Cribado combinado del síndrome de Down: validación del riesgo estimado por Fetaltest

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Esta prueba consiste en el cálculo de un riesgo post-test obtenido a partir del riesgo asociado a la edad materna, la concentración sérica materna de dos marcadores bioquímicos, la proteína A asociada al embarazo (PAPP-A) y subunidad beta libre de la gonadotropina coriónica humana (HCG), y la medición del marcador ecográfico conocido como translucencia nucal (TN). El cálculo del riesgo postest en el TC se basa en el teorema de Bayes y se realiza necesariamente mediante sistemas informáticos, que usan funciones matemáticas basadas en estudios poblacionales o el riesgo asociado a la edad materna<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0010">2</a> y para representar la distribución de los marcadores bioquímicos y ecográficos en sujetos sanos y afectados de SD<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0005">1, 3, 4</a>.Cada uno de los sistemas informáticos existentes para realizar el cálculo del riesgo del SD usa algoritmos de cálculo basados en estudios poblacionales diferentes, que además son necesariamente ajenos a nuestra población, ya que no se dispone en nuestro país de datos propios. Dado que el riesgo estimado por el cribado prenatal del SD tiene una importante implicación en la indicación o solicitud de una técnica invasiva, no exenta de riesgos, para determinar el cariotipo fetal, es importante que los riesgos estimados por cada sistema informático sean validados en nuestra población.En 1996, Wald et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0025">5</a> propusieron un método para la validación empírica del riesgo estimado en el cribado del SD. Este método se ha mostrado útil y fue ampliamente usado para validar los riesgos estimados por diferentes algoritmos para el cribado prenatal del SD en el segundo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0025">5-9</a> y en el primer trimestres de la gestación<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0050">10, 11</a>. El objetivo de este estudio es validar empíricamente el riesgo de SD estimado por Fetaltest, sistema informático en que se basa el estudio multicéntrico promovido por la Sociedad Española de Ginecología y Obstetricia y la Sociedad Iberoamericana de Diagnóstico y Tratamiento Prenatal, usando marcadores bioquímicos del primer trimestre y TN.MATERIAL Y MÉTODOSSe realizó un análisis retrospectivo de los cribados combinados del primer trimestre finalizados hasta el 31 de diciembre de 2007 e incluidos en la base de datos mantenida prospectivamente por el estudio multicéntrico Fetaltest (<a href="http://www.fetaltest.com">www.fetaltest.com</a>), cuyas bases científicas y sistema de cálculo se han publicado previamente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0060">12, 13</a>. Esencialmente, el sistema de cálculo de Fetaltest se basa en el riesgo pretest específico para la edad gestacional en la fecha de cribado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0070">14</a>, en el teorema de Bayes y en el cálculo de la razón de probabilidad obtenida a partir de la distribución gaussiana de los marcadores, expresados como múltiplos de la mediana (MoM), sobre la base de los parámetros poblacionales publicados en el estudio SURUSS<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0005">1,15-17</a>.En total, se analizaron los datos de 15.009 gestantes, incluidos 39 casos de SD confirmados por estudios citogenéticos, según el seguimiento de los casos realizado por cada usuario de Fetaltest. Se introdujeron 949 registros (6,3% del total) en la base de datos por usuarios de Fetaltest residentes en Latinoamérica, y el resto (93,7%) por usuarios residentes en España. Se dispuso de seguimiento completo de 13.883 (92,5%) gestantes. El punto de corte para considerar el resultado del cribado como de bajo riesgo se estableció en 1 en 300 en fecha de cribado.Para evaluar la validez del riesgo estimado por Fetaltest se comparan, siguiendo el procedimiento descrito por Wald et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0025">5</a>, los riesgos predichos con la prevalencia observada de SD. Para ello, se categorizaron diferentes grupos de gestantes en función del riesgo predicho, se obtuvieron la media del riesgo predicho en cada grupo y éste se comparó en una gráfica a escala logarítmica con la prevalencia observada en ese mismo grupo. Para tener en cuenta la mayor letalidad intrauterina de los fetos con SD entre el momento del cribado y el término de la gestación, el número de casos observados en los grupos con un riesgo estimado menor que 1 en 300 se incrementa en un 31%, sobre la base de estimaciones de perdidas fetales previamente publicadas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0090">18, 19</a>.El estudio de la correlación entre las variables se efectuó mediante el método de Pearson, usando GraphPad Prism 4.03 (GraphPad Software. San Diego. CA. USA).RESULTADOSLa media ± desviación estándar de la edad materna en el momento del parto en la población estudiada fue de 31,02 ± 5,36 años, incluidas 3.456 (23 %) gestantes con edad superior a 35 años. En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#t0005">tabla 1</a> se presenta la prevalencia observada y la media del riesgo postest estimado en cada uno de los grupos de riesgo en que se ha dividido a las 15.009 gestantes cribadas. La tasa de detección del SD fue del 82,05% (32/39) (intervalo de confianza [IC] del 95%, 70%-94%), para una tasa de falsos positivos del 5,36%. La prevalencia observada de SD en el primer trimestre fue de 1 en 361. En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#f0005">figura 1</a> se representa gráficamente la estrecha correspondencia entre la prevalencia predicha y observada en todo el rango de riesgos posibles. Esta correspondencia queda matemáticamente expresada por un coeficiente de correlación de 0,999967 (p < 0,0001).