Cambios endometriales en pacientes con cáncer de mama tratadas con tamoxifeno. Rol del ultrasonido en sus diferentes modalidades. Experiencia en el Instituto Nacional de Cancerología, México

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A) Se observa nódulo tiroideo izquierdo bien definido, ecoestructura heterogénea, ecogénico, el parénquima de la glándula es hipoecoico con cambios que sugieren tiroiditis asociada a incremento de su vascularidad, B) con escasa vascularidad a la aplicación de Doppler poder, que a la BAAF correspondió con neoplasia folicular." ] ] ] "autores" => array:1 [ 0 => array:2 [ "autoresLista" => "Nahima Delon-Huerta, Irlanda Pacheco-Bravo" "autores" => array:2 [ 0 => array:2 [ "nombre" => "Nahima" "apellidos" => "Delon-Huerta" ] 1 => array:2 [ "nombre" => "Irlanda" "apellidos" => "Pacheco-Bravo" ] ] ] ] ] "idiomaDefecto" => "es" "EPUB" => "https://multimedia.elsevier.es/PublicationsMultimediaV1/item/epub/X1665920114807535?idApp=UINPBA00004N" "url" => "/16659201/0000001300000006/v0_201607061453/X1665920114807535/v0_201607061455/es/main.assets" ] "es" => array:15 [ "idiomaDefecto" => true "titulo" => "Cambios endometriales en pacientes con cáncer de mama tratadas con tamoxifeno. 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D) Endometrio en mujer posmenopáusica se observa como delgada línea ecogénica central." ] ] ] "textoCompleto" => "Introducción El tamoxifeno es un antiestrógeno no esteroideo que actúa competitivamente uniéndose a los receptores de estrógenos, inhibiendo la acción del estradiol1. Es utilizado para el tratamiento de cáncer de mama avanzado y como terapia adyuvante en la enfermedad temprana, mejorando la supervivencia libre de enfermedad, reduciendo las recurrencias y el riesgo de un nuevo tumor primario en la mama contralateral. Aunque se recomienda inicialmente en pacientes con cáncer de mama posmenopáusicas con afección ganglionar y receptores positivos de estrógeno, el uso de tamoxifeno en etapas tempranas provee beneficio independientemente del receptor de estrógeno o del estado ganglionar; así como edad o presencia de menopausia2. Además de su uso generalizado en el tratamiento de mujeres con cáncer de mama, el uso de tamoxifeno tiene beneficios profilácticos en mujeres de alto riesgo sin cáncer de mama. Para la selección de la terapia endocrina debe determinarse la presencia de receptores de estrógenos y progesterona en el tejido tumoral, en estos casos el tratamiento de elección es el tamoxifeno. En las mujeres con cáncer de mama con receptor de estrógenos positivo, el tratamiento con tamoxifeno durante 5 años reduce el cáncer de mama con tasas anuales de recurrencia en un 50%, reduce la tasa de mortalidad anual en un 35% disminuye el riesgo de cáncer de mama contralateral en un 39% y se ha mostrado una reducción del 38% en su incidencia global3. El tamoxifeno tiene efectos proestrogénicos sobre el endometrio y se asocia con un aumento en la prevalencia de hiperplasia endometrial, pólipos y carcinoma. Más de la mitad de las pacientes con cáncer de mama que son tratadas con tamoxifeno desarrollan una lesión endometrial en 6 a 36 meses4. Se estima que el riesgo relativo (RR) para presentar cáncer de endometrio es de 1.3 a 7.5 y es considerado el efecto adverso más grave. Por lo tanto, cualquier paciente que presente hemorragia mientras esté tomando tamoxifeno requiere evaluación ultrasonográfica. El ultrasonido es una herramienta de gran utilidad en la valoración del endometrio considerándose un método de abordaje inicial, de fácil acceso y bajo costo; existen 3 modalidades de ultrasonido para su evaluación (pélvico, transvaginal e histerosonografía). El ultrasonido pélvico tiene una sensibilidad para detectar enfermedad endometrial del 70% y una especificidad del 60%. El ultrasonido transvaginal tiene una sensibilidad de un 95% y una especificidad del 61%, con una agudeza diagnóstica para invasión miometrial del 77%. La histerosonografía tiene una sensibilidad del 97% y una especificidad de un 82%, con un valor predictivo positivo del 82% y valor predictivo negativo de un 94%5,6. Estudios clínicos aleatorizados han demostrado que, si bien el uso de tamoxifeno aumenta el riesgo de cáncer de endometrio, el beneficio neto que ofrece al aumentar la supervivencia libre de progresión del cáncer de mama es mayor. Actualmente, las recomendaciones para el seguimiento de las mujeres que toman tamoxifeno incluyen la realización de un informe anual con examen ginecológico que incluye la investigación de síntomas vaginales anormales, revisión con ultrasonido anual y la limitación del uso de tamoxifeno a 5 años de duración, ya que no se ha demostrado beneficios más allá de este tiempo. Este estudio se realizó para detectar los cambios sonográficos endometriales más frecuentes en pacientes que cursan con cáncer de mama tratadas con tamoxifeno y para determinar la utilidad del cribado ecográfico en pacientes de esta población.Material y métodos Se realizó un estudio retrospectivo basado en el análisis descriptivo y estadístico de los datos obtenidos de las historias clínicas que incluyeron a 52 mujeres con cáncer de mama, tratadas con tamoxifeno clínicamente asintomáticas y con sintomatología, examinadas por ultrasonido en sus diferentes modalidades (pélvico, transvaginal e histerosonografía), en el Instituto Nacional de Cancerología en el año 2013. La búsqueda de casos se realizó en el sistema de expediente electrónico INCANET. Una vez obtenidos los registros de las pacientes se revisaron las imágenes en el archivo digital (PACS), en donde se evaluaron las imágenes para identificar las variables y medición del grosor endometrial con los diferentes métodos de ultrasonido. La información obtenida fue analizada de manera cuantitativa y por computadora, utilizando el programa SPSS® para Windows versión 15.0. Las variables de interés fueron la edad de la paciente, la sintomatología, el grosor y la ecotextura endometrial; así como la presencia de masas polipoides y áreas quísticas. El análisis de datos se dividió en 3 partes: a) análisis descriptivo de la población para lo cual se utilizó el análisis de frecuencias; b) análisis de perfiles descriptivo y de comparación utilizando perfiles de frecuencia y cruces de variables; c) diferencias entre grupos con prueba de comparación ji cuadrada. Técnica ultrasonográfica Los estudios de ultrasonido fueron realizados por técnicos en ultrasonido y médicos radiólogos oncólogos del Instituto Nacional de Cancerología, de acuerdo al siguiente protocolo para excluir malignidad: En el ultrasonido pélvico se utiliza transductor convexo de 3 a 5 MHz con vejiga adecuadamente distendida, para ser utilizada como ventana acústica. En el ultrasonido transvaginal se usa un transductor intracavitario de 5 a 10 MHz con previo vaciamiento de la vejiga. En la histerosonografía se coloca a la paciente en posición de litotomía dorsal, se realiza una exploración ultrasonográfica de rutina con transductor intracavitario de 5 a 10 MHz. Posteriormente, se coloca un espejo vaginal y se introduce una cánula en el interior de la cavidad endometrial, se retira el espejo, colocando nuevamente el transductor. Se administran de 5 a 40 cc de solución salina para distender la cavidad endometrial y se adquieren imágenes. Con los diferentes métodos de ultrasonido, la adquisición de las imágenes del útero se realizan en corte sagital (eje largo) y transversal (eje corto) incluyendo fondo, cuello uterino y anexos, aunque éstos en ocasiones pueden no ser visibles en mujeres posmenopáusicas. Medición La valoración del grosor endometrial se realiza por cortes longitudinales y transversales desde el fondo uterino, midiendo la distancia existente entre su lámina basal anterior y posterior, abarcando las 2 caras endometriales y excluyendo la capa interna hipoecoica circundante del miometrio interno, con lo que se obtiene el grosor bioendometrial teniendo como medida normal de 3 a 5 mm. En los casos en los que las superficies endometriales están separadas por líquido, el grosor endometrial unilateral se mide en el lugar de máximo grosor. Para esta medida se requiere de una metodología para ser considerada válida7. • El espesor del endometrio se medirá en el plano sagital del útero y no en el transversal, ya que al utilizar un transductor transvaginal, nunca tendremos la seguridad de un corte transversal puro u oblicuo del útero. • La imagen endometrial debe ser claramente visible en toda la cavidad. • La técnica debe ser realizada por un ecografista experto.Resultados Durante el periodo de enero-diciembre de 2013, se realizaron exploraciones sonográficas a 52 pacientes con cáncer de mama tratadas con tamoxifeno en un rango de edad de 30 a 79 años con una media de 52.2 años, los rangos con mayor frecuencia de presentación fueron de 41-45 años (23%), 56-60 años (23%) y 51-55 años (19%). Para la realización de esta investigación se incluyeron pacientes a quienes se les había realizado ultrasonido en alguna de sus modalidades: pélvico (31%), histerosonografía (10%) y transvaginal (59%). La determinación de patología endometrial en mujeres que habían sido tratadas con tamoxifeno se realizó en 2 grupos de pacientes en base a la presencia de sintomatología: 40% fueron asintomáticas y el 60% fueron sintomáticas presentando sangrado transvaginal. Las características sonográficas del endometrio observadas son: atrofia endometrial en un 17.3% (9/52) y engrosamiento endometrial en 82.6% (42.9/52), siendo la media de 10 mm. El hallazgo más frecuente por ultrasonido fue la presencia de áreas quísticas con unap significativa de 0.05; otro elemento valorado fue la ecotextura, al respecto se observó una mayor proporción de pacientes 81% (42.1/52) con una ecotextura endometrial heterogénea y 19% (9.8/52) homogénea. Otros elementos evaluados observados como áreas quísticas se presentaron en un 63.1% (32.8/52), la presencia de pólipos endometriales con un 28.8% (14.9/52), líquido en la cavidad endometrial 23.1% (12/52) y miomas en un 19.2% (9.9/52), los hallazgos sonográficos por cada método de imagen se desglosan en la tabla 1.