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Aumento 2,7×. B) Coloración de Gram de las colonias; se observa gran pleomorfismo celular con bacilos gram negativos curvos, espiralados, rectos y formas redondeadas. Aumento 1.000×.</p>" ] ] ] "textoCompleto" => "<span class="elsevierStyleSections"><p id="par0005" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las bacterias anaerobias forman parte de la microbiota residente de humanos y animales. Están asociadas, principalmente, a las mucosas desde la orofaringe hasta el tracto gastrointestinal y genitourinario, con múltiples especies y concentraciones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>. Son agentes etiológicos de distintos procesos infecciosos mono y polimicrobianos. Las bacteriemias por bacterias anaerobias suelen ser secundarias a infecciones de origen abdominal/pélvico —las más frecuentes— y a abscesos y empiemas asociados al tracto respiratorio inferior y la cavidad oral, al sistema nervioso central, huesos, piel y partes blandas, entre otros procesos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>. Las bacteriemias causadas por anaerobios exhiben una incidencia del 0,5 al 20%, según el tipo de institución, de paciente o el período estudiado, y presentan una tasa de mortalidad asociada que oscila entre el 10 y el 60%<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">1,9</span></a>. Las especies más frecuentemente aisladas corresponden a los géneros <span class="elsevierStyleItalic">Bacteroides</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Parabacteroides, Clostridium</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Fusobaterium</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">1,6</span></a>.</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este trabajo se describen 2 casos de bacteriemias monomicrobianas infrecuentes y de origen poco claro, causadas por bacterias anaerobias espiraladas, que se recuperaron exclusivamente del frasco anaerobio de los hemocultivos de los pacientes.</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">Caso 1.</span> Mujer de 55 años, quien en agosto de 2015 consultó a la guardia médica por fiebre de 38<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C y tos no productiva. Entre sus antecedentes personales figuraba lupus eritematoso sistémico (LES), diagnosticado en 1984. En el momento de la consulta se encontraba en tratamiento con bolos de ciclofosfamida (700<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg/mes) y deltisona (20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg/día) por recidiva de glomerulonefritis lúpica. La paciente presentaba astenia, adinamia, mialgias y artralgias generalizadas de 48<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de evolución; afebril, pero con registros en la casa de 38<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C y escalofríos. Tenía tos seca no productiva, con buena entrada de aire bilateral, y abdomen blando no doloroso, con ruidos hidroaéreos, normotensa, saturación de O<span class="elsevierStyleInf">2</span> 97%. Los exámenes de laboratorio mostraron los siguientes resultados: hematocrito 33%, hemoglobina 10,8<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g/dl, plaquetas 2,5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>10<span class="elsevierStyleSup">5</span>/μl y glóbulos blancos 7,6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>10<span class="elsevierStyleSup">3</span>/μl, con predominio de neutrófilos segmentados 80,6%. La tomografía axial computarizada (TAC) de tórax no mostró imágenes compatibles con ocupación alveolar. Se realizó un hemocultivo seriado constituido por 2 muestras que se colocaron en un frasco Standard aerobic y en un frasco Lytic anaerobic (BACTEC, Becton Dickinson Diagnostic Instrument Systems, EE. UU.), respectivamente.</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La impresión diagnóstica fue de un cuadro infeccioso de etiología viral de las vías aéreas superiores. Se dio el alta transitoria con pautas de alarma.</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Cuatro días más tarde consultó nuevamente a la guardia médica por persistir con sintomatología: fiebre de 39<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C y diarrea de 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de evolución, sin vómitos, náuseas u otros síntomas asociados. Se encontraba en regular estado general, con roncus generalizados y buena mecánica respiratoria, abdomen distendido, ruidos hidroaéreos conservados y dolor a la palpación profunda en la fosa ilíaca derecha. Se indicó la internación. El laboratorio mostró 13,3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>10<span class="elsevierStyleSup">3</span> glóbulos blancos/μl, con predominio de neutrófilos segmentados; el coprocultivo de aspecto diarreico presentó 3-5 leucocitos/campo (objetivo 40×) y los microorganismos habituales. En una TAC de abdomen y pelvis se observaron divertículos y engrosamiento del sigmoides, sin colecciones o rarefacción de la grasa pericolónica. Se extrajo sangre para nuevos hemocultivos en frascos aerobio y anaerobio y se comenzó con ceftriaxona <span class="elsevierStyleSmallCaps">IV</span> 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g/día por sepsis adquirida en la comunidad, de foco no aclarado.