<elsevierMultimedia ident="t0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="f0005"></elsevierMultimedia>DISCUSIÓNLa toma de decisiones sobre la realización de una técnica invasiva para determinar el cariotipo fetal suele basarse en el balance entre el riesgo inherente a las técnicas diagnósticas invasivas y el riesgo estimado de SD por el método de cribado usado. Por ello, la evaluación y la validación de la precisión del riesgo estimado por los diferentes métodos de cribado fueron una preocupación recurrente de cada uno de los grupos de investigación en el ámbito del cribado del SD<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0025">5-11</a>. Aunque sería ideal disponer de parámetros poblacionales (media ± desviación estándar y correlaciones de los marcadores en población de gestantes afectadas y no afectadas, para cada uno de los marcadores empleados) extraídos de la propia población cribada, en el momento actual sólo se dispone de éstos a partir de publicaciones de diversos grupos de investigación. Por ello, todos los sistemas informáticos de cálculo del riesgo prenatal de SD disponibles actualmente en nuestro medio, incluido Fetaltest, se basan en algoritmos dependientes de datos poblacionales que se obtuvieron en centros de investigación altamente cualificados, en circunstancias diferentes de la práctica clínica habitual de nuestro país, y a partir de muestras de gestantes de características diferentes de la población de gestantes de nuestro entorno (p. ej., en cuanto a distribución de edad materna). No obstante, en el momento actual, no conocemos ningún sistema informático ni método de cálculo del riesgo del SD que haya sido validado en nuestro medio y con nuestra población de gestantes. Aunque el presente estudio incluye una pequeña proporción de gestantes residentes en países latinoamericanos (6,3 %), la mayoría de las gestantes cribadas residen en España (y más del 80% se reclutaron en el Sistema Nacional de Salud español, en programas de cribado realizados sobre población general), por lo que el estudio representa fundamentalmente las circunstancias habituales del entorno clínico de España.En estudios previos, el grupo de trabajo de Fetaltest se ha mostrado preocupado por la elección de los parámetros poblacionales más idóneos para nuestra población entre los disponibles en la literatura científica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0020">4</a> y por analizar los diferentes métodos de cálculo que se proponen para el cribado del primer trimestre<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0100">20</a>, y el control de calidad de los resultados fue uno de los pilares fundamentales de su propuesta de cribado de SD<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0105">21</a>. Alcanzado ahora un número de casos suficiente, el presente estudio evalúa en nuestra propia población de gestantes, y en las circunstancias clínicas habituales de nuestro entorno, la precisión del riesgo predicho por el sistema de cálculo de Fetaltest usando los marcadores de TN, PAPP-A y subunidad beta libre de la HCG, expresados todos en MoM. Para evaluar esa precisión, el presente estudio ha usado el método de validación empírica propuesto por Wald et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0025">5</a>, y empleado por la mayoría de grupos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0025">5-11</a>. Este método no pretende demostrar la coincidencia exacta entre el riesgo predicho y la prevalencia observada, sino la existencia de una concordancia clínicamente aceptable entre ellos, que puede ponerse de manifiesto mediante la representación gráfica a escala logarítmica de la relación existente entre esas variables. En este método lo importante no es tanto la coincidencia exacta entre el riesgo predicho y la prevalencia observada (coincidencia que puede no representar más que un mero incidente), sino la circunstancia de que la relación entre ambas variables se mantenga cercana a la línea diagonal de la gráfica, que representa la máxima coincidencia, en todo el rango de riesgos analizado. La validación empírica, por último, evalúa conjuntamente todo el sistema de cribado, es decir, la medición de los marcadores (incluida, por ello, la adecuación de la formación de los ecografistas), el sistema de cálculo empleado (incluidos los parámetros poblacionales, las fórmulas matemáticas, etc.) y el control de calidad a que se haya sometido el cribado, que son variables que pueden perturbar la relación entre el riesgo estimado y la prevalencia observada.Una limitación del presente estudio es que no disponemos del seguimiento completo de todas las gestantes, ya que éste depende necesariamente de cada usuario de Fetaltest. No obstante, la prevalencia de SD observada, 1 en 361, concuerda con la prevalencia del SD en el primer trimestre que cabe esperar en una población con una edad media materna de 31 años, y es comparable con la comunicada por estudios similares sobre el cribado del primer trimestre que informan del completo seguimiento de todas las gestantes, tales como la prevalencia de 1 en 371, observada en el estudio multicéntrico del Reino Unido en 2002<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0055">11</a>, por lo que creemos que dicha limitación no origina distorsiones relevantes ni invalidan los resultados obtenidos.En conclusión, este estudio confirma que los riesgos estimados por Fetaltest son precisos y altamente coincidentes con la prevalencia observada, como se presenta en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#f0005">figura 1</a>, con una alta correlación entre ambos parámetros, r = 0,999967, que es comparable con la publicada por otros grupos, 0,98<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0040">8</a> y 0,9995<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0055">11</a>. Esta confirmación otorga plena validez en nuestro medio y circunstancias clínicas al sistema logístico (incluidos formación de ecografistas, sistema de cálculo y control de calidad) que usa Fetaltest para el cribado combinado del primer trimestre, lo que es importante para la tranquilidad de los profesionales que usan o están en disposición de usar Fetaltest, o están implicados en la atención de las gestantes cribadas con esta herramienta de cribado prenatal de la Sociedad Española de Ginecología y Obstetricia." 