Relevamiento serológico de anticuerpos contra enfermedades virales de interés sanitario en llamas (Lama glama) de la provincia de Jujuy, Argentina
Serological survey of antibodies against viral diseases of public health interest in llamas (Lama glama) from Jujuy province, Argentina
Elena S. Barbieria,d, Daniela V. Rodrígueza, Raúl E. Marinb, Walter Settic, Sandra Romeroc, María Barrandeguya,e, Viviana Parreñoa,d,
Autor para correspondencia
a Instituto de Virología. CICVyA, INTA-Castelar, Buenos Aires, Argentina
b Ministerio de Producción, Jujuy, Argentina
c EEA INTA Abrapampa, Jujuy, Argentina
d Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina
e Cátedra de Enfermedades Infecciosas, Medicina Veterinaria, Universidad del Salvador, Buenos Aires, Argentina
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Se indican con distintos tonos de gris los diferentes intervalos de títulos considerados: [262144–4096], [1024–256] y [≤ 64]. B) Distribución de los títulos de Ac (determinados por ELISA) contra rotavirus grupo A por localidades y departamentos.</p>" ] ] ] "textoCompleto" => "<span class="elsevierStyleSections"><p id="par0005" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los camélidos sudamericanos (CSA) representan una fuente de riqueza pecuaria y genética de los países altoandinos, y son fuente de fibra, carne y productos indispensables para la subsistencia de los pobladores de la Puna<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>. Dentro de este grupo se incluyen dos especies domésticas, alpaca (<span class="elsevierStyleItalic">Lama pacos</span>) y llama (<span class="elsevierStyleItalic">Lama glama</span>), y dos silvestres, vicuña (<span class="elsevierStyleItalic">Lama vicugna</span>) y guanaco (<span class="elsevierStyleItalic">Lama guanicoe</span>).</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En Argentina, la población de llamas se estima en 200 000 individuos según el censo del año 2002<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>, localizándose principalmente en la provincia de Jujuy (67,8 %). En los últimos cuatro años se ha observado un aumento de la población en relación con ciertos factores, como el incremento del valor de la fibra y la carne y la implementación de estímulos económicos regionales por parte del Gobierno.</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las enfermedades infecciosas y parasitarias constituyen un factor limitante en la producción de camélidos domésticos debido a la alta mortalidad y morbilidad de crías y adultos, lo que genera graves pérdidas económicas y afecta al bienestar social<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>. Existen datos de enfermedades virales provenientes de relevamientos en llamas de las provincias de Buenos Aires, Córdoba y Jujuy; de otro estudio sobre guanacos, llamas y vicuñas de Salta, Catamarca y Jujuy; y de otros estudios realizados en poblaciones silvestres de guanacos y vicuñas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7–9</span></a>. Sin embargo, son pocos los informes de casos clínicos de enfermedad, de aislamientos o de caracterización de agentes virales en CSA.</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En general, la infección de camélidos se describe como resultado de un contagio interespecie, y solo algunos estudios sugieren la existencia de virus propios de camélidos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>. Se han descrito tumores en llamas producidos por un papilomavirus característico, también se documentó la presencia de rotavirus grupo A (<span class="elsevierStyleItalic">Rotavirus A</span>: RVA) en guanacos de la Patagonia argentina7 y en vicuñas de la Puna<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>.</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se ha caracterizado la secuencia completa del genoma viral de cepas de RVA detectadas en muestras de crías de guanacos con diarrea grave en Río Negro y Chubut<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a> y en muestras de materia fecal de crías sanas de vicuñas de la puna jujeña<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>. Se ha informado que las alpacas pueden ser infectadas por varios agentes virales: virus parainfluenza-3 bovina (<span class="elsevierStyleItalic">Bovine parainfluenza virus 3</span>: PI-3), virus sincicial respiratorio bovino (<span class="elsevierStyleItalic">Bovine respiratory syncytial virus:</span> BRSV), herpesvirus bovino 1 (<span