<img alt="Tabla 1 Porcentaje de patología detectada según método ecosonográfico" src="305v13n06-90380754fig1.jpg"></img> Al analizar los grupos de manera independiente en la tabla 1, se observa una mayor proporción de patología detectada en los métodos de histerosonografía y ultrasonido transvaginal, lo cual concuerda con los hallazgos presentados en diversas investigaciones que otorgan una mayor sensibilidad y especificidad a dichos métodos. A un total de 25 pacientes asintomáticas con hallazgos ecográficos de sospecha y que refirieron sangrado transvaginal se les realizó biopsia, permitiendo identificar a las lesiones endometriales más frecuentes corroboradas por patología: 50% (12.5/25) pólipos endometriales, hiperplasia endometrial sin atipia 36% (9/25), atrofia 9% (2.2/25) y carcinoma endometrial 5% (1.2/25). Dado que uno de los objetivos de la presente investigación fue determinar cuáles son las lesiones endometriales más frecuentes en pacientes asintomáticas y sintomáticas, se procedió a realizar un perfil descriptivo comparativo, que permitió observar que en el caso de las pacientes asintomáticas, se observó como la patología más frecuente la hiperplasia simple sin atipia (19%), dichas pacientes mostraban como hallazgo sonográfico engrosamiento endometrial; mientras que las pacientes sintomáticas presentaron como la patología más frecuente la presencia de pólipos (38.7%). En el grupo de las pacientes asintomáticas el hallazgo por las diferentes modalidades de ultrasonido más frecuente fueron las áreas quísticas en el endometrio 52.4% (11/21), seguidas de pólipos 19% (3.9/21) y miomas 19% (3.9/21). En el grupo de pacientes sintomáticas también presentan una mayor frecuencia las áreas quísticas en el endometrio 47.1% (14.6/31), pólipos 21.6% (6.6/31), miomas 11.8% (3.5/30), observando también otros hallazgos sonográficos que no se muestran en las pacientes asintomáticas, como son: líquido en la cavidad endometrial (2.0%) y líquido libre en la cavidad pélvica (7.8%) (tabla 2).<img alt="Tabla 2 Comparación pacientes sintomáticas-asintomáticas. Patologías" src="305v13n06-90380754fig2.jpg"></img> Como se puede analizar en la tabla anterior, la presencia de áreas quísticas en el endometrio muestra una diferencia estadísticamente significativa (p=0.05) entre pacientes asintomáticas y sintomáticas (con mayor ocurrencia en las pacientes asintomáticas), el resto de los diferentes tipos de patología observados tal y como se han descrito anteriormente, muestran una tendencia de mayor presentación en la pacientes sintomáticas.Discusión El tamoxifeno es un antiestrógeno trifeniletileno no esteroideo sintético, perteneciente al grupo de los moduladores selectivos de los receptores de estrógenos (SERM), que se ha utilizado en el tratamiento del cáncer de mama desde principios de los años 70. Por su efecto antiestrogénico en la mama, es ampliamente utilizado en el tratamiento del cáncer de mama avanzado, como terapia adyuvante en la enfermedad temprana y en la terapia hormonal paliativa se ha demostrado una disminución de la mortalidad en un 22%; sin embargo, su uso está vinculado con una mayor incidencia en diversas alteraciones endometriales asociadas a su efecto estrogénico como carcinoma endometrial (1%); debido a esto se considera de suma importancia el uso de la ecografía como método de detección y vigilancia endometrial en este grupo de pacientes7,8. El endometrio es mejor caracterizado por vía ultrasonográfica. Durante la menstruación, el endometrio aparece como una delgada línea ecogénica de 1.4 mm de espesor. En el inicio de la fase proliferativa del ciclo menstrual (días 6 y 14) el endometrio tiene un grosor de (5 y 7 mm) y su aspecto es más ecogénico en comparación con el miometrio, reflejando el desarrollo de glándulas, vasos sanguíneos y estroma9. Al final de la fase proliferativa (periovulatorio), el endometrio desarrolla un aspecto multilaminar con una capa basal ecogénica y una capa funcional interna hipoecoica, separadas por una delgada capa medial ecogénica (fig. 1).<img alt="Figura 1 A) Endometrio proliferativo de aspecto trilaminar (flechas). Capas basales vistas como líneas ecogénicas. Capas funcionales vistas como líneas hipoecoicas (*). Sitio de unión de las capas basales anterior y posterior aparece en el centro como línea hiperecoica. B) Fase secretora, el endometrio funcional es grueso y ecogénico de forma difusa. C) Endometrio posmenstrual se ve como línea ecogénica delgada y homogénea. D) Endometrio en mujer posmenopáusica se observa como delgada línea ecogénica central." src="305v13n06-90380754fig3.jpg"></img>Figura 1 A) Endometrio proliferativo de aspecto trilaminar (flechas). Capas basales vistas como líneas ecogénicas. Capas funcionales vistas como líneas hipoecoicas (*). Sitio de unión de las capas basales anterior y posterior aparece en el centro como línea hiperecoica. B) Fase secretora, el endometrio funcional es grueso y ecogénico de forma difusa. C) Endometrio posmenstrual se ve como línea ecogénica delgada y homogénea. D) Endometrio en mujer posmenopáusica se observa como delgada línea ecogénica central. El grosor endometrial en mujeres peri y posmenopáusicas es normalmente menor. Durante la menopausia el endometrio se compone fundamentalmente de una capa basal delgada, la medición del endometrio representa la aposición de las 2 capas basales midiendo en grosor menos de 5 mm, estos cambios son secundarios a atrofia y el endometrio en esta fase se compone de esclerosis, vasos sanguíneos y glándulas (fig. 1)8,9. El citrato de tamoxifeno debido a su efecto proestrogénico sobre el endometrio condiciona un incremento en el grosor endometrial, siendo éste el primer cambio que se puede valorar por ultrasonografía, el cual aumenta en relación directa con el tiempo de uso del tamoxifeno10. Existe controversia en el grosor endometrial de las mujeres asintomáticas posmenopáusicas, quienes reciben tamoxifeno. En este grupo hay controversia en el límite del grosor del endometrio. El endometrio con un grosor mayor de 8 mm tiene riesgo de padecer cáncer de 7%10. En las mujeres sintomáticas posmenopáusicas que reciben tamoxifeno, se interpreta como anormal un endometrio que mide más de 5 mm de grosor, con una sensibilidad máxima de 84% y especificidad del 58%10 (fig. 2).<img alt="Figura 2 Femenina de 52 años de edad, con antecedente de cáncer de mama tratada con tamoxifeno durante 5 años con sangrado transvaginal. En el ultrasonido transvaginal presenta engrosamiento endometrial difuso de 11.2 mm, ecogenicidad heterogénea, con áreas quísticas." src="305v13n06-90380754fig4.jpg"></img>Figura 2 Femenina de 52 años de edad, con antecedente de cáncer de mama tratada con tamoxifeno durante 5 años con sangrado transvaginal. En el ultrasonido transvaginal presenta engrosamiento endometrial difuso de 11.2 mm, ecogenicidad heterogénea, con áreas quísticas. En este estudio se demostró un grosor endometrial en un 82.6% de las mujeres tratadas con tamoxifeno. Un grosor endometrial menor de 5 mm excluye esencialmente la presencia de patología endometrial. Karlsson et al.11 informó de los resultados de 1,168 mujeres con sangrado posmenopáusico con grosor endometrial menor a 5 mm, sin evidencia de malignidad. El riesgo de otro trastorno benigno endometrial en mujeres con grosor endometrial menor de 5 mm fue de 5.5 %11. Esta variable (5 mm) tiene un alto valor predictivo negativo (99%) siendo en nuestro estudio del 100%; y se considera útil para la exclusión de los trastornos endometriales significativos en mujeres con sangrado. El tamoxifeno no ofrece un patrón ecográfico estable, sino una serie de imágenes ultrasonográficas muy diversas, entre las que pueden asociarse las características propias del carcinoma endometrial, así como otras afecciones incluyendo pólipos, adenomiosis, atrofia, cambios quísticos, hiperplasia endometrial y sarcoma uterino. Los pólipos endometriales son crecimientos excesivos y circunscritos de mucosa endometrial y ocasionalmente tejido estromal que protruyen dentro de la cavidad uterina a través de un pedículo fibrovascular. Su incidencia es más alta en mujeres tratadas con tamoxifeno en comparación con mujeres no tratadas con tamoxifeno: 8%-36% vs. 0%-10%, respectivamente. Presentan una prevalencia de 3.8% de malignidad. Aunque estos pólipos pueden causar sangrado transvaginal anormal, la mayoría de las mujeres son asintomáticas. Microscópicamente muestran una combinación de actividad proliferativa (dilatación quística glandular), diferenciación epitelial aberrante (metaplasia) y condensación estromal periglandular focal12,13. El tamoxifeno incrementa la degeneración maligna de los pólipos en un 2%-10%. Las características ultrasonográficas de los pólipos son: masa ecogénica de bordes bien definidos que emerge del endometrio sin interrupción de la interfase endometriomiometrio (signo de la línea), ecotextura homogénea, tamaño variable, pueden presentar el signo de la arteria del pedículo (detección de vaso sanguíneo dentro del pólipo que recibe flujo del endometrio central y se detecta por Doppler color, con una sensibilidad del 76% y especificidad del 95%). Los pólipos pueden ser sésiles o pediculados, con preservación de la interfase endometrio-miometrio en ambos casos (fig. 3).