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Material y métodosEstudio retrospectivo de los 15.009 cribados combinados del primer trimestre, incluidos en la base de datos mantenida prospectivamente por el estudio multicéntrico Fetaltest, y finalizados antes de 31 de diciembre de 2007. El estudio incluye 39 casos de síndrome de Down detectados pre o posnatalmente y usó un método de análisis previamente establecido. ResultadosLa correlación entre el riesgo predicho y la prevalencia observada de síndrome de Down fue muy alta (r=0,999967). ConclusionesEl riesgo estimado por el sistema de cálculo de Fetaltest concuerda muy fielmente con la prevalencia de síndrome de Down observada, por lo que este sistema de cálculo es válido y puede usarse con tranquilidad en la atención de gestantes de nuestro entorno." ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "ObjectiveTo validate empirically the risk for Down syndrome estimated by Fetaltest using biochemical markers in the first trimester (PAPP-A and free beta subunit of hCG) and nuchal translucency. Material and methodsWe performed a retrospective study of the data from 15,009 pregnant women screened for Down Syndrome in the first trimester, included in the database prospectively maintained by the Fetaltest multicenter study, and completed before December 31, 2007. The study included 39 cases of Down syndrome detected either prenatally or postnatally, and used a previously established analysis method. ResultsThe correlation between predicted risk and the observed prevalence of Down syndrome was very high (r=0.999967). ConclusionsThe risk estimated by Fetaltest agrees closely with the observed prevalence of Down syndrome. Therefore, this calculation system is valid and can be used with confidence when counseling pregnant women in our environment." ] ] "multimedia" => array:2 [ 0 => array:7 [ "identificador" => "f0005" "etiqueta" => "Figura 1" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr1.jpeg" "Alto" => 813 "Ancho" => 964 "Tamanyo" => 72913 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Riesgo medio predicho y prevalencia observada de síndrome de Down usando Fetaltest y cribado combinado del primer trimestre. 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valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Número de casos de gestantes no afectadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tf0010">b</a></td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " rowspan="2" align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Prevalencia observada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tf0010">b</a>(1 en [a + b]/a)</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Grupo de riesgo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Media \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 5 o mayor \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 3 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">8 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">16 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 3 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 6 a 1 en 10 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 8 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">7 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">32 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 5,57 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 11 a 1 en 20 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 15 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">57 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 29,5 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 21 a 1 en 100 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 60 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">10 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">251 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 26,1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 101 a 1 en 300 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 203 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">6 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">550 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 92,6 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 301 a 1 en 1.000 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 624 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">4 (5,71) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1.883 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 330 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">< 1 en 1.000 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 8.817 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2 (2,85) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">12.181 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 4.275 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Todas las gestantes \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 7.256 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">39 (41,56) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="right" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">14.970 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 en 361,2 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></tbody></table> """ ] "imagenFichero" => array:1 [ 0 => "xTab350914.png" ] ] ] "notaPie" => array:2 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "tf0005" "etiqueta" => "a" "nota" => "En el grupo de bajo riesgo, el número entre paréntesis representa el número de casos observados aumentado en un 31%, para tener en cuenta la letalidad intrauterina espontánea de los casos de síndrome de Down entre el primer trimestre y el parto." ] 1 => array:3 [ "identificador" => "tf0010" "etiqueta" => "b" "nota" => "La prevalencia se ha calculado usando el número ajustado de casos observados." ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Riesgo medio predicho y prevalencia observada de síndrome de Down, basados en el número de gestantes afectadas y no afectadas en cada grupo de riesgo predicho usando Fetaltest y cribado combinado del primer trimestre" ] ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => 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Estadísticas