</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se realizó un informe preliminar del primer hemocultivo seriado, en el que se hallaron bacilos gram negativos (BGN) anaerobios curvos y espiralados. Se rotó el esquema terapéutico a ampicilina-sulbactama (AMS) <span class="elsevierStyleSmallCaps">IV</span> 1,5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g/6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h por probable foco abdominal. Por aumento de las secreciones respiratorias, se realizó una nueva TAC de tórax, que evidenció una imagen de consolidación bilobar derecha y lobar izquierda interpretada como neumonía adquirida en la comunidad (NAC). La paciente continuaba con deposiciones pastosas.</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Al 6.° día de internación la paciente evolucionó afebril, sin diarrea ni leucocitosis. Se decidió su seguimiento en forma ambulatoria; se le dio el alta con el diagnóstico de NAC y con indicación de amoxicilina-sulbactama (AMX-S) 500<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg/8<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h hasta completar 10 días de tratamiento, <span class="elsevierStyleItalic">Saccharomyces boulardii</span> 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg/día y, ante nuevos episodios de diarrea, crema de bismuto 1 cucharada/6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h.</p><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estudios microbiológicos: los 2 frascos aerobios —correspondientes a los hemocultivos seriados de las 2 internaciones— resultaron negativos al cabo de 14 días de incubación. Los 2 frascos anaerobios, a las 55,40 y 26,39 h de incubación, respectivamente, mostraron BGN curvos y espiralados. Se hicieron aislamientos en placas de agar sangre ovina al 5%, que se incubaron en aire a 35<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C; en agar chocolate en 5-10% de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>; en el medio Belo Horizonte, que se incubó en microaerobiosis; en el medio de Skirrow en microaerobiosis a 35 y 42<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C, y en agar Brucella suplementado con vitamina K<span class="elsevierStyleInf">1</span> 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μg/ml, hemina 5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μg/ml y 5% de sangre ovina, incubado a 35<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C en anaerobiosis. A las 72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de incubación, todos los medios resultaron negativos, excepto en los agar Brucella, que mostraron colonias pequeñas de ≈ 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm de diámetro, transparentes, brillantes, de bordes lisos y γ-hemolíticas (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>A), cuya micromorfología correspondió a BGN curvos, espiralados, rectos y con formas redondeadas (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>B). Se comprobó el carácter anaerobio estricto del aislado y se realizaron las pruebas preliminares de identificación, que incluyeron, por un lado, la determinación de la sensibilidad a los discos de potencia especial (Oxoid, Basingstoke, Reino Unido) de interés taxonómico y, por el otro, diversas pruebas bioquímicas. Los resultados fueron los siguientes: vancomicina 5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μg (VAN) resistente, colistina 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μg (COL) sensible, kanamicina 1000<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μg (KAN) sensible y bilis 20% resistente; asimismo, la producción de catalasa, oxidasa e indol fue negativa, y la fermentación de la glucosa y la movilidad (a expensas de penachos de flagelos bipolares) fueron positivas. Con estos resultados, las posibilidades diagnósticas incluían <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Selenomonas</span>, dado que las especies de <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Phocaeicola</span> se descartaron por ser asacarolíticas y las de <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span> anaerobias por ser asacarolíticas y oxidasa positivas.</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las pruebas confirmatorias, como la reducción de nitrato, que fue negativa, y la producción de β-N-acetilglucosaminidasa, que resultó positiva (RapID ANA <span class="elsevierStyleSmallCaps">II</span> System™, Remel Inc., KS, EE.UU.), permitieron descartar <span class="elsevierStyleItalic">Selenomonas</span>.</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las pruebas descritas y las mostradas en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> identificaron al aislado como <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum succiniciproducens</span>. La prueba de sensibilidad se realizó con las tiras con gradiente de concentración de antibióticos (MICE-Oxoid) y según el <span class="elsevierStyleItalic">Clinical Laboratory Standards Institute</span> (CLSI) M100-S25, 2015. Los valores de CIM (en μg/ml) obtenidos fueron los siguientes: metronidazol (MTZ) 16; AMX 0,5 e imipenem (IMI) 0,15. La detección de β-lactamasas con discos de nitrocefín (Cefinase-BDBBL™, Becton Dickinson, Sparks, MD, EE. UU.) resultó negativa.</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">Caso 2.