<img alt="Figura 3 A) B) Femenina de 52 años de edad, tratada con tamoxifeno durante 7 años. Presenta pólipo endometrial que muestra con Doppler color, el signo de la arteria del pedículo." src="305v13n06-90380754fig5.jpg"></img>Figura 3 A) B) Femenina de 52 años de edad, tratada con tamoxifeno durante 7 años. Presenta pólipo endometrial que muestra con Doppler color, el signo de la arteria del pedículo. Los factores que se asocian a malignidad son la edad avanzada, el estado posmenopáusico, gran tamaño del pólipo (mayor de 1.5 cm). Los pólipos deben diferenciarse de un mioma submucoso o intracavitario. El uso de la histerosonografía en la caracterización tiene beneficios adicionales, tales como la estimación del porcentaje de circunferencia adyacente a y entre la cavidad uterina10,11. Usando histerosonografía demostramos en nuestro estudio que 40% de las pacientes presentaron pólipos, demostrando que este método de imagen tiene mayor certeza diagnóstica. Nuestros resultados son similares a los de Timmerman et al.14, quien encontró pólipos endometriales en 26 (49%) de 53 mujeres tratadas con tamoxifeno. Otros investigadores han reportado una prevalencia de pólipos baja, en el intervalo de 33%. Esta discrepancia puede explicarse por el muestreo de métodos. Kedar15 sugiere que la prevalencia de pólipos endometriales puede estar subestimada en la biopsia de endometrio, ya que en presencia de pólipos móviles se puede obtener tejido de endometrio adyacente y es posible perder tejido del pólipo al ser desviado por el catéter de biopsia. Limitaciones similares de la biopsia endometrial fueron reportadas por Dubinsky et al.16, quien realizó estudios de histerosonografía a 81 mujeres con hemorragia posmenopáusica y grosor endometrial mayor de 5 mm, refiriendo que 41 de 45 pacientes con masas endoluminales en la histerosonografía tuvieron resultados negativos en la biopsia endometrial. Estos resultados apoyan el uso de la ecografía para la evaluación del endometrio en mujeres tratadas con tamoxifeno. En nuestro estudio, se corroboró en la biopsia como la lesión más frecuente la presencia de pólipos en un 50%, correlacionando con los estudios reportados que describen a los pólipos como la lesión más frecuente por histología. En México, el cáncer de endometrio se ubica en el séptimo lugar por frecuencia entre las mujeres, representando 2.6% de las tumoraciones malignas, con una tasa de mortalidad de 0.5 por cada 100,000 habitantes y una mortalidad global de 16%. En el Instituto Nacional de Cancerología ocupa el tercer lugar por frecuencia en cáncer ginecológico. La evidencia epidemiológica señala que la exposición a estrógenos es un elemento importante en la carcinogénesis, ya que la mayoría de los factores de riesgo se relaciona con la exposición endógena o exógena a estrógenos, como la terapia hormonal de reemplazo, ciclos anovulatorios o tumores secretores de estrógenos. El suministro de tamoxifeno tiene un RR de 7.5 para cáncer endometrial; estas pacientes se presentan clínicamente con sangrado transvaginal. El aspecto ultrasonográfico que presentan las pacientes son: distensión de la cavidad uterina con presencia de líquido en su interior, endometrio con ecogenicidad incrementada, ecotextura heterogénea, vascularidad al Doppler color aumentada y útero lobulado o incrementado de tamaño. Estos signos son inespecíficos y pueden verse en hiperplasia endometrial así como en presencia de pólipos, lo que lleva a que en presencia de estos hallazgos se deba realizar forzosamente biopsia17. Se ha reportado un mayor riesgo de carcinoma endometrial en mujeres tratadas con tamoxifeno, la frecuencia de carcinoma endometrial en nuestro estudio es alta de 5%, ya que en estudios más amplios han indicado una incidencia de carcinoma endometrial menor de 1%, existe mayor frecuencia de cáncer endometrial en pacientes que han sido tratadas con tamoxifeno por más de 5 años. En el caso de la paciente de nuestro estudio, ésta fue tratada inicialmente con tamoxifeno por 7 años fuera de la Institución (fig. 4). Numerosos estudios han demostrado que 80%-88% de los cánceres de endometrio asociados a tamoxifeno son tumores tempranos (Federación Internacional de Ginecología y Obstetricia [FIGO] etapa 1)17,18.<img alt="Figura 4 Paciente femenina de 59 años de edad, tratada con tamoxifeno que refiere sangrado transvaginal con grosor endometrial de 37 mm, áreas quísticas, líquido en el interior de la cavidad uterina y endometrio irregular. Se realiza biopsia con resultado de carcinoma endometrial." src="305v13n06-90380754fig6.jpg"></img>Figura 4 Paciente femenina de 59 años de edad, tratada con tamoxifeno que refiere sangrado transvaginal con grosor endometrial de 37 mm, áreas quísticas, líquido en el interior de la cavidad uterina y endometrio irregular. Se realiza biopsia con resultado de carcinoma endometrial. La hiperplasia endometrial es un diagnóstico histológico caracterizado por el crecimiento excesivo de las glándulas del endometrio con o sin proliferación del estroma y su aparición se relaciona por la estimulación prolongada de estrógenos. Hasta una tercera parte de los carcinomas endometriales es precedida por la hiperplasia endometrial19. Existe un incremento significativo en la incidencia de hiperplasia endometrial y pacientes tratadas con tamoxifeno con cáncer de mama. La incidencia es de 1.3%-20%, comparado con 0%-10% en pacientes posmenopáusicas que no reciben tamoxifeno20. Las características ultrasonográficas son: endometrio homogéneo o de aspecto quístico, engrosamiento endometrial asimétrico generalmente mayor de 10 mm, engrosamiento focal o difuso y superficie endometrial irregular. Debido a que la hiperplasia endometrial tiene un aspecto inespecífico, cualquier alteración endometrial con sospecha clínica de malignidad debe conducir a realizar una biopsia. Histopatológicamente, existen 2 categorías: la hiperplasia con atipia y sin atipia citológica. En la hiperplasia sin atipia, el 2% puede progresar a carcinoma endometrial vs. 23% de casos que presenta atipia citológica que progresan a carcinoma endometrial21,22. El tamoxifeno se asocia a la presentación de hiperplasia endometrial en un 25% sin atipia y en un 10% en hiperplasia con atipia. 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Tanto los pólipos endometriales como los quistes subendometriales pueden presentarse como engrosamiento endometrial de aspecto quístico; sin embargo la histerosonografía puede permitir la diferenciación entre estas 2 entidades de forma correcta, identificando la localización de los cambios quísticos subendometriales23. Achiron24 estudió a 20 pacientes tratadas con tamoxifeno que presentaban engrosamiento endometrial quístico en el ultrasonido transvaginal, reportando que 12 pacientes (60%) presentaron quistes subendometriales corroborados por histopatología. En nuestro estudio se encontró la presencia de este hallazgo en un 63.1%, al igual que los estudios reportados con una significancia estadística de p=0.05. El grosor endometrial fue variable en mujeres asintomáticas y mujeres con sintomatología sin ninguna diferencia en el grosor. Otros estudios también han reportado pobre correlación entre los síntomas y patología. En este estudio se obtuvieron más pacientes con sintomatología (sangrado transvaginal) en un 60%, reportada como la sintomatología más frecuente. Dentro de los hallazgos observados por ecografía tomados de forma independiente del grosor endometrial, se obtuvieron concordando con la literatura médica, líquido en cavidad endometrial en 23.1% y miomas en 19.2% en mujeres con sangrado transvaginal. Al analizar los grupos por método ecográfico de manera independiente, se observa una mayor proporción de patología detectada en los métodos de histerosonografía y en segundo lugar el ultrasonido transvaginal, lo cual concuerda con los hallazgos presentados en diversas investigaciones que otorgan una mayor sensibilidad y especificidad a dichos métodos, presentando éstos sensibilidad del 88% y 80%, y especificidad del 90% y 83%, respectivamente.Conclusiones La ecografía en sus diferentes modalidades son métodos de detección importantes en la valoración del endometrio en mujeres posmenopáusicas tratadas con tamoxifeno, ya que permite detectar cambios precoces que indiquen un riesgo de transformación maligna como cáncer endometrial. La ecografía permite caracterizar patología endometrial inducida por tamoxifeno para poder planear métodos invasivos y realizar biopsias. La histerosonografía y el ultrasonido transvaginal mostraron mayor sensibilidad y especificidad en la detección de patología endometrial. El grosor endometrial mayor de 5 mm es el cambio de mayor incidencia y más valorable de forma temprana por ecografía. La lesión endometrial más frecuente producida por tamoxifeno y corroborada por patología es la presencia de pólipos endometriales.Conflicto de intereses Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.Financiamiento Los autores no recibieron patrocinio para llevar a cabo este artículo.