFichero" => "36v78n06a13082151pdf001.pdf" "tienePdf" => true "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras clave" "identificador" => "xpalclavsec292591" "palabras" => array:3 [ 0 => "Neoplasias de mama" 1 => "Carcinoma in situ" 2 => "Mamografía" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Keywords" "identificador" => "xpalclavsec292592" "palabras" => array:3 [ 0 => "Breast neoplasms" 1 => "Carcinoma in situ" 2 => "Mammography" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:1 [ "resumen" => "Introducción. El cribado mamográfico de cáncer de mama permite la detección y el tratamiento temprano de los carcinomas no palpables. Las microcalcificaciones son un hallazgo mamográfico muy importante para la detección de muchos de estos procesos, pero también están presentes en enfermedad benigna de la mama. En este estudio se analizan los factores clínicos y radiológicos que tienen valor predictivo de malignidad. Material y métodos. Se han recogido retrospectivamente 133 casos de biopsias abiertas realizadas a pacientes con hallazgo mamográfico de microcalcificaciones sin lesión asociada. Las características clínicas y radiológicas se correlacionaron con los hallazgos histológicos. Resultados. El 28,6% de las lesiones analizadas fueron malignas, y entre ellas el 65,8% fueron carcinomas ductales in situ. Un 23,1% de los carcinomas infiltrantes presentaron adenopatías positivas. Ningún factor clínico tuvo valor predictivo de malignidad. En el estudio univariante, los factores radiológicos que presentaron significación estadística fueron: el tipo morfológico, según la clasificación de Le Gal, la irregularidad en el tamaño, la irregularidad en la densidad, el número de microcalcificaciones por grupo, el diámetro de la lesión y la presencia de más de un foco de microcalcificaciones. En el estudio multivariante, los factores con valor predictivo independiente fueron: la irregularidad en la densidad, la concentración ≥ 10 microcalcificaciones por grupo, la presencia de más de un foco de microcalcificaciones y el diámetro de la lesión ≥ 10mm. Conclusiones. Aunque ningún factor clínico fue relevante en la predicción de malignidad, las características radiológicas de las microcalcificaciones fueron determinantes en la indicación de una biopsia." ] "en" => array:1 [ "resumen" => "Introduction. Screening mammography allows the early detection and treatment of nonpalpable carcinomas. Microcalcifications are highly important for the detection of many of these malignancies but are also present in benign breast disease. In the present study we analyzed the radiologic and clinical factors associated with malignancy. Material and methods. We retrospectively reviewed 133 patients who underwent open biopsy after a mammographic finding of microcalcifications without an associated lesion. Clinical and radiologic characteristics were correlated with histologic findings. Results. A total of 28.6% of the lesions analyzed were malignant. Of these, 65.8% were ductal carcinoma in situ. Among invasive carcinomas, 23.1% presented lymph node metastasis. No clinical criterion was significant for malignancy. On univariate analysis six radiologic criteria were significant: morphologic type (Le Gal's classification), irregularity of size, irregularity of density, number of microcalcifications per cluster, diameter of the lesion, and the presence of more than one cluster. On multivariate analysis the factors with independent predictive value were: irregularity of density, ≥ 10 microcalcifications per cluster, the presence of more than one cluster, and diameter of the cluster ≥ 10 mm. Conclusions: Although none of the clinical factors analyzed was predictive for malignancy, the radiological characteristics of microcalcifications were determining factors in the indication for biopsy." ] ] "multimedia" => array:4 [ 0 => array:8 [ "identificador" => "tbl1" "etiqueta" => "Fig. 1" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "copyright" => "Elsevier España" "tabla" => array:1 [ "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:1 [ "tablaImagen" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagenFichero" => "36v78n06-13082151tab01.gif" "imagenAlto" => 1050 "imagenAncho" => 1575 "imagenTamanyo" => 35344 ] ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Clasificación morfológica de las microcalcificaciones según Le Gal." ] ] 1 => array:8 [ "identificador" => "tbl2" "etiqueta" => "TABLA 1" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "copyright" => "Elsevier España" "tabla" => array:1 [ "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:1 [ "tablaImagen" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagenFichero" => "36v78n06-13082151tab02.gif" "imagenAlto" => 1274 "imagenAncho" => 960 "imagenTamanyo" => 44810 ] ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Estudio del valor predictivo de malignidad de los factores clínicos" ] ] 2 => array:8 [ "identificador" => "tbl3" "etiqueta" => "TABLA 2" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "copyright" => "Elsevier España" "tabla" => array:1 [ "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:1 [ "tablaImagen" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagenFichero" => "36v78n06-13082151tab03.gif" "imagenAlto" => 873 "imagenAncho" => 1968 "imagenTamanyo" => 62547 ] ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Análisis univariante de los factores radiológicos" ] ] 3 => array:8 [ "identificador" => "tbl4" "etiqueta" => "TABLA 3" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "copyright" => "Elsevier España" "tabla" => array:1 [ "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:1 [ "tablaImagen" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagenFichero" => "36v78n06-13082151tab04.gif" "imagenAlto" => 600 "imagenAncho" => 969 "imagenTamanyo" => 29398 ] ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Criterios radiológicos de valor predictivo independiente" ] ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => array:1 [ "bibliografiaReferencia" => array:19 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib1" "etiqueta" => "1" "referencia" => array:1 [ 0 => array:2 [ "contribucion" => array:1 [ 0 => array:3 [ "titulo" => "Diagnostic value of clustered microcalcifications discovered by mammography (on 227 cases with histological verification and without an associated mass in the breast)." 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| 2021 Octubre | 1576 | 14 | 1590 |
| 2021 Septiembre | 1117 | 17 | 1134 |
| 2021 Agosto | 944 | 7 | 951 |
| 2021 Julio | 1173 | 9 | 1182 |
| 2021 Junio | 1402 | 13 | 1415 |
| 2021 Mayo | 708 | 10 | 718 |
| 2021 Abril | 1345 | 28 | 1373 |
| 2021 Marzo | 825 | 10 | 835 |
| 2021 Febrero | 637 | 11 | 648 |
| 2021 Enero | 653 | 17 | 670 |
| 2020 Diciembre | 727 | 16 | 743 |
| 2020 Noviembre | 641 | 11 | 652 |
| 2020 Octubre | 556 | 6 | 562 |
| 2020 Septiembre | 554 | 11 | 565 |
| 2020 Agosto | 471 | 8 | 479 |
| 2020 Julio | 564 | 9 | 573 |
| 2020 Junio | 565 | 18 | 583 |
| 2020 Mayo | 493 | 15 | 508 |
| 2020 Abril | 301 | 11 | 312 |
| 2020 Marzo | 659 | 15 | 674 |
| 2020 Febrero | 883 | 21 | 904 |
| 2020 Enero | 827 | 19 | 846 |
| 2019 Diciembre | 720 | 7 | 727 |
| 2019 Noviembre | 1002 | 12 | 1014 |
| 2019 Octubre | 892 | 12 | 904 |
| 2019 Septiembre | 875 | 8 | 883 |
| 2019 Agosto | 827 | 14 | 841 |
| 2019 Julio | 1134 | 14 | 1148 |
| 2019 Junio | 1008 | 19 | 1027 |
| 2019 Mayo | 1261 | 47 | 1308 |
| 2019 Abril | 1288 | 22 | 1310 |
| 2019 Marzo | 974 | 19 | 993 |
| 2019 Febrero | 801 | 10 | 811 |
| 2019 Enero | 751 | 11 | 762 |
| 2018 Diciembre | 876 | 20 | 896 |
| 2018 Noviembre | 1139 | 18 | 1157 |
| 2018 Octubre | 1106 | 14 | 1120 |
| 2018 Septiembre | 848 | 11 | 859 |
| 2018 Agosto | 773 | 12 | 785 |
| 2018 Julio | 872 | 17 | 889 |
| 2018 Junio | 819 | 7 | 826 |
| 2018 Mayo | 895 | 6 | 901 |
| 2018 Abril | 686 | 1 | 687 |
| 2018 Marzo | 644 | 2 | 646 |
| 2018 Febrero | 468 | 1 | 469 |
| 2018 Enero | 567 | 3 | 570 |
| 2017 Diciembre | 586 | 3 | 589 |
| 2017 Noviembre | 775 | 4 | 779 |
| 2017 Octubre | 690 | 2 | 692 |
| 2017 Septiembre | 547 | 19 | 566 |
| 2017 Agosto | 609 | 17 | 626 |
| 2017 Julio | 873 | 21 | 894 |
| 2017 Junio | 1269 | 24 | 1293 |
| 2017 Mayo | 1338 | 8 | 1346 |
| 2017 Abril | 1212 | 12 | 1224 |
| 2017 Marzo | 1254 | 30 | 1284 |
| 2017 Febrero | 1181 | 15 | 1196 |
| 2017 Enero | 703 | 7 | 710 |
| 2016 Diciembre | 697 | 13 | 710 |
| 2016 Noviembre | 900 | 14 | 914 |
| 2016 Octubre | 828 | 25 | 853 |
| 2016 Septiembre | 711 | 20 | 731 |
| 2016 Agosto | 628 | 21 | 649 |
| 2016 Julio | 434 | 22 | 456 |
| 2016 Junio | 262 | 35 | 297 |
| 2016 Mayo | 293 | 32 | 325 |
| 2016 Abril | 288 | 35 | 323 |
| 2016 Marzo | 329 | 31 | 360 |
| 2016 Febrero | 237 | 22 | 259 |
| 2016 Enero | 243 | 30 | 273 |
| 2015 Diciembre | 230 | 31 | 261 |
| 2015 Noviembre | 222 | 35 | 257 |
| 2015 Octubre | 269 | 34 | 303 |
| 2015 Septiembre | 215 | 22 | 237 |
| 2015 Agosto | 230 | 16 | 246 |
| 2015 Julio | 394 | 11 | 405 |
| 2015 Junio | 290 | 16 | 306 |
| 2015 Mayo | 278 | 24 | 302 |
| 2015 Abril | 300 | 27 | 327 |
| 2015 Marzo | 341 | 13 | 354 |
| 2015 Febrero | 362 | 11 | 373 |
| 2015 Enero | 161 | 13 | 174 |
| 2014 Diciembre | 242 | 16 | 258 |
| 2014 Noviembre | 214 | 13 | 227 |
| 2014 Octubre | 188 | 12 | 200 |
| 2014 Septiembre | 166 | 10 | 176 |
| 2014 Agosto | 132 | 10 | 142 |
| 2014 Julio | 136 | 12 | 148 |
| 2014 Junio | 130 | 9 | 139 |
| 2014 Mayo | 86 | 8 | 94 |
| 2014 Abril | 89 | 10 | 99 |
| 2014 Marzo | 92 | 9 | 101 |
| 2014 Febrero | 72 | 12 | 84 |
| 2014 Enero | 94 | 9 | 103 |
| 2013 Diciembre | 75 | 8 | 83 |
| 2013 Noviembre | 57 | 42 | 99 |
| 2013 Octubre | 77 | 91 | 168 |
| 2013 Septiembre | 60 | 101 | 161 |
| 2013 Agosto | 61 | 26 | 87 |
| 2013 Julio | 18 | 3 | 21 |
| 2005 Diciembre | 17910 | 0 | 17910 |
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