</span> Mujer de 75 años, quien ingresa a la institución por la guardia médica en septiembre de 2013, con deterioro del estado general, fiebre y tos no productiva. Sus antecedentes incluían un sarcoma estromal endometrial de alto grado, que requirió anexohisterectomía total y radioterapia el año previo, y cistitis actínica con múltiples infecciones urinarias. Se encontraba en seguimiento en el servicio de Cuidados Paliativos desde la cirugía, por debilidad y limitación en la marcha.</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En las 72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h previas a la consulta presentó 3 episodios por día de diarrea acuosa sin sangre, moco ni pus, sin dolor abdominal ni fiebre y con mayor debilidad que impedía la deambulación. En el momento del examen, la paciente se encontraba febril, con abundantes secreciones mucopurulentas. El análisis de sangre mostró un conteo de glóbulos blancos de 17,4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>10<span class="elsevierStyleSup">3</span>/μl. En la TAC de tórax se observaron lesiones nodulares que evidenciaron probables metástasis pulmonares con focos de bronconeumonía. El cuadro se interpretó como sepsis de origen respiratorio. Se tomaron muestras de orina y sangre para cultivos, y se inició tratamiento antibiótico empírico con ceftriaxona 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g/día. Se indicó hidratación parenteral, oxigenoterapia y kinesiología respiratoria. Se realizó seguimiento conjunto con el servicio de Cuidados Paliativos. En el 3.<span class="elsevierStyleSup">er</span> día de internación presentó un episodio de melena sin compromiso hemodinámico, pero dado su estado general se decidió no realizar estudios invasivos. Ante la falta de respuesta al tratamiento, y por el pronóstico ominoso, se decidió optimizar a la paciente con medidas de confort. En el 9.<span class="elsevierStyleSup">o</span> día presentó un paro cardiorrespiratorio y se constató el óbito.</p><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estudios microbiológicos: el urocultivo, que tenía sedimento inflamatorio y bacteriuria, mostró el aislamiento de <span class="elsevierStyleItalic">Escherichia coli</span> solo resistente a la ampicilina. Dos muestras de sangre se cultivaron en un frasco Standard aerobic y en un frasco Lytic anaerobic (BACTEC), respectivamente. El frasco aeróbico se mantuvo negativo durante los 14 días de incubación, mientras que el frasco anaeróbico se positivizó a las 68,56<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h. La coloración de Gram reveló BGN curvos, cortos y espiralados (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>A); la observación en fresco demostró que eran móviles. Se realizaron subcultivos en los distintos medios y atmósferas de incubación mencionados en el caso 1. Al 5.° día se observó el crecimiento de colonias pequeñas de 0,5-1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm de diámetro, redondas, brillantes, chatas y γ-hemolíticas, solamente en el agar Brucella incubado en anaerobiosis (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B). El microorganismo exhibió sensibilidad a KAN, resistencia a VAN y a COL. El metabolismo asacarolítico, la oxidasa negativa y la producción de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S permitieron descartar <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Selenomonas, Phocaeicola</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter</span>, los que comparten con el aislado algunas características fenotípicas.</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se detectó el pigmento desulfoviridina por la aparición de fluorescencia roja —a pH alcalino— bajo la luz ultravioleta a 365 nm<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>. Esta última prueba y la producción de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S son reacciones bioquímicas comunes a <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> spp. y <span class="elsevierStyleItalic">Bilophila</span> sp., las cuales están filogenéticamente relacionadas. Por las diferencias en las morfologías celular y colonial, la resistencia a COL y la movilidad, mediada por un único flagelo o un haz en un polo, se identificó el aislado como <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> spp.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>. En este género, 6 especies son de interés clínico en humanos: <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio desulfuricans, Desulfovibrio piger</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio fairfieldensis, Desulfovibrio intestinalis</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio legallii</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio vulgaris</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">2,4,14,15</span></a>. Mediante los resultados descritos y los mostrados en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> se identificó al agente causal de la bacteriemia como <span class="elsevierStyleItalic">D. desulfuricans</span>.</p><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La sensibilidad a los antibióticos se determinó según las categorías del CLSI M100-S23, 2013, y se utilizó el mismo método del caso 1. Los resultados de las CIM (en μg/ml) de los antimicrobianos probados fueron los siguientes: AMX 2; cefalotina<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>256; cefoxitina<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>256; ceftriaxona<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>32; IMI 0,5; levofloxacina 0,25 y MTZ 0,03. La detección de β-lactamasas con el disco de nitrocefín fue positiva.