El objetivo es determinar la utilidad de la angio-TC cerebral en la caracterización de las malformaciones arteriovenosas (MAV) cerebrales con presentación hemorrágica comparada con la angiografía por sustracción digital (DSA) como patrón de referencia.
Material y métodosSe realizó un análisis retrospectivo de una base de datos prospectiva de pacientes con sangrado intracraneal debido a una MAV cerebral desde enero de 2007 hasta diciembre de 2012. Se revisaron variables radiológicas, como las características de la malformación (tamaño, localización, presencia de drenaje venoso profundo), afectación de un área elocuente y presencia de aneurismas relacionados. Dos neurorradiólogos ciegos a cualquier información clínico-radiológica analizaron por consenso las imágenes de tomografía computarizada y DSA.
ResultadosVeintidós pacientes fueron incluidos en el estudio. La angio-TC clasificó correctamente 15 de los 16 casos de MAV menores de 3cm, con una sensibilidad del 93,75%. Todos los casos con drenaje venoso profundo y localizados en un área elocuente fueron correctamente detectados (sensibilidad 100%). La presencia de cualquier tipo de aneurisma relacionado con la MAV fue detectada en 13 de 15 pacientes (sensibilidad 86,6%); 7 de 9 en los intranidales (sensibilidad 77,78%) y 6 de 9 de los aneurismas de flujo (sensibilidad 66,67%).
ConclusiónLa angio-TC tiene una alta sensibilidad en la caracterización de MAV cerebrales en cuanto al tamaño menor de 3cm, localización en área elocuente, presencia de drenaje venoso profundo y la detección de cualquier aneurisma relacionado con la MAV. Sin embargo, la angio-TC tiene una menor sensibilidad en la detección de aneurismas intranidales y de flujo relacionados con la MAV.
To compare the usefulness of CT angiography against the gold standard, digital subtraction angiography (DSA), in the characterization of cerebral arteriovenous malformations (AVM) that present with bleeding.
Material and methodsWe retrospectively analyzed patients with intracranial bleeding due to an AVM who were included in a prospective database in the period comprising January 2007 through December 2012. We reviewed radiologic variables such as the characteristics of the AVM (size, location, presence of deep venous drainage), involvement of eloquent areas, and the presence of associated aneurysms. Two neuroradiologists blinded to clinical and radiological information analyzed the CT and DSA in consensus.
ResultsA total of 22 patients were included in the study. CT angiography correctly classified 15 of the 16 cases of AVM measuring less than 3cm (93.75% sensitivity). All cases of deep venous drainage and all those located in eloquent areas were correctly detected (100% sensitivity). The presence of any type of aneurysm related with the AVM was detected in 13 of 15 cases (86.6% sensitivity); 7 of 9 of the intranidal aneurysms were detected (77.78% sensitivity), as were 6 of the 9 flow aneurysms (66.67% sensitivity).
ConclusionCT angiography is highly sensitive in the characterization of cerebral AVMs measuring less than 3cm, of those located in eloquent areas, and of those with deep venous drainage; it is also highly sensitive in detecting aneurysms related with AVMs. However, CT angiography is less sensitive in detecting intranidal and flow aneurysms related with AVMs.
Las malformaciones arteriovenosas (MAV) cerebrales son trastornos del desarrollo que consisten en shunts (comunicaciones) intracerebrales arteriovenosos directos, sin la presencia normal de un lecho capilar1. Estas malformaciones vasculares afectan a entre el 0,01 y el 0,5% de la población2, se presentan en más de la mitad de los casos como una hemorragia intracraneal, tienen un riesgo de sangrado anual del 1,5-3% y un riesgo de muerte en el primer sangrado del 10%, riesgo que aumenta con cada nuevo episodio3,4.
El diagnóstico y tratamiento de estas entidades requiere de una detallada caracterización de su angioarquitectura y hemodinámica (localización, dimensiones del nido, afluencias arteriales y drenaje venoso). Especialmente importante es, por un lado, determinar la existencia de aneurismas intranidales, ya que condicionaría un mayor riesgo de resangrado1 y, por otro, determinar el riesgo que tendría el paciente durante el tratamiento tanto quirúrgico (clasificación de Spetzler-Martin)5 como endovascular (área elocuente y drenaje venoso profundo único)6.