<hr></hr> * Autor para correspondencia: Av. San Fernando N° 22, Colonia Sección XVI, Delegación Tlalpan, C.P. 14080, México D.F., México. Teléfono: 4747 1020, ext. 10005. Correo electrónico: <a href="mailto:dra_ipz@hotmail.com" class="elsevierStyleCrossRefs">dra_ipz@hotmail.com</a> (Irma Pérez-Zúñiga)." 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Material y métodos: Se revisaron de forma retrospectiva y descriptiva ultrasonidos pélvicos, transvaginales e histerosonografías; así como expedientes electrónicos de 52 pacientes tratadas con tamoxifeno en el Instituto Nacional de Cancerología. Se consideró como variable principal el grosor endometrial que fue medido en su diámetro anteroposterior, considerando normal la medición de 5 mm o menos. El grosor endometrial fue correlacionado con la presencia o ausencia de síntomas, duración del tratamiento, cambios morfológicos, hallazgos histopatológicos y su asociación con enfermedad endometrial de riesgo (pólipos, hiperplasia y cáncer). Resultados: La media de edad de las pacientes fue de 52.25 años, obteniendo los rangos con mayor frecuencia de presentación de 41-45 años y 56-60 años. El 82.6% de las pacientes presentaron engrosamiento endometrial siendo de 10 mm el de mayor frecuencia. El hallazgo patológico más frecuente por ultrasonido fue la presencia de áreas quísticas (63.1%) con una p significativa de 0.05, pólipos endometriales (28.8%), atrofia (17.3%), líquido en cavidad endometrial (23.1%), miomas (19.2%). Lesiones endometriales más frecuentes corroboradas por patología: pólipos endometriales (50%), hiperplasia endometrial sin atipia (36%), atrofia (9%), carcinoma endometrial (5%). Conclusiones: El ultrasonido mostró una alta sensibilidad y especificidad para la detección de lesiones incipientes con riesgo de transformación maligna como cáncer endometrial. Las pacientes asintomáticas, posterior a los 5 años de tratamiento con tamoxifeno, también desarrollan lesiones que mediante la ecografía pueden ser detectadas de forma temprana, sin tener que esperar a presentar síntomas. 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The endometrial thickness was correlated with the presence or absence of symptoms, duration of treatment, morphological changes, histopathological findings and their association with risk endometrial disease (polyps, hyperplasia and cancer). Results: The median age of patients was 52.25 years, range more often at presentation was 41-45 years and 56-60 years. Thirty five examinations (82.6%) of patients had endometrial thickness of 10 mm being the most frequent. The most frequent pathological findings by ultrasound was the presence of cystic areas with a p=0.05, endometrial polyps (28.8%), atrophy (17.3%), liquid in endometrial cavity (23.1%), myoma (19.2%). The most common endometrial lesions confirmed by pathology: endometrial polyps (50%), endometrial hyperplasia without atypia (36%), atrophy (9%), endometrial carcinoma (5%). 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Endometrial changes in breast cancer patients treated with Tamoxifen. Role of ultrasound in its various forms. Experience at the Instituto Nacional de Cancerología, Mexico

Irma Pérez-Zúñigaa, Roberto A. Cruz-Moralesa, Irlanda Pacheco-Bravoa, Yolanda Villaseñor-Navarroa

a Departamento de Radiología e Imagen, Instituto Nacional de Cancerología, México D.F., México

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Adem&#225;s de su uso generalizado en el tratamiento de mujeres con c&#225;ncer de mama&#44; el uso de tamoxifeno tiene beneficios profil&#225;cticos en mujeres de alto riesgo sin c&#225;ncer de mama&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Para la selecci&#243;n de la terapia endocrina debe determinarse la presencia de receptores de estr&#243;genos y progesterona en el tejido tumoral&#44; en estos casos el tratamiento de elecci&#243;n es el tamoxifeno&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En las mujeres con c&#225;ncer de mama con receptor de estr&#243;genos positivo&#44; el tratamiento con tamoxifeno durante 5 a&#241;os reduce el c&#225;ncer de mama con tasas anuales de recurrencia en un 50&#37;&#44; reduce la tasa de mortalidad anual en un 35&#37; disminuye el riesgo de c&#225;ncer de mama contralateral en un 39&#37; y se ha mostrado una reducci&#243;n del 38&#37; en su incidencia global<span class="elsevierStyleSup">3</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El tamoxifeno tiene efectos proestrog&#233;nicos sobre el endometrio y se asocia con un aumento en la prevalencia de hiperplasia endometrial&#44; p&#243;lipos y carcinoma&#46; M&#225;s de la mitad de las pacientes con c&#225;ncer de mama que son tratadas con tamoxifeno desarrollan una lesi&#243;n endometrial en 6 a 36 meses<span class="elsevierStyleSup">4</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Se estima que el riesgo relativo &#40;RR&#41; para presentar c&#225;ncer de endometrio es de 1&#46;3 a 7&#46;5 y es considerado el efecto adverso m&#225;s grave&#46; Por lo tanto&#44; cualquier paciente que presente hemorragia mientras est&#233; tomando tamoxifeno requiere evaluaci&#243;n ultrasonogr&#225;fica&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El ultrasonido es una herramienta de gran utilidad en la valoraci&#243;n del endometrio consider&#225;ndose un m&#233;todo de abordaje inicial&#44; de f&#225;cil acceso y bajo costo&#59; existen 3 modalidades de ultrasonido para su evaluaci&#243;n &#40;p&#233;lvico&#44; transvaginal e histerosonograf&#237;a&#41;&#46; El ultrasonido p&#233;lvico tiene una sensibilidad para detectar enfermedad endometrial del 70&#37; y una especificidad del 60&#37;&#46; El ultrasonido transvaginal tiene una sensibilidad de un 95&#37; y una especificidad del 61&#37;&#44; con una agudeza diagn&#243;stica para invasi&#243;n miometrial del 77&#37;&#46; La histerosonograf&#237;a tiene una sensibilidad del 97&#37; y una especificidad de un 82&#37;&#44; con un valor predictivo positivo del 82&#37; y valor predictivo negativo de un 94&#37;<span class="elsevierStyleSup">5&#44;6</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Estudios cl&#237;nicos aleatorizados han demostrado que&#44; si bien el uso de tamoxifeno aumenta el riesgo de c&#225;ncer de endometrio&#44; el beneficio neto que ofrece al aumentar la supervivencia libre de progresi&#243;n del c&#225;ncer de mama es mayor&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Actualmente&#44; las recomendaciones para el seguimiento de las mujeres que toman tamoxifeno incluyen la realizaci&#243;n de un informe anual con examen ginecol&#243;gico que incluye la investigaci&#243;n de s&#237;ntomas vaginales anormales&#44; revisi&#243;n con ultrasonido anual y la limitaci&#243;n del uso de tamoxifeno a 5 a&#241;os de duraci&#243;n&#44; ya que no se ha demostrado beneficios m&#225;s all&#225; de este tiempo&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Este estudio se realiz&#243; para detectar los cambios sonogr&#225;ficos endometriales m&#225;s frecuentes en pacientes que cursan con c&#225;ncer de mama tratadas con tamoxifeno y para determinar la utilidad del cribado ecogr&#225;fico en pacientes de esta poblaci&#243;n&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Material y m&#233;todos </span></p><p class="elsevierStylePara"> Se realiz&#243; un estudio retrospectivo basado en el an&#225;lisis descriptivo y estad&#237;stico de los datos obtenidos de las historias cl&#237;nicas que incluyeron a 52 mujeres con c&#225;ncer de mama&#44; tratadas con tamoxifeno cl&#237;nicamente asintom&#225;ticas y con sintomatolog&#237;a&#44; examinadas por ultrasonido en sus diferentes modalidades &#40;p&#233;lvico&#44; transvaginal e histerosonograf&#237;a&#41;&#44; en el Instituto Nacional de Cancerolog&#237;a en el a&#241;o 