</p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La confirmación de la identificación fenotípica de ambos aislados se realizó por secuenciación parcial del gen <span class="elsevierStyleItalic">16S ARNr</span> según Ibrahim et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a> Brevemente, la amplificación del gen <span class="elsevierStyleItalic">16S ARNr</span> se realizó con los cebadores correspondientes a las posiciones 8-27 y 1492-1510 del gen <span class="elsevierStyleItalic">16S ARNr</span> de <span class="elsevierStyleItalic">E. coli</span>. Los productos de PCR fueron secuenciados utilizando el equipo Big Dye Terminator v3.1 Cycle sequencing kit (Applied Biosystems, Foster City, CA, EE.UU.) y analizados en el ABI PRISM<span class="elsevierStyleSup">®</span> 3100 Genetic Analyzer (PE Applied Biosystems). El alineamiento de las secuencias se realizó con el algoritmo BLASTN (versión 2.0; <span class="elsevierStyleItalic">National Center for Biotechnology Institute</span>) y se compararon con secuencias de cepas de referencia disponibles en la base de datos del GenBank del <span class="elsevierStyleItalic">National Center for Biotechnology Information</span>. El análisis y la interpretación cumplieron con lo establecido en la norma CLSI MM18-A, 2008.</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La secuencia obtenida correspondiente a la cepa 1 presentó un 99% de similitud con la secuencia de la cepa tipo <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> ATCC 29305 y la secuencia de la cepa 2 presentó el 99,8% de similitud con la secuencia de la cepa tipo <span class="elsevierStyleItalic">D. desulfuricans</span> DSM642.</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las prácticas en la realización de los hemocultivos deben optimizarse con el objetivo de maximizar la detección de los agentes patógenos asociados a las bacteriemias. Para ello, es fundamental utilizar frascos adecuados para el rescate de todos los microorganismos posibles, inclusive de las bacterias anaerobias estrictas.</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Durante años, se ha cuestionado la utilidad del frasco anaerobio acompañando al frasco aerobio en forma rutinaria; sin embargo, en la actualidad es indiscutible su uso dado que el frasco anaerobio no solo permite la detección de los microorganismos anaerobios estrictos, sino también de los anaerobios facultativos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0100"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>. En una evaluación institucional de 2 períodos (2006-2007 y 2014-2015), Predari y Castello<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> observaron que si bien la frecuencia relativa de aislados clínicamente significativos recuperados de ambos frascos fue del 60,45 y el 59%, respectivamente, el 18,18 y el 18% se recuperaron exclusivamente del frasco aerobio y el 21,36 y el 23% se detectaron solo en el frasco anaerobio. En este último caso, a expensas de las especies de <span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Enterococcus</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus</span>, enterobacterias y todos los microorganismos anaerobios obligados, como <span class="elsevierStyleItalic">Bacteroides</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Parabacteroides distasonis</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Bilophila wadsworthia</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Fusobacterium nucleatum</span>, <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Pseudoflavonifractor capillosus</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Clostridium</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Peptoniphilus asaccharolyticus</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Parvimonas micra</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>.</p><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las bacteriemias por bacterias anaerobias por lo general son secundarias a algún foco infeccioso<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>. Pueden tener 2 formas de presentación: las que se originan en el abdomen o la pelvis a partir del tracto gastrointestinal o genitourinario, y que corresponden a las llamadas «catástrofes abdominales» de etiología polimicrobiana, y las de presentación insidiosa con un origen poco claro, que se observan por lo general en pacientes inmunocomprometidos o debilitados y con procesos simultáneos. Estas últimas suelen ser monomicrobianas y frecuentemente no son diagnosticadas ni reconocidas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>.</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En nuestra institución, la tasa de positividad de los hemocultivos seriados correspondientes a las bacteriemias verdaderas en los últimos 15 años varió entre el 14,7 y el 17,1%. Las bacteriemias de etiología anaerobia oscilaron entre el 3,7 y el 4,1%. Aproximadamente, el 50% de ellas fueron monomicrobianas y relacionadas con las bacteriemias insidiosas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>. Los 2 casos que se describen en este trabajo corresponden a esta última situación.