La angiografía cerebral por sustracción digital (DSA) es el patrón de referencia para el diagnóstico y seguimiento de las MAV cerebrales7, pero es una prueba cruenta, no exenta de riesgos y con una baja disponibilidad8,9. Existen estudios que muestran una buena correlación entre la resonancia magnética (RM) y la DSA en la caracterización de MAV con distintas presentaciones10–12; sin embargo, esta suele estar relativamente poco disponible y el proceso de adquisición de imágenes es más lento que el de la angio-TC. Así, el objetivo de este estudio es determinar la utilidad de la angio-TC cerebral en la caracterización de las MAV cerebrales con presentación hemorrágica comparado con DSA como patrón de referencia. figuras 1–4
A) Esquema explicativo sobre aneurismas intranidales y aneurismas de flujo. B y C) Angiografía cerebral y angio-TC del mismo paciente que muestra la presencia de un aneurisma intranidal. D y E) Angiografía cerebral y angio-TC del mismo paciente que muestra la presencia de varios aneurismas de flujo.
A) Tomografía computarizada sin contraste que muestra un hematoma intraparenquimatoso izquierdo de los ganglios de la base (flecha). B) Angio-TC coronal donde se observa una malformación arteriovenosa (MAV) dependiente del segmento M2 de la arteria cerebral media izquierda con presencia de aneurismas intranidales (círculo). C y D) Arteriografía cerebral no selectiva (C) y selectiva (D) confirmando la presencia de la MAV, la presencia de aneurismas intranidales (círculos).
A-C) Angio-TC que muestra malformación arteriovenosa de localización occipital (flecha), con una vena de drenaje hacia el seno sagital superior (punta de flecha) que presenta una estenosis en su porción distal (círculo). D y E) Angiografía por sustracción digital que confirma los hallazgos descritos.
Se realizó un análisis retrospectivo a partir de una base de datos prospectiva de pacientes de nuestro centro que ingresaron con hemorragia cerebral secundaria a MAV desde enero del 2007 hasta diciembre del 2012. Se incluyeron solo aquellos pacientes en los que se realizó un estudio de angio-TC intracraneal y una arteriografía cerebral completa con menos de 72 horas de diferencia entre ambas pruebas y sin cambios clínicos que sugiriesen un resangrado. Los pacientes o sus familiares firmaron el consentimiento informado para la realización de la arteriografía cerebral. Se excluyeron los pacientes cuyas angio-TC fueran de escasa calidad y, por tanto, no válidas para la determinación de las variables radiológicas en estudio. Al tratarse de un análisis retrospectivo no fue necesaria la aprobación del comité de ética institucional.
Variables clínico-radiológicasSe recogieron tanto variables sociodemográficas (edad y sexo) como radiológicas (tomografía computarizada [TC] basal, angio-TC y DSA). La adquisición de las imágenes de TC craneal basal se realizó con un protocolo de adquisición secuencial en un aparato de TC multicorte (Siemens Somatom Definition Flash o Siemens Sensation 64, Erlangen, Alemania), usando 140kV, 230mA, con 5mm de grosor de corte desde la base de cráneo al vértice, con cortes axiales continuos paralelos a la línea orbitomeatal.
La adquisición de las imágenes de angio-TC se realizó con técnica helicoidal. Las imágenes fueron obtenidas después de la administración de un bolo de 50ml de contraste intravenoso (Ultravist 300-370mg/ml, Bayer Hispania, Barcelona, España), a 5ml/s. La adquisición se realizó mediante autodisparo CareDose4D, posicionando un área de interés circular en la aorta ascendente. El grosor de corte fue de 0,6mm. Se realizaron reconstrucciones de 5mm de grosor en el plano axial a intervalos de medio corte. Se realizó una arteriografía cerebral completa que incluía el estudio de 6 vasos (ambas arterias carótidas internas, externas y arterias vertebrales) en las primeras 24 horas desde el ingreso del paciente.
Entre las variables radiológicas de la TC basal se consideraron: el tipo de hemorragia [hematoma intraparenquimatoso (HIP), hemorragia subaracnoidea (HSA), hemorragia intraventricular (HIV)], localización específica (lobar, ganglios basales y cerebelo) y diámetro mayor del hematoma (expresado en milímetros).