Artículos originales

Combined screening of Down syndrome: validation of the risk estimated by Fetaltest

Domingo Jesús Ramos-Corpasa,

Autor para correspondencia

ramoscor@arrakis.es

Correspondencia: Dr. D.J. Ramos Corpas. Menéndez Pelayo, 8. 41710 Utrera (Sevilla). España.

, Juan Carlos Santiago Blázquezb, Manuel Gallo Vallejoc, José Manuel Bajo Arenasd

a Director Técnico del Grupo de Trabajo Fetaltest. Sociedad Española de Ginecología y Obstetricia

b Coordinador General del Grupo de Trabajo Fetaltest. Sociedad Española de Ginecología y Obstetricia

c Coordinador para Iberoamérica del Grupo de Trabajo Fetaltest. Sociedad Española de Ginecología y Obstetricia. Presidente de la Sociedad Iberoamericana de Diagnóstico y Tratamiento Prenatal

d Presidente de la Sociedad Española de Ginecología y Obstetricia

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El c&#225;lculo del riesgo postest en el TC se basa en el teorema de Bayes y se realiza necesariamente mediante sistemas inform&#225;ticos&#44; que usan funciones matem&#225;ticas basadas en estudios poblacionales o el riesgo asociado a la edad materna<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a> y para representar la distribuci&#243;n de los marcadores bioqu&#237;micos y ecogr&#225;ficos en sujetos sanos y afectados de SD<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0005"><span class="elsevierStyleSup">1&#44; 3&#44; 4</span></a>&#46;</p><p id="p0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Cada uno de los sistemas inform&#225;ticos existentes para realizar el c&#225;lculo del riesgo del SD usa algoritmos de c&#225;lculo basados en estudios poblacionales diferentes&#44; que adem&#225;s son necesariamente ajenos a nuestra poblaci&#243;n&#44; ya que no se dispone en nuestro pa&#237;s de datos propios&#46; Dado que el riesgo estimado por el cribado prenatal del SD tiene una importante implicaci&#243;n en la indicaci&#243;n o solicitud de una t&#233;cnica invasiva&#44; no exenta de riesgos&#44; para determinar el cariotipo fetal&#44; es importante que los riesgos estimados por cada sistema inform&#225;tico sean validados en nuestra poblaci&#243;n&#46;</p><p id="p0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En 1996&#44; Wald et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a> propusieron un m&#233;todo para la validaci&#243;n emp&#237;rica del riesgo estimado en el cribado del SD&#46; Este m&#233;todo se ha mostrado &#250;til y fue ampliamente usado para validar los riesgos estimados por diferentes algoritmos para el cribado prenatal del SD en el segundo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0025"><span class="elsevierStyleSup">5-9</span></a> y en el primer trimestres de la gestaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0050"><span class="elsevierStyleSup">10&#44; 11</span></a>&#46; El objetivo de este estudio es validar emp&#237;ricamente el riesgo de SD estimado por Fetaltest&#44; sistema inform&#225;tico en que se basa el estudio multic&#233;ntrico promovido por la Sociedad Espa&#241;ola de Ginecolog&#237;a y Obstetricia y la Sociedad Iberoamericana de Diagn&#243;stico y Tratamiento Prenatal&#44; usando marcadores bioqu&#237;micos del primer trimestre y TN&#46;</p></span><span id="s0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0010">MATERIAL Y M&#201;TODOS</span><p id="p0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se realiz&#243; un an&#225;lisis retrospectivo de los cribados combinados del primer trimestre finalizados hasta el 31 de diciembre de 2007 e incluidos en la base de datos mantenida prospectivamente por el estudio multic&#233;ntrico Fetaltest &#40;<a href="http://www.fetaltest.com">www&#46;fetaltest&#46;com</a>&#41;&#44; cuyas bases cient&#237;ficas y sistema de c&#225;lculo se han publicado previamente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0060"><span class="elsevierStyleSup">12&#44; 13</span></a>&#46; Esencialmente&#44; el sistema de c&#225;lculo de Fetaltest se basa en el riesgo pretest espec&#237;fico para la edad gestacional en la fecha de cribado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44; en el teorema de Bayes y en el c&#225;lculo de la raz&#243;n de probabilidad obtenida a partir de la distribuci&#243;n gaussiana de los marcadores&#44; expresados como m&#250;ltiplos de la mediana &#40;MoM&#41;&#44; sobre la base de los par&#225;metros poblacionales publicados en el estudio SURUSS<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span>&#44;<span class="elsevierStyleSup">15-17</span></a>&#46;</p><p id="p0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En total&#44; se analizaron los datos de 15&#46;009 gestantes&#44; incluidos 39 casos de SD confirmados por estudios citogen&#233;ticos&#44; seg&#250;n el seguimiento de los casos realizado por cada usuario de Fetaltest&#46; Se introdujeron 949 registros &#40;6&#44;3&#37; del total&#41; en la base de datos por usuarios de Fetaltest residentes en Latinoam&#233;rica&#44; y el resto &#40;93&#44;7&#37;&#41; por usuarios residentes en Espa&#241;a&#46; Se