Producción de enzimas ligninolíticas durante la degradación del herbicida paraquat por hongos de la pudrición blanca

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Se ajustó un modelo polinomial y se realizó una comparación múltiple basada en la prueba de Tukey. Letras diferentes en cada barra indican diferencias significativas entre cepas en el día 12 (p<0,05)." ] ] ] "textoCompleto" => "IntroducciónLas prácticas agrícolas son una de las principales actividades responsables de la liberación de sustancias contaminantes al ambiente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0325">15</a>, dentro de ellas, los herbicidas son los plaguicidas más utilizados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450">40</a>. El paraquat (1,1’-dimetil-4,4’-bipiridilo) es un herbicida no selectivo y no sistémico que actúa sobre el fotosistema i, específicamente en el cloroplasto. Primero ocasiona la formación de radicales libres y, posteriormente, reacciona con el oxígeno y produce radicales superóxido, los cuales fragilizan y desintegran los tejidos y las membranas de las células<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0485">47</a>. El paraquat se utiliza para el control de la maleza en la producción de café, cacao, coco, aceite de palma, caucho, banano, papaya, mango, maíz y caña de azúcar, entre otros.El paraquat es altamente persistente y se inactiva por completo al entrar en contacto con el suelo, por lo que se almacena en este. Se ha comprobado que en suelos turbosos anaerobios, el tiempo de desintegración media (TD50) puede alcanzar hasta 7,2 años; en suelos aerobios, 1,2 años, y en suelos arenosos aerobios, 2,6 años. Este herbicida es nocivo para todos los seres vivos; en humanos se absorbe por contacto y ocasiona lesiones en los tejidos expuestos, como resequedad y fisuras. Una exposición prolongada puede causar incluso ampollas y ulceraciones en la piel. También puede entrar al organismo por vía digestiva e inhalación y originar congestión, edema en los pulmones y, en ocasiones, la muerte<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435">37</a>.Un método ecológico y viable de biorremediación de este tipo de compuestos es el uso de macromicetos, el cual aprovecha la capacidad metabólica de estos agentes para transformar o mineralizar contaminantes orgánicos y compuestos recalcitrantes en sustancias menos peligrosas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0270">4,30</a>.Los hongos de la podredumbre blanca (HPB) han sido los más estudiados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280">6</a>, ya que son reconocidos por su capacidad para metabolizar una amplia variedad de compuestos orgánicos persistentes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0255">1,2,13,19,21,24,28,35,39,44,46</a> y por demostrar una elevada capacidad degradativa, debido a que toleran altas concentraciones de contaminantes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0305">11,33</a>.Los HBP han desarrollado un sistema enzimático extracelular único y no específico, que permite la degradación total de los componentes químicos y estructurales de la madera. Tienen la capacidad de sintetizar enzimas como la lacasa, la manganeso peroxidasa y la lignina peroxidasa (LiP)<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0290">8,12</a>. Otras enzimas implicadas en este proceso son las del tipo oxidasas, como la aril alcohol oxidasa y la glioxal oxidasa, que generan H2O2<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0275">5,26</a>.Estos hongos han sido efectivos en la degradación de contaminantes ambientales peligrosos. Por ejemplo, Trametes versicolor degradó en 36h de incubación el 46 y el 65% de fenantreno (100mg/l) en cultivo agitado o estático, respectivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0320">14</a>. Trametes maxima y Ganoderma zonatum fueron capaces de degradar el 99 y el 73% de DDT, respectivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0285">7</a>, y un extracto crudo de enzimas de Pleurotus djamor degradó el 90,39% del tinte Direct Blue 14 en 6h de incubación<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455">41</a>.Otros métodos que se utilizan para la remoción de contaminantes son los tratamientos químicos, en los cuales se utilizan agentes oxidantes como el ozono (O3) o el