</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el caso 1, de la paciente con LES, si bien se sospechó el origen abdominal de la bacteriemia, confirmado por el informe preliminar que alertaba la presencia de BGN anaerobios espiralados en ambas series de hemocultivos, <span class="elsevierStyleItalic">a posteriori</span> se priorizó la NAC. El tratamiento prolongado con AMS y AMX-S indicado por la NAC resolvió la bacteriemia originada por <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> a partir de la diarrea, que persistió durante toda la internación. En el LES, las gastroenteropatías son frecuentes y más del 50% son causadas por reacciones adversas a medicamentos, infecciones virales o bacterianas y por helmintos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>.</p><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El género <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span> constituye la familia <span class="elsevierStyleItalic">Succinivibrionaceae</span> e incluye a 2 especies, <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> y <span class="elsevierStyleItalic">A. thomasii</span>, ambas aisladas de heces de gatos y perros y de humanos con diarrea<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>. Solo <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> había sido asociada a bacteriemias en humanos inmunosuprimidos o muy debilitados y con diarrea<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> hasta que, recientemente, Streitenberger et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0130"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a> comunicaron un caso de bacteriemia por <span class="elsevierStyleItalic">A. thomasii</span> con desenlace fatal en una paciente alcohólica. Podría asumirse que la paciente del caso 1 adquirió el microorganismo a partir del contacto con una mascota portadora de <span class="elsevierStyleItalic">A.</span> s<span class="elsevierStyleItalic">ucciniciproducens</span> en sus heces, y considerarlo un posible agente zoonótico. La primera expresión clínica fue la diarrea y luego la bacteriemia asociada, probablemente, por translocación del microorganismo.</p><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los aislados de <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> muestran sensibilidad a las cefalosporinas y a las combinaciones de aminopenicilinas con inhibidores de β-lactamasas y carbapenemes; son resistentes a la VAN y al ácido nalidíxico, y presentan sensibilidad variable a penicilina, ampicilina, eritromicina, clindamicina y MTZ<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>. Nuestra cepa mostró sensibilidad a amoxicilina e IMI y sensibilidad intermedia a MTZ (CIM<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>=<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>16<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μg/ml).</p><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El género <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> y <span class="elsevierStyleItalic">B. wadsworthia</span> pertenecen a la familia <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrionaceae</span>. <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> spp. forman parte de la microbiota oral y gastrointestinal de humanos y animales, y de la microbiota vaginal humana; se las encuentra, además, en distintos nichos anaeróbicos ambientales. De las más de 60 especies que componen el género, hasta el momento solo las 6 ya mencionadas causan infecciones en humanos, ocasionalmente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">2,4,14,15</span></a>.</p><p id="par0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Con respecto a la sensibilidad a los antimicrobianos, <span class="elsevierStyleItalic">D. vulgaris</span> es la especie más sensible y <span class="elsevierStyleItalic">D. fairfieldensis</span> la más resistente frente a AMS, piperacilina-tazobactama, cefoxitina, ceftriaxona, fluoroquinolonas, ertapenem y clindamicina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>. Los aislados de <span class="elsevierStyleItalic">D. desulfuricans</span>, en coincidencia con nuestra cepa, muestran resistencia a ampicilina, AMS, piperacilina y piperacilina-tazobactama y a las cefalosporinas de tercera generación, y son uniformemente sensibles a MTZ e IMI<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>.</p><p id="par0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> spp. son bacterias reductoras de sulfato por un mecanismo donde este u otro compuesto del azufre actúan como aceptores finales de electrones y son reducidos a H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S. El H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S es citotóxico para las células epiteliales colónicas por la inhibición de la oxidación del butirato, la fagocitosis y la muerte bacteriana; dicho compuesto induce la hiperproliferación celular y genera anormalidades metabólicas similares a las observadas en la colitis ulcerosa.</p><p id="par0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las especies <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> y <span class="elsevierStyleItalic">D. desulfuricans</span> deberían ser consideradas en los pacientes inmunosuprimidos o muy debilitados, en los extremos de la vida y con diarrea persistente; inclusive, sería conveniente realizar la coloración de Gram del coprocultivo y, ante el desplazamiento de la microbiota a expensas de bacterias espiraladas, realizar la siembra también en un medio selectivo en anaerobiosis.