class="elsevierStyleItalic">Bovine herpesvirus 1: BoHV-1)</span>, virus de la lengua azul, virus de la enfermedad de la frontera, virus influenza A, RVA, virus de rabia, de la estomatitis vesicular, virus de la fiebre aftosa y ectima contagioso<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>. Asimismo, Rivera <span class="elsevierStyleItalic">et al</span>. encontraron prevalencias de anticuerpos (Ac) contra PI-3, BRSV e influenza A del 35,34 %, 16,52 % y 4 %, respectivamente, en alpacas de Puno, Perú<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>. Por su parte, Victorio <span class="elsevierStyleItalic">et al</span>. detectaron seroprevalencias elevadas en un relevamiento de alpacas efectuado en 2002<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>. Por otro lado, Riveros <span class="elsevierStyleItalic">et al</span>. informaron la circulación de influenza A humana H1N1 en pequeños rumiantes del zoológico de Santiago de Chile<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>, dos llamas seropositivas frente a influenza humana A/Santiago/743/83 (H1N1).</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la provincia de Jujuy, entre el 80 y el 90 % de los criadores de llamas son pequeños productores con no más de 80 animales, que también crían con ovejas, y, en algunos casos, vacas, cabras y caballos, entre otros. El programa ofi- cial de fomento de la sistematización productiva de dicha especie tiene como objetivo establecer las variables sanitarias e identificar las enfermedades de potencial impacto productivo para su estudio y caracterización, y para la aplicación de posibles medidas de control<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>.</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En virtud de la simpatría entre llamas y otras especies de ganado exótico introducido en la Puna, y dada la escasez de datos epidemiológicos acerca de patógenos virales que los afectan, el objetivo de este trabajo fue investigar la circulación de agentes virales de impacto productivo y de interés en salud pública en tropas de llamas de la provincia de Jujuy. En particular, se evaluó la seroprevalencia de los siguientes agentes virales: BoHV-1, virus de la diarrea viral bovina (<span class="elsevierStyleItalic">Bovine viral diarrhea virus:</span> BVDV), PI-3, de la influenza A humana (H1N1), de la influenza A equina (H3N8) y RVA.</p><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El estudio incluyó muestras de sueros obtenidos en las campañas realizadas entre los años 2007 y 2008, de 349 llamas pertenecientes a hatos de pequeños productores distribuidos en 27 localidades de 6 departamentos de Jujuy, todos ubicados por encima de los 3300<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>msnm (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>). Las muestras fueron procesadas para la detección de Ac contra BoHV-1 (cepas Los Ángeles) y BVDV (cepa Singer, 1a) [origen:<a name="p55"></a><span class="elsevierStyleItalic">American Tissue Culture Collection</span>] por seroneutralización viral. Los 349 sueros fueron analizados en diluciones seriadas base 2 a partir de una dilución inicial de 1/4. El título de Ac neutralizantes fue determinado por el método de Reed y Muench<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>. Para el virus de influenza A humana (H1N1) y equina (H3N8) se analizaron solo los sueros obtenidos en 2008 (n = 71) mediante la técnica de inhibición de la hemoaglutinación (IHA). Los sueros fueron previamente tratados con diferentes agentes: 1) metaperyodato 0,016 M (Merck) con adsorción con 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μl de glóbulos rojos de cobayo (GRC) a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C y agitación, 2) metaperyodato (igual concentración y marca) pero sin adsorción de GRC, y 3) Kaolín al 5 % en PBS (Sigma-Aldrich) con adsorción de GRC. Las muestras se analizaron en diluciones seriadas base 2 y se enfrentaron a 8 unidades hemoaglutinantes (UHA) en 25<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μl. El ensayo se reveló por el agregado de una suspensión de GRC al 75 %<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>. Se utilizaron controles positivos de llama y conejo hiperinmunizados con vacunas humanas monovalente y bivalente (Novartis<span class="elsevierStyleSup">®</span>). Para PI-3, los 349 sueros se analizaron por IHA según los procedimientos previamente descritos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>. La detección de Ac contra RVA se realizó con un ELISA doble sándwich con la cepa de referencia RVA bovina I801 G8P[1] (cedida por la Dra. Linda J. Saif, OSU, EE.UU.)