peróxido de hidrogeno (H2O2), la radiación UV, el reactivo de Fenton y el sistema foto-Fenton<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0265">3,17,27,34</a>. Sin embargo, los elevados costos, la baja eficiencia y la generación de nuevos compuestos contaminantes hacen que estas técnicas sean alternativas poco útiles en términos prácticos.La degradación del paraquat por organismos ha sido poco estudiada, el único reporte en la literatura para la remoción de este compuesto menciona el uso de la bacteria Pseudomonas putida, con un 47,29% de degradación y de hasta un 95% en presencia de carbón activado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365">23</a>.El objetivo de este trabajo fue evaluar la capacidad de 6 especies de hongos de la pudrición blanca para degradar el herbicida paraquat y analizar la influencia de este compuesto en la producción de enzimas ligninolíticas por parte de estos hongos.Materiales y métodosMaterial biológicoSe emplearon 8 cepas de HPB depositadas en la colección micológica de ECOSUR (Tapachula, Chiapas, México): Polyporus tricholoma (ECS-58), Phellinus gilvus (ECS-61), P. tricholoma (ECS-64), Deconica citrispora (ECS-77), Gymnopus barbipes (ECS-85), Cyathus olla (ECS-86), Cylindrobasidium laeve (ECS-91) y Grifola frondosa (ECS-703). Se cultivaron en placas de Petri con agar extracto de malta (EMA) y se mantuvieron a 28°C hasta la colonización completa de la caja.Determinación de la tasa de extensión radial de los HPB en medio con paraquatPara determinar la tasa de extensión radial (TER) de los HPB, se colocó un disco de agar con micelio (5mm de diámetro) en el centro de una placa de Petri (9cm de diámetro) con medio mínimo de sales y peptona (MMSP: fosfato monobásico de potasio 5g/l, sulfato de magnesio 0,4g/l, sulfato de amonio 10g/l, cloruro de sodio 10g/l, peptona de caseína 2g/l, dextrosa 1g/l y agar bacteriológico 16g/l) adicionado con paraquat (esterilizado con filtro de jeringa marca Acrodisc® Syringe tamaño de poro 0,2μm), a una concentración de 0, 50, 150, 250, 350, 450 y 550mg/l. Se realizaron 3 réplicas por tratamiento y se mantuvieron en incubación a 28°C. Para obtener la TER se midió el crecimiento micelial diariamente utilizando un vernier (Mitutoyo®±0,05mm, Japón) hasta la colonización completa de la caja. La tolerancia de los HPB al paraquat se determinó sobre la base de la ausencia o la presencia del crecimiento micelial a las distintas concentraciones del herbicida.Para el cálculo de la concentración mínima inhibitoria (CMI), se determinó la concentración más alta a la cual se observó crecimiento. Las cantidades de paraquat aplicadas en los experimentos posteriores se determinaron tomando en cuenta la mitad de la CMI. También se calculó el porcentaje de inhibición del crecimiento mediante la fórmula ([DCC – DCT]/DCC)×100, donde DCC fue el diámetro de la colonia control (sin paraquat) y DCT el del diámetro de la colonia tratada.Cultivos de HPB en medio líquido con paraquatPara los ensayos de degradación del paraquat se prepararon preinóculos de las cepas que se mostraron tolerantes agregando 8 discos de agar con micelio (5mm de diámetro) a 3 matraces con 30ml de medio líquido EMA. Estos se mantuvieron a 28° C y 125rpm durante 2,5 días en el caso de C. laeve ECS-91, 5 días en el de P. tricholoma ECS-58, 6 días en el de P. tricholoma ECS-64 y 13,5 días en el de D. citrispora ECS-77. A estos tiempos, el cultivo de cada cepa se encuentra a la mitad de la fase exponencial del crecimiento. Transcurridos esos tiempos, el micelio producido en los matraces se filtró (bajo condiciones asépticas) y se trituró en 30ml de agua destilada estéril hasta obtener una suspensión homogénea.Posteriormente, se utilizó 1ml de esas suspensiones para inocular matraces Erlenmeyer con 30ml de MMSP, los que se mantuvieron en agitación a 125rpm y 28°C durante todo el experimento. Después de 3 días de incubación, se agregó el paraquat a una concentración de 25mg/l en los cultivos de C. laeve ECS-91 y de D. citrispora ECS-77, y de 75mg/l en los cultivos de P. tricholoma ECS-58 y ECS-64. Estas concentraciones se determinaron luego de calcular las CMI a partir de los experimentos de TER. Se realizaron muestreos por triplicado a los 3, 6, 9, 12 y 15 días posteriores a la inoculación. Se utilizaron 2 testigos: medio de cultivo sin inocular