dispuso de seguimiento completo de 13&#46;883 &#40;92&#44;5&#37;&#41; gestantes&#46; El punto de corte para considerar el resultado del cribado como de bajo riesgo se estableci&#243; en 1 en 300 en fecha de cribado&#46;</p><p id="p0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para evaluar la validez del riesgo estimado por Fetaltest se comparan&#44; siguiendo el procedimiento descrito por Wald et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44; los riesgos predichos con la prevalencia observada de SD&#46; Para ello&#44; se categorizaron diferentes grupos de gestantes en funci&#243;n del riesgo predicho&#44; se obtuvieron la media del riesgo predicho en cada grupo y &#233;ste se compar&#243; en una gr&#225;fica a escala logar&#237;tmica con la prevalencia observada en ese mismo grupo&#46; Para tener en cuenta la mayor letalidad intrauterina de los fetos con SD entre el momento del cribado y el t&#233;rmino de la gestaci&#243;n&#44; el n&#250;mero de casos observados en los grupos con un riesgo estimado menor que 1 en 300 se incrementa en un 31&#37;&#44; sobre la base de estimaciones de perdidas fetales previamente publicadas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0090"><span class="elsevierStyleSup">18&#44; 19</span></a>&#46;</p><p id="p0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El estudio de la correlaci&#243;n entre las variables se efectu&#243; mediante el m&#233;todo de Pearson&#44; usando GraphPad Prism 4&#46;03 &#40;GraphPad Software&#46; San Diego&#46; CA&#46; USA&#41;&#46;</p></span><span id="s0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0015">RESULTADOS</span><p id="p0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La media &#177; desviaci&#243;n est&#225;ndar de la edad materna en el momento del parto en la poblaci&#243;n estudiada fue de 31&#44;02 &#177; 5&#44;36 a&#241;os&#44; incluidas 3&#46;456 &#40;23 &#37;&#41; gestantes con edad superior a 35 a&#241;os&#46; En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#t0005">tabla 1</a> se presenta la prevalencia observada y la media del riesgo postest estimado en cada uno de los grupos de riesgo en que se ha dividido a las 15&#46;009 gestantes cribadas&#46; La tasa de detecci&#243;n del SD fue del 82&#44;05&#37; &#40;32&#47;39&#41; &#40;intervalo de confianza &#91;IC&#93; del 95&#37;&#44; 70&#37;-94&#37;&#41;&#44; para una tasa de falsos positivos del 5&#44;36&#37;&#46; La prevalencia observada de SD en el primer trimestre fue de 1 en 361&#46; En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#f0005">figura 1</a> se representa gr&#225;ficamente la estrecha correspondencia entre la prevalencia predicha y observada en todo el rango de riesgos posibles&#46; Esta correspondencia queda matem&#225;ticamente expresada por un coeficiente de correlaci&#243;n de 0&#44;999967 &#40;p &#60; 0&#44;0001&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="t0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="f0005"></elsevierMultimedia></span><span id="s0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0020">DISCUSI&#211;N</span><p id="p0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La toma de decisiones sobre la realizaci&#243;n de una t&#233;cnica invasiva para determinar el cariotipo fetal suele basarse en el balance entre el riesgo inherente a las t&#233;cnicas diagn&#243;sticas invasivas y el riesgo estimado de SD por el m&#233;todo de cribado usado&#46; Por ello&#44; la evaluaci&#243;n y la validaci&#243;n de la precisi&#243;n del riesgo estimado por los diferentes m&#233;todos de cribado fueron una preocupaci&#243;n recurrente de cada uno de los grupos de investigaci&#243;n en el &#225;mbito del cribado del SD<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0025"><span class="elsevierStyleSup">5-11</span></a>&#46; Aunque ser&#237;a ideal disponer de par&#225;metros poblacionales &#40;media &#177; desviaci&#243;n est&#225;ndar y correlaciones de los marcadores en poblaci&#243;n de gestantes afectadas y no afectadas&#44; para cada uno de los marcadores empleados&#41; extra&#237;dos de la propia poblaci&#243;n cribada&#44; en el momento actual s&#243;lo se dispone de &#233;stos a partir de publicaciones de diversos grupos de investigaci&#243;n&#46; Por ello&#44; todos los sistemas inform&#225;ticos de c&#225;lculo del riesgo prenatal de SD disponibles actualmente en nuestro medio&#44; incluido Fetaltest&#44; se basan en algoritmos dependientes de datos poblacionales que se obtuvieron en centros de investigaci&#243;n altamente cualificados&#44; en circunstancias diferentes de la pr&#225;ctica cl&#237;nica habitual de nuestro pa&#237;s&#44; y a partir de muestras de gestantes de caracter&#237;sticas diferentes de la poblaci&#243;n de gestantes de nuestro entorno &#40;p&#46; ej&#46;&#44; en cuanto a distribuci&#243;n de edad materna&#41;&#46; No obstante&#44; en el momento actual&#44; no conocemos ning&#250;n sistema inform&#225;tico ni m&#233;todo de c&#225;lculo del riesgo del SD que haya sido validado en nuestro medio y con nuestra poblaci&#243;n