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>. Parte de los sueros (184) se analizaron por ensayo de reducción de focos fluorescentes frente a la cepa de RVA bovina I801 G8P[1] correspondiente al serotipo detectado en guanacos y vicuñas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>, para evaluar el nivel de Ac neutralizantes.</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Del total de tropas de llamas, 14 se encuentran en rodeos mixtos que incluyen ganado ovino y caprino, y eventualmente bovino: con ovinos 57 %, con caprinos 33,8 %, con bovinos 18,46 %, y las 4 especies juntas el 3%. De los análisis efectuados surge que el 100 % de los sueros analizados presentó Ac contra RVA, con altos títulos neutralizantes frente a la cepa G8P[1], antigénicamente similar a la cepa detectada en guanacos y vicuñas. La prevalencia de Ac productores de IHA contra PI-3 fue del 70 %, y no se detectaron reactores al evaluar BoHV-1, BVDV, y virus de influenza A humana (H1N1) y equina (H3N8).</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los sueros positivos se agruparon en intervalos según el título de Ac obtenido en cada caso. De este modo, se observó que el 47,22 % de los animales presentaron títulos superiores o iguales a 4096 para RVA (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2A</a>). Los resultados distribuidos por departamento y localidad se muestran en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2B</a>, en la que se puede advertir una distribución diferencial entre algunas localidades.</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para el caso específico de PI-3, se observó que el 48 % de los animales presentaron un título mayor o igual a 320 (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig. 3A</a>). También en este caso los datos obtenidos fueron analizados por localidad (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig. 3B</a>) y se observó la existencia de altos títulos de Ac en algunos departamentos.</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">No se detectaron sueros positivos contra las cepas virales de influenza A estudiadas. El tratamiento previo de los sueros con Kaolín fue el que permitió obtener los resultados más precisos. Por último, no se encontraron sueros positivos contra los agentes virales BoHV-1 y BVDV.</p><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados de este trabajo demuestran que el 100 % de los animales evaluados presentaban Ac contra RVA, y un 70 % también tenían Ac contra PI-3. En relación con la circulación de RVA, los resultados se ajustan a lo que informan relevamientos previos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> y sustentan la hipótesis de que los rotavirus son agentes virales de amplia circulación en las diferentes especies de CSA de nuestro país. Se ha detectado RVA caracterizado como G8P[14] y G8P[1] en crías de guanacos con diarrea severa en Chubut y Río Negro, mientras que recientemente se identificó una cepa RVA G8P[14] en tekes asintomáticos de vicuñas de Abrapampa, Jujuy<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>. También se han detectado rotavirus G8 en dos estudios independientes en crías de alpacas con diarrea de las regiones de Puno y Cuzco, en Perú<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>. El análisis de otros segmentos del genoma de las cepas de RVA halladas en guanacos, vicuñas y alpacas indicó que los rotavirus poseen una constelación genómica similar a la encontrada en otras especies del orden <span class="elsevierStyleItalic">Artiodactyla</span>, y en particular con RVA-bovino, con el que llegan a compartir la secuencia de hasta 8 de las 11 proteínas virales, entre ellas VP7 y VP4, que inducen respuesta de Ac neutralizantes en los individuos infectados, que se asocian con protección. Las cepas de RVA de guanacos, vicuñas y alpacas pertenecen al serotipo G8 asociado a los P-tipos P[1] o P[14]<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>. Esto sugiere que los brotes severos de diarrea por rotavirus en camélidos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a> podrían prevenirse mediante una vacunación que contemple los genotipos circulantes. Del total de muestras de este relevamiento, el 62,5 % (115/184) presentaron elevados títulos de Ac neutralizantes contra el serotipo G8, lo que sugiere la circulación de este serotipo. Sobre la base de esto se puede estimar que las llamas de la Puna, al igual que los guanacos y las vicuñas, poseen un rotavirus propio de la especie. La caracterización molecular de las cepas de RVA circulantes en CSA contribuirá en el diseño de vacunas, así como en estudios evolutivos de RVA en camélidos y en especies del orden <span class="elsevierStyleItalic">Artiodactyla</span> en general.