y el cultivo del hongo inactivado por esterilización, ambos con las mismas concentraciones de paraquat a las que se expuso cada cepa. Todas las muestras fueron filtradas (filtros Whatman, grado 6) y centrifugadas (5000rpm durante 10 min) a 4°C. El micelio filtrado se utilizó para la determinación de la biomasa mediante la medida del peso seco y el sobrenadante se utilizó para determinar la concentración de paraquat y la actividad de las enzimas lacasa, manganeso-peroxidasa, lignina-peroxidasa, aril alcohol oxidasa y peroxidasa versátil (PVer).Determinación del paraquatPara determinar la concentración del paraquat se utilizó glucosa como agente reductor, según lo descrito en el método de Kesari et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360">22</a>, con algunas modificaciones: se emplearon 2ml de H2O, 0,5ml de solución reductora y 0,5ml de muestra. La mezcla de reacción se calentó en baño maría a 70°C durante 5 min y se midió la absorbancia a 600nm.Actividad enzimáticaLa actividad lacasa (Lac) se determinó utilizando una mezcla de reacción con 2,6-dimetoxifenol (DMP) 50mM en solución amortiguadora de acetato sódico 200mM pH 5, H2O y extracto enzimático. La oxidación del DMP fue monitorizada por el incremento de la absorbancia a 469nm durante 2min (¿ 469=49.600 1/M.cm)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465">43</a>.La actividad aril alcohol oxidasa (AAO) se determinó mediante la oxidación del alcohol veratrílico 25mM en solución tampón de fosfato sódico 500mM pH 6, H2O y extracto enzimático. 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El cambio de absorbancia se monitorizó a 310nm (¿ 310=9.3001/M.cm) durante 2 min<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460">42</a>.Por último, la actividad PVer se determinó mediante la oxidación del reactivo black 5 1mM en solución amortiguadora de malonato de sodio 200mM pH 3, H2O2 10mM, H2O y extracto enzimático. Se monitorizó el cambio de absorbancia a 598nm (¿ 598=30.000 1/M.cm) durante 5 min<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0430">36</a>.En todos los casos, una unidad enzimática (U) fue definida como la cantidad de enzima requerida para la transformación de 1μmol de sustrato por minuto.Degradación del paraquat en medio de cultivo libre de células (MCLC)Para los ensayos de degradación del paraquat con MCLC se prepararon preinóculos de las cepas que mostraron mayor degradación del compuesto y mayor actividad enzimática, tal como se describe en el apartado anterior. Estos preinóculos se mantuvieron a 28°C, en agitación constante a 125rpm durante 5 (P. tricholoma ECS-58) o 13,5 días (D. citrispora ECS-77). Transcurridos esos tiempos, el micelio producido en los matraces se filtró (bajo condiciones asépticas) y trituró en 30ml de agua destilada estéril hasta obtener una suspensión homogénea. Posteriormente, se utilizó 1ml de estas suspensiones para inocular matraces Erlenmeyer con 30ml de medio Kirk. El material fue colocado en agitación (125rpm a 28°C en un cuarto de incubación) durante 5 o 13,5 días, según se indicó anteriormente. Luego se procedió a filtrar (filtros Whatman, grado 6) cada uno de los caldos de cultivo para obtener el MCLC. A cada matraz se le agregó 50mg/l de paraquat y se mantuvieron en agitación a 125rpm y 28°C durante 24h. Se midió la degradación del compuesto cada 3h por el método de Kesari et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360">22</a>.Diseño experimentalSe utilizó un diseño completamente al azar. Todos los experimentos fueron realizados por triplicado, bajo las mismas condiciones. Para los análisis estadísticos se utilizó el software IBM SPSS Statistics 23. En todos los casos se realizó un ANOVA multivariado o unifactorial, y los datos se analizaron mediante una comparativa entre la prueba de Tukey y la prueba de Bonferroni, ambas con un nivel de significación de 0,05.ResultadosCrecimiento e inhibición a diferentes concentraciones de paraquatPara determinar el efecto del paraquat sobre el crecimiento de los HPB, estos se sembraron en un medio adicionado con diferentes concentraciones del herbicida y se midió la TER. Los hongos P. gilvus ECS-61, G. barbipes ECS-85, C. olla ECS-86 y G. frondosa ECS-703 no crecieron en ninguna de las concentraciones de paraquat a las que fueron sometidos. Por otro lado, las cepas que presentaron tolerancia al herbicida fueron D. citrispora ECS-77 y C. laeve ECS-91, las cuales tuvieron crecimiento en presencia de 50mg/l del herbicida, y P. tricholoma ECS-58 y ECS-64, que lo hicieron a 150mg/l.En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> se muestra el porcentaje de inhibición del crecimiento de cada cepa de HPB a diferentes concentraciones del paraquat. El resultado que se muestra es la media de 3 experimentos independientes.<elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia>Las cepas D. citrispora ECS-77 y C. laeve ECS-91 crecieron únicamente en presencia de 50mg/l del herbicida y mostraron un porcentaje de inhibición del 86 y el 35,8%, respectivamente, mientras que las cepas de P. tricholoma ECS-58 y ECS-64 crecieron con hasta 150mg/l del herbicida, y tuvieron un 43,5 y un 45,9% de inhibición, respectivamente.Las cepas P. gilvus ECS-61, G. barbipes ECS-85, C. olla ECS-86 y G. frondosa ECS-703 presentaron un 100% de inhibición en todas las concentraciones, por lo tanto, no se utilizaron en los ensayos de degradación posteriores.Ensayos de degradación del paraquat por HPB en medio líquidoLas cepas que mostraron los mayores porcentajes de degradación del herbicida fueron P. tricholoma ECS-58 (32,3%) y D. citrispora ECS-77 (47,6%); esta última tasa de degradación se logró a los 12 días de cultivo. La cepa ECS-64, que también corresponde a P. tricholoma no presentó degradación durante el cultivo (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>). También se analizaron en las cepas seleccionadas los valores de producción de biomasa durante 12 días de cultivo. La cepa D. citrispora ECS-77 presentó una pérdida de biomasa de 1,6±0,1g/l hacia el día 12 de cultivo, siendo la cepa con menor de biomasa al día 12(p>0,05). Las cepas P. tricholoma ECS-58 y ECS-64 mostraron los valores de biomasa más altos, sin diferencias significativas entre ellas según la prueba de Tukey (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>). En ambos controles utilizados (medio de cultivo sin inocular y micelio inactivado por esterilización) la cantidad de paraquat en el medio permaneció constante (datos no mostrados), lo cual confirma que no hubo evaporación del paraquat ni adherencia del compuesto al micelio.<elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia>Actividad enzimática durante la degradación del paraquat por HPB en cultivo líquidoSe encontró actividad Lac durante los ensayos de degradación en la mayoría de los extractos enzimáticos, con excepción del de la cepa C. laeve ECS-91. El extracto enzimático de la cepa ECS-64 de P. tricholoma presentó los valores más altos de actividad a los 6 días de incubación (20,56 U/ml) (p<0,05) (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig. 3</a>).<elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia>Las cepas P. tricholoma ECS-64 y D. citrispora ECS-77 mostraron valores de actividad de MnP significativamente más altos que las demás cepas (p<0,05) a los 3 días de incubación, con 14,38 U/ml y 5,46 U/ml, respectivamente. C. laeve ECS-91 no presentó actividad MnP (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0020">fig. 4</a>). Ninguna de las cepas analizadas presentó actividad AAO, LiP ni PVer.<elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia>Sobre la base de los resultados anteriores, se decidió evaluar en los siguientes ensayos únicamente los sobrenadantes libres de células de P. tricholoma ECS-58 y D. citrispora ECS-77, las cuales disminuyeron la concentración del herbicida paraquat durante los 12 días de crecimiento y mostraron al menos una de las actividades enzimáticas evaluadas (lacasa y manganeso peroxidasa) en su extracto celular.Ensayos de degradación del herbicida paraquat por HPB en MCLCPara demostrar que la disminución del paraquat se debió a la producción de enzimas extracelulares y no a la internalización del compuesto en las células del hongo, se realizó el ensayo de degradación con el MCLC. Los resultados obtenidos (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0025">fig. 5</a>) muestran que con el MCLC de D. citrispora ECS-77 se produjo degradación del paraquat, con un valor máximo de compuesto degradado del 44,1% a las 24 h de incubación (p<0,05), y una velocidad de degradación de 1,930/t (r=0,99). Por el contrario, el MCLC de P. tricholoma ECS-58 no presentó degradación de paraquat (datos no mostrados).