de gestantes&#46; Aunque el presente estudio incluye una peque&#241;a proporci&#243;n de gestantes residentes en pa&#237;ses latinoamericanos &#40;6&#44;3 &#37;&#41;&#44; la mayor&#237;a de las gestantes cribadas residen en Espa&#241;a &#40;y m&#225;s del 80&#37; se reclutaron en el Sistema Nacional de Salud espa&#241;ol&#44; en programas de cribado realizados sobre poblaci&#243;n general&#41;&#44; por lo que el estudio representa fundamentalmente las circunstancias habituales del entorno cl&#237;nico de Espa&#241;a&#46;</p><p id="p0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En estudios previos&#44; el grupo de trabajo de Fetaltest se ha mostrado preocupado por la elecci&#243;n de los par&#225;metros poblacionales m&#225;s id&#243;neos para nuestra poblaci&#243;n entre los disponibles en la literatura cient&#237;fica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a> y por analizar los diferentes m&#233;todos de c&#225;lculo que se proponen para el cribado del primer trimestre<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0100"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#44; y el control de calidad de los resultados fue uno de los pilares fundamentales de su propuesta de cribado de SD<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#46; Alcanzado ahora un n&#250;mero de casos suficiente&#44; el presente estudio eval&#250;a en nuestra propia poblaci&#243;n de gestantes&#44; y en las circunstancias cl&#237;nicas habituales de nuestro entorno&#44; la precisi&#243;n del riesgo predicho por el sistema de c&#225;lculo de Fetaltest usando los marcadores de TN&#44; PAPP-A y subunidad beta libre de la HCG&#44; expresados todos en MoM&#46; Para evaluar esa precisi&#243;n&#44; el presente estudio ha usado el m&#233;todo de validaci&#243;n emp&#237;rica propuesto por Wald et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44; y empleado por la mayor&#237;a de grupos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0025"><span class="elsevierStyleSup">5-11</span></a>&#46; Este m&#233;todo no pretende demostrar la coincidencia exacta entre el riesgo predicho y la prevalencia observada&#44; sino la existencia de una concordancia cl&#237;nicamente aceptable entre ellos&#44; que puede ponerse de manifiesto mediante la representaci&#243;n gr&#225;fica a escala logar&#237;tmica de la relaci&#243;n existente entre esas variables&#46; En este m&#233;todo lo importante no es tanto la coincidencia exacta entre el riesgo predicho y la prevalencia observada &#40;coincidencia que puede no representar m&#225;s que un mero incidente&#41;&#44; sino la circunstancia de que la relaci&#243;n entre ambas variables se mantenga cercana a la l&#237;nea diagonal de la gr&#225;fica&#44; que representa la m&#225;xima coincidencia&#44; en todo el rango de riesgos analizado&#46; La validaci&#243;n emp&#237;rica&#44; por &#250;ltimo&#44; eval&#250;a conjuntamente todo el sistema de cribado&#44; es decir&#44; la medici&#243;n de los marcadores &#40;incluida&#44; por ello&#44; la adecuaci&#243;n de la formaci&#243;n de los ecografistas&#41;&#44; el sistema de c&#225;lculo empleado &#40;incluidos los par&#225;metros poblacionales&#44; las f&#243;rmulas matem&#225;ticas&#44; etc&#46;&#41; y el control de calidad a que se haya sometido el cribado&#44; que son variables que pueden perturbar la relaci&#243;n entre el riesgo estimado y la prevalencia observada&#46;</p><p id="p0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Una limitaci&#243;n del presente estudio es que no disponemos del seguimiento completo de todas las gestantes&#44; ya que &#233;ste depende necesariamente de cada usuario de Fetaltest&#46; No obstante&#44; la prevalencia de SD observada&#44; 1 en 361&#44; concuerda con la prevalencia del SD en el primer trimestre que cabe esperar en una poblaci&#243;n con una edad media materna de 31 a&#241;os&#44; y es comparable con la comunicada por estudios similares sobre el cribado del primer trimestre que informan del completo seguimiento de todas las gestantes&#44; tales como la prevalencia de 1 en 371&#44; observada en el estudio multic&#233;ntrico del Reino Unido en 2002<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#44; por lo que creemos que dicha limitaci&#243;n no origina distorsiones relevantes ni invalidan los resultados obtenidos&#46;</p><p id="p0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En conclusi&#243;n&#44; este estudio confirma que los riesgos estimados por Fetaltest son precisos y altamente coincidentes con la prevalencia observada&#44; como se presenta en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#f0005">figura 1</a>&#44; con una alta correlaci&#243;n entre ambos par&#225;metros&#44; r &#61; 0&#44;999967&#44; que es comparable con la publicada por otros grupos&#44; 0&#44;98<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> y 0&#44;9995<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; Esta confirmaci&#243;n otorga plena validez en nuestro medio y circunstancias cl&#237;nicas al sistema log&#237;stico &#40;incluidos formaci&#243;n de ecografistas&#44; sistema de c&#225;lculo y control de calidad&#41; que usa Fetaltest para el cribado combinado del primer trimestre&#44; lo que es importante para la tranquilidad de los profesionales que usan o est&#225;n en disposici&#243;n de usar Fetaltest&#44; o est&#225;n implicados en la atenci&#243;n de las gestantes cribadas con esta herramienta de cribado prenatal de la Sociedad Espa&#241;ola de Ginecolog&#237;a y Obstetricia&#46;</p></span></span>"