2013&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> La b&#250;squeda de casos se realiz&#243; en el sistema de expediente electr&#243;nico INCANET&#46; Una vez obtenidos los registros de las pacientes se revisaron las im&#225;genes en el archivo digital &#40;PACS&#41;&#44; en donde se evaluaron las im&#225;genes para identificar las variables y medici&#243;n del grosor endometrial con los diferentes m&#233;todos de ultrasonido&#46; La informaci&#243;n obtenida fue analizada de manera cuantitativa y por computadora&#44; utilizando el programa SPSS<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span> para Windows versi&#243;n 15&#46;0&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Las variables de inter&#233;s fueron la edad de la paciente&#44; la sintomatolog&#237;a&#44; el grosor y la ecotextura endometrial&#59; as&#237; como la presencia de masas polipoides y &#225;reas qu&#237;sticas&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El an&#225;lisis de datos se dividi&#243; en 3 partes&#58; a&#41; an&#225;lisis descriptivo de la poblaci&#243;n para lo cual se utiliz&#243; el an&#225;lisis de frecuencias&#59; b&#41; an&#225;lisis de perfiles descriptivo y de comparaci&#243;n utilizando perfiles de frecuencia y cruces de variables&#59; c&#41; diferencias entre grupos con prueba de comparaci&#243;n <span class="elsevierStyleItalic">ji cuadrada</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> T&#233;cnica ultrasonogr&#225;fica</p><p class="elsevierStylePara"> Los estudios de ultrasonido fueron realizados por t&#233;cnicos en ultrasonido y m&#233;dicos radi&#243;logos onc&#243;logos del Instituto Nacional de Cancerolog&#237;a&#44; de acuerdo al siguiente protocolo para excluir malignidad&#58;</p><p class="elsevierStylePara"> En el ultrasonido p&#233;lvico se utiliza transductor convexo de 3 a 5 MHz con vejiga adecuadamente distendida&#44; para ser utilizada como ventana ac&#250;stica&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En el ultrasonido transvaginal se usa un transductor intracavitario de 5 a 10 MHz con previo vaciamiento de la vejiga&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En la histerosonograf&#237;a se coloca a la paciente en posici&#243;n de litotom&#237;a dorsal&#44; se realiza una exploraci&#243;n ultrasonogr&#225;fica de rutina con transductor intracavitario de 5 a 10 MHz&#46; Posteriormente&#44; se coloca un espejo vaginal y se introduce una c&#225;nula en el interior de la cavidad endometrial&#44; se retira el espejo&#44; colocando nuevamente el transductor&#46; Se administran de 5 a 40 cc de soluci&#243;n salina para distender la cavidad endometrial y se adquieren im&#225;genes&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Con los diferentes m&#233;todos de ultrasonido&#44; la adquisici&#243;n de las im&#225;genes del &#250;tero se realizan en corte sagital &#40;eje largo&#41; y transversal &#40;eje corto&#41; incluyendo fondo&#44; cuello uterino y anexos&#44; aunque &#233;stos en ocasiones pueden no ser visibles en mujeres posmenop&#225;usicas&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Medici&#243;n</p><p class="elsevierStylePara"> La valoraci&#243;n del grosor endometrial se realiza por cortes longitudinales y transversales desde el fondo uterino&#44; midiendo la distancia existente entre su l&#225;mina basal anterior y posterior&#44; abarcando las 2 caras endometriales y excluyendo la capa interna hipoecoica circundante del miometrio interno&#44; con lo que se obtiene el grosor bioendometrial teniendo como medida normal de 3 a 5 mm&#46; En los casos en los que las superficies endometriales est&#225;n separadas por l&#237;quido&#44; el grosor endometrial unilateral se mide en el lugar de m&#225;ximo grosor&#46; Para esta medida se requiere de una metodolog&#237;a para ser considerada v&#225;lida<span class="elsevierStyleSup">7</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> &#8226; El espesor del endometrio se medir&#225; en el plano sagital del &#250;tero y no en el transversal&#44; ya que al utilizar un transductor transvaginal&#44; nunca tendremos la seguridad de un corte transversal puro u oblicuo del &#250;tero&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> &#8226; La imagen endometrial debe ser claramente visible en toda la cavidad&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> &#8226; La t&#233;cnica debe ser realizada por un ecografista experto&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Resultados </span></p><p class="elsevierStylePara"> Durante el periodo de enero-diciembre de 2013&#44; se realizaron exploraciones sonogr&#225;ficas a 52 pacientes con c&#225;ncer de mama tratadas con tamoxifeno en un rango de edad de 30 a 79 a&#241;os con una media de 52&#46;2 a&#241;os&#44; los rangos con mayor frecuencia de presentaci&#243;n fueron de 41-45 a&#241;os &#40;23&#37;&#41;&#44; 56-60 a&#241;os &#40;23&#37;&#41; y 51-55 a&#241;os &#40;19&#37;&#41;&#46; Para la realizaci&#243;n de esta investigaci&#243;n se incluyeron pacientes a quienes se les hab&#237;a realizado ultrasonido en alguna de sus modalidades&#58; p&#233;lvico &#40;31&#37;&#41;&#44; histerosonograf&#237;a &#40;10&#37;&#41; y transvaginal &#40;59&#37;&#41;&#46; La determinaci&#243;n de patolog&#237;a endometrial en mujeres que hab&#237;an sido tratadas con tamoxifeno se realiz&#243; en 2 grupos de pacientes en base a la presencia de sintomatolog&#237;a&#58; 40&#37; fueron asintom&#225;ticas y el 60&#37; fueron sintom&#225;ticas presentando sangrado transvaginal&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Las caracter&#237;sticas sonogr&#225;ficas del endometrio observadas son&#58; atrofia endometrial en un 17&#46;3&#37; &#40;9&#47;52&#41; y engrosamiento endometrial en 82&#46;6&#37; &#40;42&#46;9&#47;52&#41;&#44; siendo la media de 10 mm&#46; El hallazgo m&#225;s frecuente por ultrasonido fue la presencia de &#225;reas qu&#237;sticas con <span class="elsevierStyleItalic">una</span><span class="elsevierStyleItalic">p</span> significativa de 0&#46;05&#59; otro elemento valorado fue la ecotextura&#44; al respecto se observ&#243; una mayor proporci&#243;n de pacientes 81&#37; &#40;42&#46;1&#47;52&#41; con una ecotextura endometrial heterog&#233;nea y 19&#37; &#40;9&#46;8&#47;52&#41; homog&#233;nea&#46; Otros elementos evaluados observados como &#225;reas qu&#237;sticas se presentaron en un 63&#46;1&#37; &#40;32&#46;8&#47;52&#41;&#44; la presencia de p&#243;lipos endometriales con un 28&#46;8&#37; &#40;14&#46;9&#47;52&#41;&#44; l&#237;quido en la cavidad endometrial 23&#46;1&#37; &#40;12&#47;52&#41; y miomas en un 19&#46;2&#37; &#40;9&#46;9&#47;52&#41;&#44; los hallazgos sonogr&#225;ficos por cada m&#233;todo de imagen se desglosan en la tabla 1&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Tabla 1 Porcentaje de patolog&#237;a detectada seg&#250;n m&#233;todo ecosonogr&#225;fico" src="305v13n06-90380754fig1.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"> Al analizar los grupos de manera independiente en la tabla 1&#44; se observa una mayor proporci&#243;n de patolog&#237;a detectada en los m&#233;todos de histerosonograf&#237;a y ultrasonido transvaginal&#44; lo cual concuerda con los hallazgos presentados en diversas investigaciones que otorgan una mayor sensibilidad y especificidad a dichos m&#233;todos&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> A un total de 25 pacientes asintom&#225;ticas con hallazgos ecogr&#225;ficos de sospecha y que refirieron sangrado transvaginal se les realiz&#243; biopsia&#44; permitiendo identificar a las lesiones endometriales m&#225;s frecuentes corroboradas por patolog&#237;a&#58; 50&#37; &#40;12&#46;5&#47;25&#41; p&#243;lipos endometriales&#44; hiperplasia endometrial sin atipia 36&#37; &#40;9&#47;25&#41;&#44; atrofia 9&#37; &#40;2&#46;2&#47;25&#41; y carcinoma endometrial 5&#37; &#40;1&#46;2&#47;25&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Dado que uno de los objetivos de la presente investigaci&#243;n fue determinar cu&#225;les son las lesiones endometriales m&#225;s frecuentes en pacientes asintom&#225;ticas y sintom&#225;ticas&#44; se procedi&#243; a realizar un perfil descriptivo comparativo&#44; que permiti&#243; observar que en el caso de las pacientes asintom&#225;ticas&#44; se observ&#243; como la patolog&#237;a m&#225;s frecuente la hiperplasia simple sin atipia &#40;19&#37;&#41;&#44; dichas pacientes mostraban como hallazgo sonogr&#225;fico engrosamiento endometrial&#59; mientras que las pacientes sintom&#225;ticas presentaron como la patolog&#237;a m&#225;s frecuente la presencia de p&#243;lipos &#40;38&#46;7&#37;&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En el grupo de las pacientes asintom&#225;ticas el hallazgo por las diferentes modalidades de ultrasonido m&#225;s frecuente fueron las &#225;reas qu&#237;sticas en el endometrio 52&#46;4&#37; &#40;11&#47;21&#41;&#44; seguidas de p&#243;lipos 19&#37; &#40;3&#46;9&#47;21&#41; y miomas 19&#37; &#40;3&#46;9&#47;21&#41;&#46; En el grupo de pacientes sintom&#225;ticas tambi&#233;n presentan una mayor frecuencia las &#225;reas qu&#237;sticas en el endometrio 47&#46;1&#37; &#40;14&#46;6&#47;31&#41;&#44; p&#243;lipos 21&#46;6&#37; &#40;6&#46;6&#47;31&#41;&#44; miomas 11&#46;8&#37; &#40;3&#46;5&#47;30&#41;&#44; observando tambi&#233;n otros hallazgos sonogr&#225;ficos que no se muestran en las pacientes asintom&#225;ticas&#44; como son&#58; l&#237;quido en la cavidad endometrial &#40;2&#46;0&#37;&#41; y l&#237;quido libre en la cavidad p&#233;lvica &#40;7&#46;8&#37;&#41; &#40;tabla 2&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Tabla 2 Comparaci&#243;n pacientes sintom&#225;ticas-asintom&#225;ticas&#46; Patolog&#237;as" src="305v13n06-90380754fig2.