A su vez, en la angio-TC y en la DSA se valoraron las siguientes variables correspondientes a características propias de las MAV: variables incluidas en la clasificación de Spetzler-Martin5 (tamaño de la MAV expresado como<3cm, 3-6cm y>6cm; drenaje venoso profundo y afectación de un área elocuente); grado según la clasificación de Spetzler-Martin (grados 1 a 5) y localización específica de la MAV (frontal, temporal, parietooccipital, ganglios basales, mesencéfalo, protuberancia, bulbo, cerebelo, mixta). Finalmente, respecto a las variables relacionadas con la angioarquitectura de las MAV en estudio se tomaron en cuenta: presencia de cualquier aneurisma relacionado con la MAV, presencia de aneurismas de flujo, presencia de aneurismas intranidales, presencia de aporte desde una arteria perforante, presencia de bolsón venoso, presencia de estenosis venosa y presencia de un pie de vena de drenaje único, teniendo en cuenta las principales variables descritas en la bibliografía como potenciales factores de riesgo de resangrado13–25.
Dos neurorradiólogos (uno con más de 10 años de experiencia y otro con 4 años de experiencia en neuroimagen) realizaron una lectura por consenso de la TC sin contraste para determinar el tipo de hemorragia del paciente, tras una lectura independiente de la angio-TC intracraneal realizada, que fue ciega a cualquier dato clínico o angiográfico del paciente. Por otro lado, dos neurorradiólogos (uno con más de 10 años de experiencia y otro con 5 años de experiencia en neuroimagen) realizaron una lectura por consenso de la DSA de los pacientes.
Análisis estadísticoSe realizó un estudio de rentabilidad diagnóstica tomando la angiografía cerebral como patrón de referencia. Se calcularon los siguientes parámetros estadísticos para cada variable descrita evaluada en la angio-TC y la angiografía: sensibilidad, especificidad, valor predictivo positivo (VPP), valor predictivo negativo (VPN), precisión diagnóstica y concordancia entre los lectores. Estos parámetros se evaluaron con el programa informático SPSS versión 20.0 (SPSS, Chicago, Illinois).
ResultadosCaracterísticas de la muestraVeintidós pacientes cumplieron con los criterios de inclusión y exclusión. En la tabla 1 se resumen las principales variables descriptivas de la TC basal y la DSA para la muestra. Los tipos de hemorragia más comunes fueron el HIP y HIP+HIV, ambos con 6 pacientes (27,3% cada uno). En cuanto a la localización de las HIP, las lobares y las cerebelosas fueron las más frecuentes con 7 pacientes cada uno (43,8%).
Variables descriptivas de tomografía computarizada basal y angiografía
| Edad (media±DE) | 42, 64±13,75 |
| Sexo masculino (n/%) | 14/63,6 |
| Tipo de hemorragia (n/%): | |
| Hematoma intraparenquimatoso (HIP) | 6/ 27,30 |
| Hemorragia subaracnoidea (HSA) | 1/4,5 |
| Hemorragia intraventricular (HIV) | 4/18,2 |
| HIP+HIV | 6/27,30 |
| HIP+hematoma subdural (HSD) | 3/13,6 |
| HIP+HSD+HIV | 1/4,5 |
| HSA+HIV | 1/4,5 |
| Localización HIP (n/%): | |
| Lobar | 7/43,8 |
| Ganglios basales | 2/12,5 |
| Cerebelo | 7/43,8 |
| Diámetro mayor del hematoma, en mm (media±DE) | 38,56±14,04 |
| Spetzler-Martin angiografía (n/%) | |
| 1 | 7/31,8 |
| 2 | 7/31,8 |
| 3 | 7/31,8 |
| 4 | 1/4,5 |
| 5 | 0 |
| Tamaño de la MAV Spetzler-Martin en angiografía (n/%) | |
| <3 cm | 16/72,7 |
| 3-6 cm | 5/22,7 |
| >6 cm | 1/4,5 |
| Elocuencia de la MAV Spetzler-Martin (>n/%) | 8/36,4 |
| Drenaje venoso profundo Spetzler-Martin (n/%) | 11/50 |
MAV: malformación arteriovenosa.
Respecto a las características de las MAV según la clasificación de Spetzler-Martin, la mayoría fueron de menos de 3cm (72,7%), solo 8 se encontraban en un área elocuente (36,4%) y 11 tenían drenaje venoso profundo. Respecto a los grados en la misma escala, los grados 1, 2 y 3 fueron los más frecuentes con 7 pacientes cada uno (31,8%).