</p><p id="par0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las bacteriemias por este tipo de microorganismos son insidiosas, es decir, mucho menos benignas de lo que aparentan y de origen poco claro. Se observan en pacientes con múltiples factores de riesgo, con varias patologías simultáneas, y requieren de un tratamiento adecuado; de lo contrario, el desenlace puede ser fatal<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">10,11</span></a>. En los casos descritos, la evolución de la paciente lúpica con bacteriemia por <span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> y NAC fue favorable con el tratamiento empírico con AMS y AMX-S por la NAC, a los que el aislado era sensible. La evolución no fue favorable en la paciente con la bacteriemia por <span class="elsevierStyleItalic">D. desulfuricans</span> con el tratamiento empírico con ceftriaxona, al cual el microorganismo era resistente, además de haber influido la gravedad de la patología de base.</p><p id="par0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En conclusión, este trabajo provee información adicional sobre bacteriemias por microorganismos anaerobios espiralados infrecuentes que plantean problemas de diagnóstico y tratamiento. Es importante que los laboratorios de microbiología hospitalarios puedan identificarlos, dado que presentan patrones de resistencia o de sensibilidad intermedia a los antimicrobianos de primera línea habitualmente empleados en el tratamiento de las infecciones por BGN anaerobios, como sucede con el MTZ frente a <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span> spp.; o de resistencia a los fármacos de segunda línea, como las cefalosporinas, la piperacilina y la combinación piperacilina/tazobactama, en el caso de <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> spp. Esta información permite orientar el tratamiento hacia el mejor esquema terapéutico.</p><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0025">Responsabilidades éticas</span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Protección de personas y animales</span><p id="par0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales.</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">Confidencialidad de los datos</span><p id="par0160" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de datos de pacientes.</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">Derecho a la privacidad y consentimiento informado</span><p id="par0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que han seguido los protocolos de su centro de trabajo sobre la publicación de datos de pacientes.</p></span></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Conflicto de intereses</span><p id="par0170" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:8 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "xres848632" "titulo" => "Resumen" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0005" ] ] ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec843750" "titulo" => "Palabras clave" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "xres848633" "titulo" => "Abstract" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0010" ] ] ] 3 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec843751" "titulo" => "Keywords" ] 4 => array:3 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Responsabilidades éticas" "secciones" => array:3 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Protección de personas y animales" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "sec0015" "titulo" => "Confidencialidad de los datos" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "sec0020" "titulo" => "Derecho a la privacidad y consentimiento informado" ] ] ] 5 => array:2 [ "identificador" => "sec0025" "titulo" => "Conflicto de intereses" ] 6 => array:2 [ "identificador" => "xack284614" "titulo" => "Agradecimientos" ] 7 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografía" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2016-09-07" "fechaAceptado" => "2016-12-19" "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras clave" "identificador" => "xpalclavsec843750" "palabras" => array:3 [ 0 => "<span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum succiniciproducens</span>" 1 => "<span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio desulfuricans</span>" 2 => "Bacteriemias insidiosas" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Keywords" "identificador" => "xpalclavsec843751" "palabras" => array:3 [ 0 => "<span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum succiniciproducens</span>" 1 => "<span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio desulfuricans</span>" 2 => "Insidious bacteremia" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:2 [ "titulo" => "Resumen" "resumen" => "<span id="abst0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><p id="spar0005" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Se presentan 2 casos de bacteriemias insidiosas por bacilos gram negativos anaerobios curvos, espiralados, móviles e infrecuentes en pacientes atendidos en un hospital de la ciudad de Buenos Aires. Estas bacteriemias, asociadas al aislamiento de <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span>, fueron de origen poco claro y afectaron a pacientes inmunocomprometidos, con patologías simultáneas. Pruebas claves en la identificación del género <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span> fueron el estudio de la micromorfología, su carácter de anaerobio estricto, el resultado negativo en la prueba de catalasa, el patrón de discos de interés taxonómico, la fermentación de glucosa y la producción de β-N-acetilglucosaminidasa. El género <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> se diferenció por el perfil presentado en las pruebas con discos, por ser asacarolítico, sin actividad de enzimas glucosídicas, y por producir desulfoviridina y H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S<span class="elsevierStyleInf">.