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"> Como se puede analizar en la tabla anterior&#44; la presencia de &#225;reas qu&#237;sticas en el endometrio muestra una diferencia estad&#237;sticamente significativa &#40;<span class="elsevierStyleItalic">p</span>&#61;0&#46;05&#41; entre pacientes asintom&#225;ticas y sintom&#225;ticas &#40;con mayor ocurrencia en las pacientes asintom&#225;ticas&#41;&#44; el resto de los diferentes tipos de patolog&#237;a observados tal y como se han descrito anteriormente&#44; muestran una tendencia de mayor presentaci&#243;n en la pacientes sintom&#225;ticas&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Discusi&#243;n </span></p><p class="elsevierStylePara"> El tamoxifeno es un antiestr&#243;geno trifeniletileno no esteroideo sint&#233;tico&#44; perteneciente al grupo de los moduladores selectivos de los receptores de estr&#243;genos &#40;SERM&#41;&#44; que se ha utilizado en el tratamiento del c&#225;ncer de mama desde principios de los a&#241;os 70&#46; Por su efecto antiestrog&#233;nico en la mama&#44; es ampliamente utilizado en el tratamiento del c&#225;ncer de mama avanzado&#44; como terapia adyuvante en la enfermedad temprana y en la terapia hormonal paliativa se ha demostrado una disminuci&#243;n de la mortalidad en un 22&#37;&#59; sin embargo&#44; su uso est&#225; vinculado con una mayor incidencia en diversas alteraciones endometriales asociadas a su efecto estrog&#233;nico como carcinoma endometrial &#40;1&#37;&#41;&#59; debido a esto se considera de suma importancia el uso de la ecograf&#237;a como m&#233;todo de detecci&#243;n y vigilancia endometrial en este grupo de pacientes<span class="elsevierStyleSup">7&#44;8</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El endometrio es mejor caracterizado por v&#237;a ultrasonogr&#225;fica&#46; Durante la menstruaci&#243;n&#44; el endometrio aparece como una delgada l&#237;nea ecog&#233;nica de 1&#46;4 mm de espesor&#46; En el inicio de la fase proliferativa del ciclo menstrual &#40;d&#237;as 6 y 14&#41; el endometrio tiene un grosor de &#40;5 y 7 mm&#41; y su aspecto es m&#225;s ecog&#233;nico en comparaci&#243;n con el miometrio&#44; reflejando el desarrollo de gl&#225;ndulas&#44; vasos sangu&#237;neos y estroma<span class="elsevierStyleSup">9</span>&#46; Al final de la fase proliferativa &#40;periovulatorio&#41;&#44; el endometrio desarrolla un aspecto multilaminar con una capa basal ecog&#233;nica y una capa funcional interna hipoecoica&#44; separadas por una delgada capa medial ecog&#233;nica &#40;fig&#46; 1&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Figura 1 A&#41; Endometrio proliferativo de aspecto trilaminar &#40;flechas&#41;&#46; Capas basales vistas como l&#237;neas ecog&#233;nicas&#46; Capas funcionales vistas como l&#237;neas hipoecoicas &#40;&#42;&#41;&#46; Sitio de uni&#243;n de las capas basales anterior y posterior aparece en el centro como l&#237;nea hiperecoica&#46; B&#41; Fase secretora&#44; el endometrio funcional es grueso y ecog&#233;nico de forma difusa&#46; C&#41; Endometrio posmenstrual se ve como l&#237;nea ecog&#233;nica delgada y homog&#233;nea&#46; D&#41; Endometrio en mujer posmenop&#225;usica se observa como delgada l&#237;nea ecog&#233;nica central&#46;" src="305v13n06-90380754fig3.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Figura 1 A&#41;</span> Endometrio proliferativo de aspecto trilaminar &#40;flechas&#41;&#46; Capas basales vistas como l&#237;neas ecog&#233;nicas&#46; Capas funcionales vistas como l&#237;neas hipoecoicas &#40;&#42;&#41;&#46; Sitio de uni&#243;n de las capas basales anterior y posterior aparece en el centro como l&#237;nea hiperecoica&#46; <span class="elsevierStyleBold">B&#41;</span> Fase secretora&#44; el endometrio funcional es grueso y ecog&#233;nico de forma difusa&#46; <span class="elsevierStyleBold">C&#41;</span> Endometrio posmenstrual se ve como l&#237;nea ecog&#233;nica delgada y homog&#233;nea&#46; <span class="elsevierStyleBold">D&#41;</span> Endometrio en mujer posmenop&#225;usica se observa como delgada l&#237;nea ecog&#233;nica central&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El grosor endometrial en mujeres peri y posmenop&#225;usicas es normalmente menor&#46; Durante la menopausia el endometrio se compone fundamentalmente de una capa basal delgada&#44; la medici&#243;n del endometrio representa la aposici&#243;n de las 2 capas basales midiendo en grosor menos de 5 mm&#44; estos cambios son secundarios a atrofia y el endometrio en esta fase se compone de esclerosis&#44; vasos sangu&#237;neos y gl&#225;ndulas &#40;fig&#46; 1&#41;<span class="elsevierStyleSup">8&#44;9</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El citrato de tamoxifeno debido a su efecto proestrog&#233;nico sobre el endometrio condiciona un incremento en el grosor endometrial&#44; siendo &#233;ste el primer cambio que se puede valorar por ultrasonograf&#237;a&#44; el cual aumenta en relaci&#243;n directa con el tiempo de uso del tamoxifeno<span class="elsevierStyleSup">10</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Existe controversia en el grosor endometrial de las mujeres asintom&#225;ticas posmenop&#225;usicas&#44; quienes reciben tamoxifeno&#46; En este grupo hay controversia en el l&#237;mite del grosor del endometrio&#46; El endometrio con un grosor mayor de 8 mm tiene riesgo de padecer c&#225;ncer de 7&#37;<span class="elsevierStyleSup">10</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En las mujeres sintom&#225;ticas posmenop&#225;usicas que reciben tamoxifeno&#44; se interpreta como anormal un endometrio que mide m&#225;s de 5 mm de grosor&#44; con una sensibilidad m&#225;xima de 84&#37; y especificidad del 58&#37;<span class="elsevierStyleSup">10 </span>&#40;fig&#46; 2&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Figura 2 Femenina de 52 a&#241;os de edad&#44; con antecedente de c&#225;ncer de mama tratada con tamoxifeno durante 5 a&#241;os con sangrado transvaginal&#46; En el ultrasonido transvaginal presenta engrosamiento endometrial difuso de 11&#46;2 mm&#44; ecogenicidad heterog&#233;nea&#44; con &#225;reas qu&#237;sticas&#46;" src="305v13n06-90380754fig4.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Figura 2 </span>Femenina de 52 a&#241;os de edad&#44; con antecedente de c&#225;ncer de mama tratada con tamoxifeno durante 5 a&#241;os con sangrado transvaginal&#46; En el ultrasonido transvaginal presenta engrosamiento endometrial difuso de 11&#46;2 mm&#44; ecogenicidad heterog&#233;nea&#44; con &#225;reas qu&#237;sticas&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En este estudio se demostr&#243; un grosor endometrial en un 82&#46;6&#37; de las mujeres tratadas con tamoxifeno&#46; Un grosor endometrial menor de 5 mm excluye esencialmente la presencia de patolog&#237;a endometrial&#46; Karlsson et al&#46;<span class="elsevierStyleSup">11</span> inform&#243; de los resultados de 1&#44;168 mujeres con sangrado posmenop&#225;usico con grosor endometrial menor a 5 mm&#44; sin evidencia de malignidad&#46; El riesgo de otro trastorno benigno endometrial en mujeres con grosor endometrial menor de 5 mm fue de 5&#46;5 &#37;<span class="elsevierStyleSup">11</span>&#46; Esta variable &#40;5 mm&#41; tiene un alto valor predictivo negativo &#40;99&#37;&#41; siendo en nuestro estudio del 100&#37;&#59; y se considera &#250;til para la exclusi&#243;n de los trastornos endometriales significativos en mujeres con sangrado&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El tamoxifeno no ofrece un patr&#243;n ecogr&#225;fico estable&#44; sino una serie de im&#225;genes ultrasonogr&#225;ficas muy diversas&#44; entre las que pueden asociarse las caracter&#237;sticas propias del carcinoma endometrial&#44; as&#237; como otras afecciones incluyendo p&#243;lipos&#44; adenomiosis&#44; atrofia&#44; cambios qu&#237;sticos&#44; hiperplasia endometrial y sarcoma uterino&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Los p&#243;lipos endometriales son crecimientos excesivos y circunscritos de mucosa endometrial y ocasionalmente tejido estromal que protruyen dentro de la cavidad uterina a trav&#233;s de un ped&#237;culo fibrovascular&#46; Su incidencia es m&#225;s alta en mujeres tratadas con tamoxifeno en comparaci&#243;n con mujeres no tratadas con tamoxifeno&#58; 8&#37;-36&#37; <span class="elsevierStyleItalic">vs&#46;</span> 