La localización más frecuente de las MAV fueron los hemisferios cerebelosos con 8 MAV (36,4%), seguida de la localización parietooccipital con 6 (27,3%) y frontal con 4 (18,2%) (tabla 2). Finalmente, en cuanto a las características de la angioarquitectura de las MAV, 15 (68,2%) pacientes presentaban al menos un aneurisma relacionado con MAV; a su vez, 9 (40,9%) presentaron al menos un aneurisma de flujo y 9 (40,9%), al menos un aneurisma intranidal. Por otro lado, 8 casos (36,4%) presentaron aporte arterial por arterias perforantes, 5 (22,7%) un bolsón venoso, 5 (22,7%) una estenosis venosa y 10 (45,5%) un pie de vena de drenaje único.
Angiografía cerebral. Angioarquitectura de las malformaciones arteriovenosas
| Localización específica de la malformación arteriovenosa | n/% |
|---|---|
| Frontal | 4/18,2 |
| Temporal | 1/4,5 |
| Parietooccipital | 6/27,3 |
| Ganglios basales | 1/4,5 |
| Mesencéfalo | 1/4,5 |
| Protuberancia | 1/4,5 |
| Hemisferio cerebeloso | 8/36,4 |
| Angioarquitectura | |
| Presencia de cualquier aneurisma | 15/68,2 |
| Aneurisma de flujo | 9/40,9 |
| Aneurisma intranidal | 9/40,9 |
| Arterias perforantes | 8/36,4 |
| Bolsón venoso | 5/22,7 |
| Estenosis venosa | 5/22,7 |
| Pie de vena único | 10/45,5 |
El estudio de rentabilidad diagnóstica de la angio-TC comparada con la angiografía cerebral en cuanto a las características de las MAV que componen en la clasificación de Spetzler-Martin se resume en la tabla 3. Por lo que respecta al tamaño de la MAV, dicotomizado en 3 cm, la angio-TC presentó solo un falso negativo (FN); en este caso, la angio-TC clasificó erróneamente una MAV de más de 3cm de tamaño. En 3 pacientes la angio-TC clasificó la MAV como mayor de 3cm, cuando en realidad era menor de 3cm (falso positivo, FP). Por otro lado, en cuanto al drenaje venoso profundo y el área elocuente, la angio-TC no presentó FN. Respecto a la primera, presentó 3 FP y la segunda, 1 FP, donde se indicó que los pacientes tenían drenaje profundo o afectaban a un área elocuente, respectivamente, cuando en realidad no lo hacían.
Rentabilidad diagnóstica de la angio-TC respecto a la angiografía por sustracción digital en cuanto a las características de las malformaciones arteriovenosas que componen en la clasificación de Spetzler-Martin
| Sensibilidad (%) | Especificidad (%) | VPP (%) | VPN (%) | |
|---|---|---|---|---|
| Tamaño (≤3 cm) | 93,75 | 50 | 83,33 | 75 |
| Drenaje venoso profundo | 100 | 72,73 | 78,57 | 100 |
| Área elocuente | 100 | 92,86 | 88,89 | 100 |
VPN: valor predictivo negativo; VPP: valor predictivo positivo.
La rentabilidad diagnóstica de la angio-TC comparada con la angiografía cerebral en cuanto a angioarquitectura de las MAV se resume en la tabla 4. En cuanto a la presencia de cualquier aneurisma, la angio-TC presentó 2 FN donde falló en la detección de aneurismas cuando en realidad los había. Al analizar por separado los aneurismas de flujo e intranidales, vemos que la angio-TC presentó 3 y 2 FN, respectivamente. Respecto a la presencia de arterias perforantes, la angio-TC no presentó FN. Finalmente, la angio-TC tuvo 1 FN en la evaluación de la presencia de bolsón venoso, mientras que presentó 3 FN al evaluar estenosis venosa y pie de vena de drenaje único.
Rentabilidad diagnóstica de la angio-TC respecto a la angiografía por sustracción digital en cuanto a la angioarquitectura de las malformaciones arteriovenosas cerebrales
| Sensibilidad (%) | Especificidad (%) | VPP (%) | VPN (%) | |
|---|---|---|---|---|
| Presencia de cualquier aneurisma | 86,67 | 85,71 | 92,86 | 75 |
| Aneurisma intranidal | 77,78 | 84,62 | 77,78 | 84,62 |
| Aneurisma de flujo | 66,67 | 92,31 | 85,71 | 80 |
| Arterias perforantes | 100 | 92,86 | 88,89 | 100 |
| Bolsón venoso | 80 | 64,7 | 40 | 91,7 |
| Estenosis venosa | 40 | 94,1 | 66,7 | 84,2 |
| Pie de vena único | 70 | 58,3 | 58,3 | 70 |
VPN: valor predictivo negativo; VPP: valor predictivo positivo.