</span> Se alerta sobre la resistencia o sensibilidad intermedia de <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum succiniciproducens</span> (especie a la que correspondió el aislado de <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span>) a algunos de los antimicrobianos de primera línea frente a bacilos gram negativos anaerobios, como el metronidazol; fueron activas las combinaciones de aminopenicilinas con inhibidores de β-lactamasas y el imipenem. <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio desulfuricans</span> (especie a la que correspondió el aislado de <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span>) fue productora de β-lactamasas y resistente a las cefalosporinas; en cambio, fueron activos el metronidazol, el imipenem y la levofloxacina. La identificación confiable de estos microorganismos orienta hacia el mejor esquema terapéutico.</p></span>" ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "<span id="abst0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><p id="spar0010" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Two cases of insidious bacteremia by uncommon curve and spiral-shaped, motile anaerobic gram-negative rods are presented. Both of them were of an unclear origin and occurred in immunosuppressed patients with simultaneous diseases. The key tests for the identification of <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span> were its micromorphology, a strictly anaerobic condition, negative catalase activity, the special-potency disk profile, glucose fermentation, and β-NAG production. <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span> species was identified by all the above preliminary tests but with a different disk profile, as well as for being asaccharolytic and desulfoviridin and H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S producer. We here alert about the resistance or intermediate susceptibility of <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum succiniciproducens</span> against antimicrobial agents, such as metronidazole, one of the first-line drugs used for the treatment of anaerobic gram-negative infections. Aminopenicillins with β-lactamase-inhibitor combinations and imipenem were active for this agent. <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio desulfuricans</span> was β-lactamase producer and resistant to cephalosporins, while metronidazole, imipenem and levofloxacin were active. A reliable identification of these microorganisms is important for establishing the best therapeutic scheme.</p></span>" ] ] "multimedia" => array:3 [ 0 => array:7 [ "identificador" => "fig0005" "etiqueta" => "Figura 1" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr1.jpeg" "Alto" => 682 "Ancho" => 1600 "Tamanyo" => 131363 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="spar0015" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">A) Colonias de <span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum succiniciproducens</span> en agar Brucella con sangre ovina al 5% suplementado con vitamina K<span class="elsevierStyleInf">1</span> y hemina, luego de 72 h de incubación en anaerobiosis a 35<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C. Aumento 2,7×. B) Coloración de Gram de las colonias; se observa gran pleomorfismo celular con bacilos gram negativos curvos, espiralados, rectos y formas redondeadas. Aumento 1.000×.</p>" ] ] 1 => array:7 [ "identificador" => "fig0010" "etiqueta" => "Figura 2" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr2.jpeg" "Alto" => 624 "Ancho" => 1600 "Tamanyo" => 92143 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="spar0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">A) Coloración de Gram de colonia de <span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio desulfuricans</span> en medio tioglicolato sin indicador. Se observan bacilos gram negativos ligeramente curvos, cortos y espiralados. Aumento 1.000×. B) Macromorfología colonial en agar Brucella con sangre ovina al 5% suplementado con vitamina K<span class="elsevierStyleInf">1</span> y hemina, luego de 5 días de incubación en anaerobiosis a 35<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C. Tamaño real.</p>" ] ] 2 => array:8 [ "identificador" => "tbl0005" "etiqueta" => "Tabla 1" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "detalles" => array:1 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "at1" "detalle" => "Tabla " "rol" => "short" ] ] "tabla" => array:3 [ "leyenda" => "<p id="spar0030" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Los resultados obtenidos se indican en negrita.