0&#37;-10&#37;&#44; respectivamente&#46; Presentan una prevalencia de 3&#46;8&#37; de malignidad&#46; Aunque estos p&#243;lipos pueden causar sangrado transvaginal anormal&#44; la mayor&#237;a de las mujeres son asintom&#225;ticas&#46; Microsc&#243;picamente muestran una combinaci&#243;n de actividad proliferativa &#40;dilataci&#243;n qu&#237;stica glandular&#41;&#44; diferenciaci&#243;n epitelial aberrante &#40;metaplasia&#41; y condensaci&#243;n estromal periglandular focal<span class="elsevierStyleSup">12&#44;13</span>&#46; El tamoxifeno incrementa la degeneraci&#243;n maligna de los p&#243;lipos en un 2&#37;-10&#37;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Las caracter&#237;sticas ultrasonogr&#225;ficas de los p&#243;lipos son&#58; masa ecog&#233;nica de bordes bien definidos que emerge del endometrio sin interrupci&#243;n de la interfase endometriomiometrio &#40;signo de la l&#237;nea&#41;&#44; ecotextura homog&#233;nea&#44; tama&#241;o variable&#44; pueden presentar el signo de la arteria del ped&#237;culo &#40;detecci&#243;n de vaso sangu&#237;neo dentro del p&#243;lipo que recibe flujo del endometrio central y se detecta por Doppler color&#44; con una sensibilidad del 76&#37; y especificidad del 95&#37;&#41;&#46; Los p&#243;lipos pueden ser s&#233;siles o pediculados&#44; con preservaci&#243;n de la interfase endometrio-miometrio en ambos casos &#40;fig&#46; 3&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Figura 3 A&#41; B&#41; Femenina de 52 a&#241;os de edad&#44; tratada con tamoxifeno durante 7 a&#241;os&#46; Presenta p&#243;lipo endometrial que muestra con Doppler color&#44; el signo de la arteria del ped&#237;culo&#46;" src="305v13n06-90380754fig5.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Figura 3 A&#41; B&#41;</span> Femenina de 52 a&#241;os de edad&#44; tratada con tamoxifeno durante 7 a&#241;os&#46; Presenta p&#243;lipo endometrial que muestra con Doppler color&#44; el signo de la arteria del ped&#237;culo&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Los factores que se asocian a malignidad son la edad avanzada&#44; el estado posmenop&#225;usico&#44; gran tama&#241;o del p&#243;lipo &#40;mayor de 1&#46;5 cm&#41;&#46; Los p&#243;lipos deben diferenciarse de un mioma submucoso o intracavitario&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El uso de la histerosonograf&#237;a en la caracterizaci&#243;n tiene beneficios adicionales&#44; tales como la estimaci&#243;n del porcentaje de circunferencia adyacente a y entre la cavidad uterina<span class="elsevierStyleSup">10&#44;11</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Usando histerosonograf&#237;a demostramos en nuestro estudio que 40&#37; de las pacientes presentaron p&#243;lipos&#44; demostrando que este m&#233;todo de imagen tiene mayor certeza diagn&#243;stica&#46; Nuestros resultados son similares a los de Timmerman et al&#46;<span class="elsevierStyleSup">14</span>&#44; quien encontr&#243; p&#243;lipos endometriales en 26 &#40;49&#37;&#41; de 53 mujeres tratadas con tamoxifeno&#46; Otros investigadores han reportado una prevalencia de p&#243;lipos baja&#44; en el intervalo de 33&#37;&#46; Esta discrepancia puede explicarse por el muestreo de m&#233;todos&#46; Kedar<span class="elsevierStyleSup">15</span> sugiere que la prevalencia de p&#243;lipos endometriales puede estar subestimada en la biopsia de endometrio&#44; ya que en presencia de p&#243;lipos m&#243;viles se puede obtener tejido de endometrio adyacente y es posible perder tejido del p&#243;lipo al ser desviado por el cat&#233;ter de biopsia&#46; Limitaciones similares de la biopsia endometrial fueron reportadas por Dubinsky et al&#46;<span class="elsevierStyleSup">16</span>&#44; quien realiz&#243; estudios de histerosonograf&#237;a a 81 mujeres con hemorragia posmenop&#225;usica y grosor endometrial mayor de 5 mm&#44; refiriendo que 41 de 45 pacientes con masas endoluminales en la histerosonograf&#237;a tuvieron resultados negativos en la biopsia endometrial&#46; Estos resultados apoyan el uso de la ecograf&#237;a para la evaluaci&#243;n del endometrio en mujeres tratadas con tamoxifeno&#46; En nuestro estudio&#44; se corrobor&#243; en la biopsia como la lesi&#243;n m&#225;s frecuente la presencia de p&#243;lipos en un 50&#37;&#44; correlacionando con los estudios reportados que describen a los p&#243;lipos como la lesi&#243;n m&#225;s frecuente por histolog&#237;a&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En M&#233;xico&#44; el c&#225;ncer de endometrio se ubica en el s&#233;ptimo lugar por frecuencia entre las mujeres&#44; representando 2&#46;6&#37; de las tumoraciones malignas&#44; con una tasa de mortalidad de 0&#46;5 por cada 100&#44;000 habitantes y una mortalidad global de 16&#37;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> En el Instituto Nacional de Cancerolog&#237;a ocupa el tercer lugar por frecuencia en c&#225;ncer ginecol&#243;gico&#46; La evidencia epidemiol&#243;gica se&#241;ala que la exposici&#243;n a estr&#243;genos es un elemento importante en la carcinog&#233;nesis&#44; ya que la mayor&#237;a de los factores de riesgo se relaciona con la exposici&#243;n end&#243;gena o ex&#243;gena a estr&#243;genos&#44; como la terapia hormonal de reemplazo&#44; ciclos anovulatorios o tumores secretores de estr&#243;genos&#46; El suministro de tamoxifeno tiene un RR de 7&#46;5 para c&#225;ncer endometrial&#59; estas pacientes se presentan cl&#237;nicamente con sangrado transvaginal&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El aspecto ultrasonogr&#225;fico que presentan las pacientes son&#58; distensi&#243;n de la cavidad uterina con presencia de l&#237;quido en su interior&#44; endometrio con ecogenicidad incrementada&#44; ecotextura heterog&#233;nea&#44; vascularidad al Doppler color aumentada y &#250;tero lobulado o incrementado de tama&#241;o&#46; Estos signos son inespec&#237;ficos y pueden verse en hiperplasia endometrial as&#237; como en presencia de p&#243;lipos&#44; lo que lleva a que en presencia de estos hallazgos se deba realizar forzosamente biopsia<span class="elsevierStyleSup">17</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Se ha reportado un mayor riesgo de carcinoma endometrial en mujeres tratadas con tamoxifeno&#44; la frecuencia de carcinoma endometrial en nuestro estudio es alta de 5&#37;&#44; ya que en estudios m&#225;s amplios han indicado una incidencia de carcinoma endometrial menor de 1&#37;&#44; existe mayor frecuencia de c&#225;ncer endometrial en pacientes que han sido tratadas con tamoxifeno por m&#225;s de 5 a&#241;os&#46; En el caso de la paciente de nuestro estudio&#44; &#233;sta fue tratada inicialmente con tamoxifeno por 7 a&#241;os fuera de la Instituci&#243;n &#40;fig&#46; 4&#41;&#46; Numerosos estudios han demostrado que 80&#37;-88&#37; de los c&#225;nceres de endometrio asociados a tamoxifeno son tumores tempranos &#40;Federaci&#243;n Internacional de Ginecolog&#237;a y Obstetricia &#91;FIGO&#93; etapa 1&#41;<span class="elsevierStyleSup">17&#44;18</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Figura 4 Paciente femenina de 59 a&#241;os de edad&#44; tratada con tamoxifeno que refiere sangrado transvaginal con grosor endometrial de 37 mm&#44; &#225;reas qu&#237;sticas&#44; l&#237;quido en el interior de la cavidad uterina y endometrio irregular&#46; Se realiza biopsia con resultado de carcinoma endometrial&#46;" src="305v13n06-90380754fig6.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Figura 4 </span>Paciente femenina de 59 a&#241;os de edad&#44; tratada con tamoxifeno que refiere sangrado transvaginal con grosor endometrial de 37 mm&#44; &#225;reas qu&#237;sticas&#44; l&#237;quido en el interior de la cavidad uterina y endometrio irregular&#46; Se realiza biopsia con resultado de carcinoma endometrial&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> La hiperplasia endometrial es un diagn&#243;stico histol&#243;gico caracterizado por el crecimiento excesivo de las gl&#225;ndulas del endometrio con o sin proliferaci&#243;n del estroma y su aparici&#243;n se relaciona por la estimulaci&#243;n prolongada de estr&#243;genos&#46; Hasta una tercera parte de los carcinomas endometriales es precedida por la hiperplasia endometrial<span class="elsevierStyleSup">19</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Existe un incremento significativo en la incidencia de hiperplasia endometrial y pacientes tratadas con tamoxifeno con c&#225;ncer de mama&#46; La incidencia es de 1&#46;3&#37;-20&#37;&#44; comparado con 0&#37;-10&#37; en pacientes posmenop&#225;usicas que no reciben tamoxifeno<span class="elsevierStyleSup">20</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Las caracter&#237;sticas ultrasonogr&#225;ficas son&#58; endometrio homog&#233;neo o de aspecto qu&#237;stico&#44; engrosamiento endometrial asim&#233;trico generalmente mayor de 10 mm&#44; engrosamiento focal o difuso y superficie endometrial irregular&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Debido a que la hiperplasia endometrial tiene un