Si bien existen trabajos previos en los que se ha estudiado el uso de angio-TC para la detección de MAV26,27, el nuestro es el primero en estudiar la rentabilidad de la angio-TC comparada con la angiografía cerebral en la caracterización de MAV cerebrales con presentación hemorrágica.
Respecto al análisis de rentabilidad de la angio-TC comparada con la DSA en cuanto a las variables de la clasificación de Spetzler-Martin (tabla 3), vemos que esta, a pesar de que infradimensionó el tamaño de una MAV, muestra una sensibilidad aceptable (93,75%) para la estimación de tamaño y una excelente sensibilidad para la estimación de la presencia de drenaje venoso profundo y localización de la MAV en un área elocuente (100%, esto a expensas de no presentar FN). Estos resultados son clínicamente relevantes, ya que sugieren la utilidad de la angio-TC como herramienta útil en la determinación del riesgo quirúrgico.
Respecto a las rentabilidad diagnóstica de la angio-TC para las variables de la angioarquitectura que influyen en el riesgo del tratamiento endovascular (presencia de arterias perforantes, bolsón venoso, estenosis venosa y pie de vena de drenaje único) descritas en la tabla 4, solo la presencia de arterias perforantes presenta una buena sensibilidad y especificidad (100% y 92,86%, respectivamente), mientras que, para el resto de estas variables, la rentabilidad es subóptima al presentar una sensibilidad relativamente baja. Este hecho hace que la angio-TC infradimensione el riesgo de este tipo de tratamiento, lo que podría llevar a un manejo inapropiado del paciente. Así, nuestros resultados sugieren que la angio-TC no sería una herramienta que pudiese reemplazar una angiografía cerebral para la toma de decisión de tratamiento endovascular.
Por otro lado, es importante tener en cuenta los aneurismas relacionados con MAV como factores de riesgo de resangrado precoz. La angio-TC para esta variable presenta una sensibilidad y especificidad del 86,67% y 85,71%, respectivamente. Al hacer el análisis por separado, la sensibilidad es aún menor y alcanza solo un 77,78% para los aneurismas de flujo y un 66,67% para los aneurismas intranidales. Esta baja sensibilidad es clínicamente relevante, ya que tanto los aneurismas como su localización influyen en la decisión terapéutica del paciente. Por lo tanto, al infradimensionar la presencia de aneurismas relacionados con las MAV cerebrales, la angio-TC podría inducir a retrasar el momento del tratamiento a pacientes que se beneficiarían de un tratamiento precoz.
La principal limitación del estudio es el escaso tamaño muestral que, si bien es suficiente para un estudio piloto, sería insuficiente para la generalización de los resultados. Recomendamos la realización de un estudio de rentabilidad diagnóstica con un mayor tamaño muestral y un mayor número de lectores con distintos niveles de experiencia, que permita una mayor validez externa de los resultados.
En conclusión, la angio-TC cerebral para el estudio de las MAV aporta información valiosa y fidedigna sobre el riesgo quirúrgico en el momento de la hemorragia, pero su sensibilidad y especificidad son subóptimas para la determinación de la angioarquitectura y, por tanto, del momento del tratamiento y del riesgo del tratamiento endovascular. Este hecho no permite recomendar el uso de la angio-TC en reemplazo de la angiografía cerebral para determinar conducta en el manejo de las MAV con presentación hemorrágica.
Autoría- 1.
Responsable de la integridad del estudio: ALR y DC.
- 2.
Concepción del estudio: ALR, DC, JB, LSR y JM.
- 3.
Diseño del estudio: ALR, DC, JB, LSR y JM.
- 4.
Obtención de los datos: CZ, ALR, DC, SR, JB, LSR y JM.
- 5.
Análisis e interpretación de los datos: CZ, ALR, DC, SR, JB, LSR y JM.
- 6.
Tratamiento estadístico: ALR, SR y LSR.
- 7.
Búsqueda bibliográfica: CZ, ALR, DC, SR, JB, LSR y JM.
- 8.
Redacción del trabajo: CZ, ALR y SR.
- 9.
Revisión crítica del manuscrito con aportaciones intelectualmente relevantes: CZ, ALR, DC, SR, JB, LSR y JM.
- 10.
Aprobación de la versión final: CZ, ALR, DC, SR, JB, LSR y JM.
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