</p><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En cuanto a los agentes respiratorios, se halló una elevada prevalencia serológica de PI-3 (70 %), circunstancia que<a name="p56"></a> sugiere la circulación de un virus propio de la especie. Este resultado se corresponde con las prevalencias encontradas en llamas (47 %) y vicuñas silvestres (37 %) de la localidad de Cieneguillas, Jujuy, y en vicuñas en cautiverio de la EEA INTA-Abrapampa, Jujuy<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>; también se relaciona con algunas prevalencias comunicadas en alpacas de Perú<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a> y con el reconocimiento de este agente viral en neumonías que afectan también a alpacas de Perú<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>.</p><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este relevamiento no se encontraron reactores para las cepas de influenza A utilizadas. Este resultado negativo es importante desde el punto de vista epidemiológico, dado que este relevamiento se efectuó antes de la pandemia de la cepa H1N1 en la población humana. La evidencia de que las llamas pueden ser infectadas con influenza A data de estudios realizados en la década de los 80 en Santiago de Chile, donde se encontraron dos llamas seropositivas que estaban en contacto con personas en el zoológico de Santiago de Chile<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>.<a name="p57"></a></p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por otro lado, con respecto a BoHV-1 y BVDV, la ausencia de Ac en las poblaciones de llamas muestreadas indica que la tasa de infección con estos agentes virales es prácticamente nula. Este dato es relevante dado que ambos agentes virales se han informado como causales de enfermedad en llamas y alpacas de EE.UU., Perú y Chile. En Argentina, Morán <span class="elsevierStyleItalic">et al</span>. han determinado circulación de BVDV y BoHV- 1 en dos rebaños de la ciudad de Tandil<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>. A pesar de que las llamas se encontraban en hatos libres de bovinos, era de esperar la posible circulación de BoHV-1 y BVDV, ya que estos agentes virales son endémicos en la región pampeana. Comparando estos resultados con los informados por Marcoppido <span class="elsevierStyleItalic">et al.</span> en la zona del altiplano<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>, se podría sugerir que la epidemiología en la Puna es diferente a la encontrada en la región pampeana. Es por ello que se destaca la necesidad de preservar el estatus sanitario de la región altoandina debido al fuerte impacto negativo que podría tener el ingreso de estos agentes virales en una población sin inmunidad.</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Esta investigación aporta datos sobre la epidemiología de agentes virales circulantes en las poblaciones de llamas de la provincia de Jujuy y confirma la amplia incidencia de RVA y del virus de PI-3. La vasta cobertura de este muestreo sobre llamas de la puna jujeña enfatiza la importancia de los datos hallados, los que resultan de gran utilidad en el diseño de planes sanitarios específicos para camélidos.</p><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0025">Agradecimientos</span><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se agradece al Dr. Fernando Fernández, a Nancy Suarez Pérez y a la Dra. Elsa Baumeister, quien cedió amablemente la cepa H1N1 como inóculo inicial. Este proyecto fue financiado con fondos del Programa de la Ley Ovina de la provincia de Jujuy y fondos del Servicio de Diagnóstico del Laboratorio de Virus Diarreicos del IV-CICVyA.