</p><p id="spar0035" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">+: positivo; –: negativo; d: 11 al 89% de las cepas son positivas; α-GLU: α- glucosidasa; β-GAL: β-galactosidasa; β-NAG: β-N-acetilglucosaminidasa; ND: dato no disponible.</p>" "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:2 [ "tabla" => array:1 [ 0 => """ <table border="0" frame="\n \t\t\t\t\tvoid\n \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><th class="td-with-role" title="table-head ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top" scope="col">Especies \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col">Reducción de nitratos \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col">Hidrólisis de esculina \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col">Desarrollo en bilis 20% \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " colspan="8" align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Producción de</th><th class="td" title="table-head " colspan="3" align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Fermentación de</th></tr><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Catalasa \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Indol \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Ureasa \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">α-GLU \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">β-NAG \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">β-GAL \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">H<span class="elsevierStyleInf">2</span>S \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Desulfoviridina \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Glucosa \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Rafinosa \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Sacarosa \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " colspan="15" align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleItalic">Anaerobiospirillum</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0005"><span class="elsevierStyleSup">a</span></a></td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">A. succiniciproducens</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">A. thomasii</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">d \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleItalic">Desulfovibrio</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0005"><span class="elsevierStyleSup">a</span></a><span class="elsevierStyleSup">,</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0010"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">D. desulfuricans</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">+</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleBold">–</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">D. fairfieldensis</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">D. intestinalis</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">d \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">D. legallii</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top"><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">D. piger</span> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">ND \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="top">– \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="" valign="top"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; 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2023 Febrero | 110 | 10 | 120 |
2023 Enero | 77 | 9 | 86 |
2022 Diciembre | 80 | 16 | 96 |
2022 Noviembre | 143 | 16 | 159 |
2022 Octubre | 146 | 21 | 167 |
2022 Septiembre | 169 | 16 | 185 |
2022 Agosto | 104 | 21 | 125 |
2022 Julio | 72 | 17 | 89 |
2022 Junio | 83 | 14 | 97 |
2022 Mayo | 79 | 14 | 93 |
2022 Abril | 86 | 37 | 123 |
2022 Marzo | 118 | 18 | 136 |
2022 Febrero | 97 | 14 | 111 |
2022 Enero | 99 | 14 | 113 |
2021 Diciembre | 93 | 13 | 106 |
2021 Noviembre | 141 | 10 | 151 |
2021 Octubre | 162 | 16 | 178 |
2021 Septiembre | 105 | 9 | 114 |
2021 Agosto | 83 | 11 | 94 |
2021 Julio | 53 | 11 | 64 |
2021 Junio | 71 | 13 | 84 |
2021 Mayo | 107 | 6 | 113 |
2021 Abril | 191 | 27 | 218 |
2021 Marzo | 121 | 15 | 136 |
2021 Febrero | 58 | 23 | 81 |
2021 Enero | 82 | 15 | 97 |
2020 Diciembre | 75 | 9 | 84 |
2020 Noviembre | 83 | 11 | 94 |
2020 Octubre | 74 | 3 | 77 |
2020 Septiembre | 85 | 16 | 101 |
2020 Agosto | 41 | 4 | 45 |
2020 Julio | 41 | 10 | 51 |
2020 Junio | 50 | 14 | 64 |
2020 Mayo | 115 | 16 | 131 |
2020 Abril | 56 | 7 | 63 |
2020 Marzo | 41 | 9 | 50 |
2020 Febrero | 41 | 14 | 55 |
2020 Enero | 23 | 8 | 31 |
2019 Diciembre | 32 | 21 | 53 |
2019 Noviembre | 31 | 8 | 39 |
2019 Octubre | 35 | 12 | 47 |
2019 Septiembre | 44 | 9 | 53 |
2019 Agosto | 32 | 9 | 41 |
2019 Julio | 33 | 25 | 58 |
2019 Junio | 36 | 21 | 57 |
2019 Mayo | 44 | 44 | 88 |
2019 Abril | 63 | 29 | 92 |
2019 Marzo | 27 | 23 | 50 |
2019 Febrero | 22 | 14 | 36 |
2019 Enero | 13 | 12 | 25 |
2018 Diciembre | 20 | 11 | 31 |
2018 Noviembre | 39 | 15 | 54 |
2018 Octubre | 47 | 13 | 60 |
2018 Septiembre | 73 | 13 | 86 |
2018 Agosto | 126 | 3 | 129 |
2018 Julio | 18 | 4 | 22 |
2018 Junio | 24 | 4 | 28 |
2018 Mayo | 31 | 5 | 36 |
2018 Abril | 20 | 4 | 24 |
2018 Marzo | 11 | 1 | 12 |
2018 Febrero | 14 | 3 | 17 |
2018 Enero | 11 | 7 | 18 |
2017 Diciembre | 11 | 2 | 13 |
2017 Noviembre | 22 | 2 | 24 |
2017 Octubre | 16 | 5 | 21 |
2017 Septiembre | 14 | 7 | 21 |
2017 Agosto | 16 | 8 | 24 |
2017 Julio | 14 | 3 | 17 |
2017 Junio | 25 | 10 | 35 |
2017 Mayo | 0 | 21 | 21 |