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        "resumen" => "<span class="elsevierStyleSectionTitle">Objetivo</span><p id="sp0015" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Validar emp&#237;ricamente el riesgo de s&#237;ndrome de Down estimado por Fetaltest usando marcadores bioqu&#237;micos del primer trimestre &#40;la prote&#237;na A asociada al embarazo &#91;PAPP-A&#93; y subunidad beta libre de la gonadotropina cori&#243;nica humana &#91;HCG&#93;&#41; y translucencia nucal &#40;TN&#41;&#46;</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Material y m&#233;todos</span><p id="sp0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Estudio retrospectivo de los 15&#46;009 cribados combinados del primer trimestre&#44; incluidos en la base de datos mantenida prospectivamente por el estudio multic&#233;ntrico Fetaltest&#44; y finalizados antes de 31 de diciembre de 2007&#46; El estudio incluye 39 casos de s&#237;ndrome de Down detectados pre o posnatalmente y us&#243; un m&#233;todo de an&#225;lisis previamente establecido&#46;</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Resultados</span><p id="sp0025" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">La correlaci&#243;n entre el riesgo predicho y la prevalencia observada de s&#237;ndrome de Down fue muy alta &#40;r<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;999967&#41;&#46;</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Conclusiones</span><p id="sp0030" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">El riesgo estimado por el sistema de c&#225;lculo de Fetaltest concuerda muy fielmente con la prevalencia de s&#237;ndrome de Down observada&#44; por lo que este sistema de c&#225;lculo es v&#225;lido y puede usarse con tranquilidad en la atenci&#243;n de gestantes de nuestro entorno&#46;</p>"
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Riesgo predicho en fecha de cribado</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">N&#250;mero de casos de s&#237;ndrome de Down observados &#40;ajustados&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tf0005"><span class="elsevierStyleSup">a</span></a></td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">N&#250;mero de casos de gestantes no afectadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tf0010"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a></td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Prevalencia observada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tf0010"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a><span class="elsevierStyleItalic">&#40;1 en &#91;a &#43; b&#93;&#47;a&#41;</span></td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Grupo de riesgo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Media&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 5 o mayor&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">1 en 3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 6 a 1 en 10&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 8&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">7&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">32&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 5&#44;57&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 11 a 1 en 20&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 15&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="right" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">57&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 29&#44;5&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 21 a 1 en 100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 60&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="center" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">10&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">251&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 26&#44;1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 101 a 1 en 300&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 203&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="center" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">6&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="right" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">550&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 92&#44;6&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1 en 301 a 1 en 1&#46;000&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
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                  \t\t\t\t">1 en 624&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo

ISSN: 03045013
Idioma original: Español

DOI:10.1016/S0304-5013(09)70616-8

Datos actualizados diariamente

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2024 Septiembre	139	15	154
2024 Agosto	65	10	75
2024 Julio	113	12	125
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2024 Mayo	135	13	148
2024 Abril	96	9	105
2024 Marzo	97	16	113
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2024 Enero	214	10	224
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2023 Octubre	99	22	121
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2023 Agosto	83	10	93
2023 Julio	105	13	118
2023 Junio	122	11	133
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2023 Abril	105	14	119
2023 Marzo	95	8	103
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2022 Julio	41	15	56
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2022 Mayo	45	14	59
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2021 Noviembre	55	23	78
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2021 Agosto	94	10	104
2021 Julio	74	9	83
2021 Junio	55	12	67
2021 Mayo	45	7	52
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2021 Marzo	95	8	103
2021 Febrero	52	9	61
2021 Enero	73	11	84
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2020 Noviembre	40	8	48
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2020 Septiembre	25	8	33
2020 Agosto	49	8	57
2020 Julio	31	3	34
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2014 Agosto	52	2	54
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2014 Mayo	47	2	49
2014 Abril	46	3	49
2014 Marzo	53	2	55
2014 Febrero	51	1	52
2014 Enero	49	1	50
2013 Diciembre	40	4	44
2013 Noviembre	39	2	41
2013 Octubre	54	6	60
2013 Septiembre	32	4	36
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