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:6 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "xres635810" "titulo" => "Resumen" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0005" ] ] ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec648297" "titulo" => "Palabras clave" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "xres635811" "titulo" => "Abstract" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0010" ] ] ] 3 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec648296" "titulo" => "Keywords" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Agradecimientos" ] 5 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografía" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2013-04-29" "fechaAceptado" => "2013-09-05" "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras clave" "identificador" => "xpalclavsec648297" "palabras" => array:6 [ 0 => "Llamas" 1 => "Rotavirus" 2 => "Pestivirus" 3 => "Herpesvirus" 4 => "Influenza" 5 => "Parainfluenza" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Keywords" "identificador" => "xpalclavsec648296" "palabras" => array:6 [ 0 => "Llamas" 1 => "Rotavirus" 2 => "Pestivirus" 3 => "Herpesvirus" 4 => "Influenza" 5 => "Parainfluenza" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:2 [ "titulo" => "Resumen" "resumen" => "<span id="abst0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><p id="spar0005" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Las poblaciones de llamas de Argentina se concentran principalmente en la provincia de Jujuy; su explotación representa un importante recurso económico de las comunidades altoandinas. El objetivo de este trabajo fue evaluar la seroprevalencia de anticuerpos contra algunos agentes virales asociados a enfermedades de impacto productivo en rodeos de llamas de Jujuy. Se analizaron 349 sueros de llamas adultas de 6 departamentos de la puna jujeña ubicados por encima de los 3300<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>msnm. Se obtuvo una prevalencia del 100 % para rotavirus grupo A y del 70 % para el virus parainfluenza-3 bovino, mientras que no se detectaron reactores para herpesvirus bovino 1, virus de la diarrea viral bovina, influenza A humana (H1N1) e influenza equina (H3N8). Los resultados obtenidos confirman la amplia distribución de rotavirus y virus parainfluenza y la baja susceptibilidad a herpesvirus y pestivirus en las tropas de llamas de la puna jujeña.<a name="p54"></a></p></span>" ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "<span id="abst0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><p id="spar0010" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Llama population from Argentina is mainly concentrated in the Andean Puna, Jujuy. Llamas represent an important economic resource for the Andean communities. The aim of this study was to investigate the prevalence of antibodies against viral antigens associated to viral diseases of economic impact (neonatal diarrhea, reproductive and respiratory syndromes). A total of 349 serum samples from adult llamas were analyzed. The obtained antibody prevalence was 100 % for <span class="elsevierStyleItalic">Rotavirus A</span> and 70 % for <span class="elsevierStyleItalic">Bovine parainfluenza virus 3</span>. In contrast, no reactors were detected to <span class="elsevierStyleItalic">Bovine herpesvirus 1</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Bovine viral diarrhea virus 1</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Human influenza A virus</span> (H1N1) and <span class="elsevierStyleItalic">Equine influenza virus</span> (H3N8). These results confirm the wide circulation of rotavirus and parainfluenza virus in Argentinean llamas and suggest that susceptibility to infection with bovine herpesvirus, pestivirus and influenza A viruses is low. This serologic survey provides novel information regarding the epidemiology of viral diseases affecting llamas from the Argentinean Andean Puna.</p></span>" ] ] "multimedia" => array:3 [ 0 => array:7 [ "identificador" => "fig0005" "etiqueta" => "Figura 1" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr1.jpeg" "Alto" => 938 "Ancho" => 999 "Tamanyo" => 128740 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="spar0015" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Mapa representativo de la distribución geográfica de los productores ganaderos en la provincia de Jujuy (24° 01’ S - 65° 25’ O). Cada punto numerado se corresponde con una localidad citada al margen. (Autorizada su reproducción por Marín R.E. “Prevalencia sanitaria en llamas de la provincia de Jujuy”. Gacetilla de Divulgación técnica, Ministerio de Producción de Jujuy, 2006).