aspecto inespec&#237;fico&#44; cualquier alteraci&#243;n endometrial con sospecha cl&#237;nica de malignidad debe conducir a realizar una biopsia&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Histopatol&#243;gicamente&#44; existen 2 categor&#237;as&#58; la hiperplasia con atipia y sin atipia citol&#243;gica&#46; En la hiperplasia sin atipia&#44; el 2&#37; puede progresar a carcinoma endometrial <span class="elsevierStyleItalic">vs&#46;</span> 23&#37; de casos que presenta atipia citol&#243;gica que progresan a carcinoma endometrial<span class="elsevierStyleSup">21&#44;22</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El tamoxifeno se asocia a la presentaci&#243;n de hiperplasia endometrial en un 25&#37; sin atipia y en un 10&#37; en hiperplasia con atipia&#46; Reportando en nuestro estudio hiperplasia sin atipia en 36&#37; de las pacientes &#40;fig&#46; 5&#41;</p><p class="elsevierStylePara"><img alt="Figura 5 Paciente femenina de 42 a&#241;os de edad&#44; tratada con tamoxifeno durante 5 a&#241;os con sangrado transvaginal que muestra en ultrasonido transvaginal un grosor endometrial de 59 mm&#44; &#225;reas qu&#237;sticas y superficie endometrial irregular con hiperplasia endometrial sin atipia&#46;" src="305v13n06-90380754fig7.jpg"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Figura 5 </span>Paciente femenina de 42 a&#241;os de edad&#44; tratada con tamoxifeno durante 5 a&#241;os con sangrado transvaginal que muestra en ultrasonido transvaginal un grosor endometrial de 59 mm&#44; &#225;reas qu&#237;sticas y superficie endometrial irregular con hiperplasia endometrial sin atipia&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Goldstein<span class="elsevierStyleSup">21</span> fue el primero en describir la presencia de quistes subendometriales resultantes de cambios del tipo adenomiosis&#44; que se producen en las mujeres tratadas con tamoxifeno&#46; Tanto los p&#243;lipos endometriales como los quistes subendometriales pueden presentarse como engrosamiento endometrial de aspecto qu&#237;stico&#59; sin embargo la histerosonograf&#237;a puede permitir la diferenciaci&#243;n entre estas 2 entidades de forma correcta&#44; identificando la localizaci&#243;n de los cambios qu&#237;sticos subendometriales<span class="elsevierStyleSup">23</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Achiron<span class="elsevierStyleSup">24 </span>estudi&#243; a 20 pacientes tratadas con tamoxifeno que presentaban engrosamiento endometrial qu&#237;stico en el ultrasonido transvaginal&#44; reportando que 12 pacientes &#40;60&#37;&#41; presentaron quistes subendometriales corroborados por histopatolog&#237;a&#46; En nuestro estudio se encontr&#243; la presencia de este hallazgo en un 63&#46;1&#37;&#44; al igual que los estudios reportados con una significancia estad&#237;stica de <span class="elsevierStyleItalic">p&#61;</span>0&#46;05&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El grosor endometrial fue variable en mujeres asintom&#225;ticas y mujeres con sintomatolog&#237;a sin ninguna diferencia en el grosor&#46; Otros estudios tambi&#233;n han reportado pobre correlaci&#243;n entre los s&#237;ntomas y patolog&#237;a&#46; En este estudio se obtuvieron m&#225;s pacientes con sintomatolog&#237;a &#40;sangrado transvaginal&#41; en un 60&#37;&#44; reportada como la sintomatolog&#237;a m&#225;s frecuente&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Dentro de los hallazgos observados por ecograf&#237;a tomados de forma independiente del grosor endometrial&#44; se obtuvieron concordando con la literatura m&#233;dica&#44; l&#237;quido en cavidad endometrial en 23&#46;1&#37; y miomas en 19&#46;2&#37; en mujeres con sangrado transvaginal&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> Al analizar los grupos por m&#233;todo ecogr&#225;fico de manera independiente&#44; se observa una mayor proporci&#243;n de patolog&#237;a detectada en los m&#233;todos de histerosonograf&#237;a y en segundo lugar el ultrasonido transvaginal&#44; lo cual concuerda con los hallazgos presentados en diversas investigaciones que otorgan una mayor sensibilidad y especificidad a dichos m&#233;todos&#44; presentando &#233;stos sensibilidad del 88&#37; y 80&#37;&#44; y especificidad del 90&#37; y 83&#37;&#44; respectivamente&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Conclusiones </span></p><p class="elsevierStylePara"> La ecograf&#237;a en sus diferentes modalidades son m&#233;todos de detecci&#243;n importantes en la valoraci&#243;n del endometrio en mujeres posmenop&#225;usicas tratadas con tamoxifeno&#44; ya que permite detectar cambios precoces que indiquen un riesgo de transformaci&#243;n maligna como c&#225;ncer endometrial&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> La ecograf&#237;a permite caracterizar patolog&#237;a endometrial inducida por tamoxifeno para poder planear m&#233;todos invasivos y realizar biopsias&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> La histerosonograf&#237;a y el ultrasonido transvaginal mostraron mayor sensibilidad y especificidad en la detecci&#243;n de patolog&#237;a endometrial&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> El grosor endometrial mayor de 5 mm es el cambio de mayor incidencia y m&#225;s valorable de forma temprana por ecograf&#237;a&#46;</p><p class="elsevierStylePara"> La lesi&#243;n endometrial m&#225;s frecuente producida por tamoxifeno y corroborada por patolog&#237;a es la presencia de p&#243;lipos endometriales&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Conflicto de intereses </span></p><p class="elsevierStylePara"> Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">Financiamiento </span></p><p class="elsevierStylePara"> Los autores no recibieron patrocinio para llevar a cabo este art&#237;culo&#46;</p><hr></hr><p class="elsevierStylePara"> &#42; Autor para correspondencia&#58; <br></br> Av&#46; San Fernando N&#176; 22&#44; Colonia Secci&#243;n XVI&#44; Delegaci&#243;n Tlalpan&#44; <br></br> C&#46;P&#46; 14080&#44; M&#233;xico D&#46;F&#46;&#44; M&#233;xico&#46; <br></br> Tel&#233;fono&#58; 4747 1020&#44; ext&#46; 10005&#46; <br></br><span class="elsevierStyleItalic">Correo electr&#243;nico</span>&#58; <a href="mailto&#58;dra&#95;ipz&#64;hotmail&#46;com" class="elsevierStyleCrossRefs">dra&#95;ipz&#64;hotmail&#46;com</a> &#40;Irma P&#233;rez-Z&#250;&#241;iga&#41;&#46;</p>"
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Información del artículo

ISSN: 16659201
Idioma original: Español

Datos actualizados diariamente

año/Mes	Html	Pdf	Total

2024 Noviembre	265	9	274
2024 Octubre	2450	64	2514
2024 Septiembre	2412	71	2483
2024 Agosto	2742	52	2794
2024 Julio	2555	60	2615
2024 Junio	2692	59	2751
2024 Mayo	2658	70	2728
2024 Abril	2511	47	2558
2024 Marzo	2388	54	2442
2024 Febrero	2457	63	2520
2024 Enero	2450	84	2534
2023 Diciembre	2196	96	2292
2023 Noviembre	2511	109	2620
2023 Octubre	1922	115	2037
2023 Septiembre	1647	78	1725
2023 Agosto	1235	69	1304
2023 Julio	1206	94	1300
2023 Junio	1250	83	1333
2023 Mayo	1446	126	1572
2023 Abril	1135	136	1271
2023 Marzo	1052	73	1125
2023 Febrero	932	64	996
2023 Enero	772	38	810
2022 Diciembre	704	58	762
2022 Noviembre	967	66	1033
2022 Octubre	927	56	983
2022 Septiembre	893	59	952
2022 Agosto	872	74	946
2022 Julio	918	49	967
2022 Junio	891	49	940
2022 Mayo	988	70	1058
2022 Abril	862	47	909
2022 Marzo	940	60	1000
2022 Febrero	791	60	851
2022 Enero	844	65	909
2021 Diciembre	764	47	811
2021 Noviembre	941	80	1021
2021 Octubre	1077	62	1139
2021 Septiembre	971	51	1022
2021 Agosto	931	54	985
2021 Julio	885	42	927
2021 Junio	863	50	913
2021 Mayo	937	52	989
2021 Abril	1623	47	1670
2021 Marzo	1566	88	1654
2021 Febrero	726	93	819
2021 Enero	712	87	799
2020 Diciembre	833	65	898
2020 Noviembre	873	82	955
2020 Octubre	641	65	706
2020 Septiembre	736	36	772
2020 Agosto	598	56	654
2020 Julio	695	43	738
2020 Junio	601	29	630
2020 Mayo	559	44	603
2020 Abril	431	51	482
2020 Marzo	557	49	606
2020 Febrero	723	73	796
2020 Enero	694	62	756
2019 Diciembre	611	76	687
2019 Noviembre	790	92	882
2019 Octubre	961	91	1052
2019 Septiembre	869	167	1036
2019 Agosto	579	152	731
2019 Julio	747	145	892
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2019 Mayo	807	178	985
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2018 Noviembre	255	144	399
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2017 Noviembre	77	38	115
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2017 Febrero	137	13	150
2017 Enero	52	6	58
2016 Diciembre	63	5	68
2016 Noviembre	110	7	117
2016 Octubre	127	9	136
2016 Septiembre	27	14	41
2016 Agosto	13	1	14
2016 Julio	110	1	111
2016 Junio	384	78	462
2016 Mayo	342	77	419
2016 Abril	315	86	401
2016 Marzo	239	71	310
2016 Febrero	185	63	248
2016 Enero	200	75	275
2015 Diciembre	224	83	307
2015 Noviembre	211	123	334
2015 Octubre	193	127	320
2015 Septiembre	161	101	262
2015 Agosto	196	90	286
2015 Julio	273	97	370
2015 Junio	165	69	234
2015 Mayo	219	86	305
2015 Abril	178	106	284
2015 Marzo	213	60	273
2015 Febrero	73	26	99

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