</p>" ] ] 1 => array:7 [ "identificador" => "fig0010" "etiqueta" => "Figura 2" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr2.jpeg" "Alto" => 2167 "Ancho" => 987 "Tamanyo" => 176657 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="spar0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">A) Distribución de los títulos de Ac contra rotavirus grupo A en los sueros de llamas analizados (n = 349). Se indican con distintos tonos de gris los diferentes intervalos de títulos considerados: [262144–4096], [1024–256] y [≤ 64]. B) Distribución de los títulos de Ac (determinados por ELISA) contra rotavirus grupo A por localidades y departamentos.</p>" ] ] 2 => array:7 [ "identificador" => "fig0015" "etiqueta" => "Figura 3" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr3.jpeg" "Alto" => 1945 "Ancho" => 991 "Tamanyo" => 220392 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="spar0025" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">A) Distribución de los títulos de Ac contra PI-3 en los sueros de llamas analizados (n = 349). Se detalla el porcentaje de animales que se corresponden con cada título. B) Distribución de los títulos de Ac contra PI-3 (determinados por IHA) por localidades y departamentos.</p>" ] ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "bibs0005" "bibliografiaReferencia" => array:15 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib0005" "etiqueta" => "1." "referencia" => array:1 [ 0 => array:2 [ "contribucion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "titulo" => "Discovery and molecular characterization of a group A rotavirus strain detected in an Argentinean vicuña (<span class="elsevierStyleItalic">Vicugna vicugna</span>)" "autores" => array:1 [ 0 => array:2 [ "etal" => false "autores" => array:8 [ 0 => "A. Badaracco" 1 => "J. Matthijnssens" 2 => "S. Romero" 3 => "E. Heylen" 4 => "M. Zeller" 5 => "L. Garaicoechea" 6 => "M. Van Ranst" 7 => "V. 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| 2023 Junio | 57 | 10 | 67 |
| 2023 Mayo | 105 | 5 | 110 |
| 2023 Abril | 87 | 8 | 95 |
| 2023 Marzo | 66 | 1 | 67 |
| 2023 Febrero | 33 | 2 | 35 |
| 2023 Enero | 45 | 2 | 47 |
| 2022 Diciembre | 42 | 3 | 45 |
| 2022 Noviembre | 60 | 6 | 66 |
| 2022 Octubre | 45 | 5 | 50 |
| 2022 Septiembre | 36 | 5 | 41 |
| 2022 Agosto | 45 | 4 | 49 |
| 2022 Julio | 22 | 7 | 29 |
| 2022 Junio | 28 | 6 | 34 |
| 2022 Mayo | 31 | 9 | 40 |
| 2022 Abril | 24 | 7 | 31 |
| 2022 Marzo | 52 | 6 | 58 |
| 2022 Febrero | 56 | 6 | 62 |
| 2022 Enero | 85 | 6 | 91 |
| 2021 Diciembre | 49 | 12 | 61 |
| 2021 Noviembre | 42 | 7 | 49 |
| 2021 Octubre | 57 | 16 | 73 |
| 2021 Septiembre | 48 | 16 | 64 |
| 2021 Agosto | 38 | 12 | 50 |
| 2021 Julio | 43 | 6 | 49 |
| 2021 Junio | 37 | 10 | 47 |
| 2021 Mayo | 33 | 8 | 41 |
| 2021 Abril | 80 | 16 | 96 |
| 2021 Marzo | 40 | 12 | 52 |
| 2021 Febrero | 27 | 11 | 38 |
| 2021 Enero | 34 | 13 | 47 |
| 2020 Diciembre | 44 | 6 | 50 |
| 2020 Noviembre | 43 | 13 | 56 |
| 2020 Octubre | 48 | 6 | 54 |
| 2020 Septiembre | 41 | 7 | 48 |
| 2020 Agosto | 34 | 11 | 45 |
| 2020 Julio | 49 | 11 | 60 |
| 2020 Junio | 33 | 15 | 48 |
| 2020 Mayo | 82 | 29 | 111 |
| 2020 Abril | 60 | 8 | 68 |
| 2020 Marzo | 62 | 6 | 68 |
| 2020 Febrero | 40 | 11 | 51 |
| 2020 Enero | 21 | 7 | 28 |
| 2019 Diciembre | 26 | 10 | 36 |
| 2019 Noviembre | 25 | 7 | 32 |
| 2019 Octubre | 28 | 5 | 33 |
| 2019 Septiembre | 26 | 2 | 28 |
| 2019 Agosto | 7 | 0 | 7 |
| 2019 Julio | 20 | 9 | 29 |
| 2019 Junio | 56 | 20 | 76 |
| 2019 Mayo | 108 | 55 | 163 |
| 2019 Abril | 33 | 20 | 53 |
| 2019 Marzo | 11 | 2 | 13 |
| 2019 Febrero | 6 | 1 | 7 |
| 2019 Enero | 16 | 6 | 22 |
| 2018 Diciembre | 12 | 5 | 17 |
| 2018 Noviembre | 9 | 4 | 13 |
| 2018 Octubre | 8 | 12 | 20 |
| 2018 Septiembre | 27 | 6 | 33 |
| 2018 Agosto | 10 | 6 | 16 |
| 2018 Julio | 2 | 3 | 5 |
| 2018 Junio | 13 | 4 | 17 |
| 2018 Mayo | 9 | 7 | 16 |
| 2018 Abril | 9 | 1 | 10 |
| 2018 Marzo | 3 | 0 | 3 |
| 2018 Febrero | 5 | 1 | 6 |
| 2018 Enero | 5 | 1 | 6 |
| 2017 Diciembre | 7 | 2 | 9 |
| 2017 Noviembre | 7 | 1 | 8 |
| 2017 Octubre | 10 | 9 | 19 |
| 2017 Septiembre | 5 | 1 | 6 |
| 2017 Agosto | 9 | 15 | 24 |
| 2017 Julio | 9 | 5 | 14 |
| 2017 Junio | 9 | 11 | 20 |
| 2017 Mayo | 15 | 9 | 24 |
| 2017 Abril | 8 | 8 | 16 |
| 2017 Marzo | 8 | 72 | 80 |
| 2017 Febrero | 19 | 4 | 23 |
| 2017 Enero | 16 | 1 | 17 |
| 2016 Diciembre | 18 | 10 | 28 |
| 2016 Noviembre | 16 | 8 | 24 |
| 2016 Octubre | 25 | 8 | 33 |
| 2016 Septiembre | 20 | 6 | 26 |
| 2016 Agosto | 29 | 3 | 32 |
| 2016 Julio | 17 | 2 | 19 |
| 2016 Junio | 6 | 5 | 11 |
| 2016 Mayo | 3 | 1 | 4 |
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