<elsevierMultimedia ident="fig0025"></elsevierMultimedia>DiscusiónLa primera fase de este trabajo consistió en seleccionar cepas de HPB que fueran tolerantes al paraquat. En esta investigación, el crecimiento micelial se vio afectado en la mayoría de las cepas evaluadas a las concentraciones de paraquat elegidas. Cuatro de las 8 cepas empleadas no toleraron ninguna de las concentraciones. Las 4 cepas restantes lograron crecer a 50, 100 y 150mg/l. La mayor concentración reportada en ensayos de degradación realizados en el laboratorio del herbicida paraquat es de 100ppm<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365">23</a>.Nuestros resultados se asemejan a los reportados por Tortella et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475">45</a>, quienes evaluaron la tolerancia de 11 cepas de HPB nativas de Chile al 2,4-diclorofenol, ya que el 100% de esos aislados toleraron 25mg/l, pero únicamente el 64% de ellos fue tolerante a 50mg/l. A las concentraciones más altas no se observó crecimiento de los aislados. En este sentido, se puede resaltar que el comportamiento de los aislados de nuestro trabajo fue semejante a los del estudio recién citado, ya que al aumentar la concentración del compuesto el crecimiento micelial se vio inhibido en ambos casos.Las 4 cepas que fueron medianamente tolerantes al paraquat (D. citrispora ECS-77 y C. laeve ECS-91, que pudieron crecer en presencia de 50mg/l del herbicida, y P. tricholoma ECS-58 y ECS-64, que pudieron crecer hasta con 150mg/l) se seleccionaron para evaluar sus actividades enzimáticas y su capacidad para degradar dicho herbicida cuando este se encuentra a la mitad de la concentración máxima que lograron tolerar.Una de esas 4 cepas no degradó el herbicida, las otras 3 lograron niveles de degradación que fueron desde el 25% hasta el 50%. Similar degradación se observó en el caso del fenantreno por la lacasa de T. versicolor, donde se obtuvo un 35% de degradación del compuesto en 72h de cultivo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0350">20</a>. En ese mismo estudio se evaluó el uso de mediadores rédox como agentes que aceleran la biodegradación del compuesto, utilizando ácido 2,2’-azino-bis-(3-etillbenzotiazolin-6-sulfonico) (ABTS) y 1-hidroxybenzotriazol (HTB); estos llevaron a incrementos de hasta el 40% en la degradación del fenantreno.Para trabajos futuros, puede ser de importancia el uso de mediadores rédox para intentar mejorar los porcentajes de degradación de paraquat. Los resultados obtenidos en esta investigación se asemejan al informado respecto de la bacteria P. putida, la cual logró una degradación del 47,3% de Gramoxone® Syngenta, nombre de la fórmula comercial del paraquat. Las tasas de degradación aumentaban considerablemente (97%) con el uso de carbón activado, el cual absorbe gran parte del compuesto<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365">23</a>.Pizzul et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410">32</a> evaluaron la degradación de glifosato con las enzimas lacasa y manganeso peroxidasa en ausencia de mediadores rédox y demostraron que las enzimas por sí solas no tienen ningún efecto sobre el herbicida. Cuando los mediadores MnSO4 y Tween 80 se añadieron a la reacción en la que se evaluó la actividad de la lacasa, se obtuvo hasta un 80% de degradación en 24h, mientras que se observó un 100% de degradación cuando se incluyeron en la mezcla de reacción en la que se determinó la actividad de la manganeso-peroxidasa esos mismos mediadores o H2O2.Las 3 cepas que presentaron la mayor degradación de paraquat corresponden a especies poco estudiadas en el ámbito de la biodegradación de recalcitrantes. De P. tricholoma existe un reporte de decoloración de remazol brillante R Blue<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375">25</a>. Es importante mencionar que 2 de las 3 cepas con las que se obtuvo mayor degradación de paraquat no habían sido evaluadas anteriormente como potenciales biodegradadoras, por lo tanto, este es el primer reporte de la utilización de D. citrispora y C. laeve para este fin.Además, se registró la producción de biomasa de cada una de las cepas de HPB durante la degradación bajo las condiciones de cultivo establecidas. D. citrispora ECS-77 mostró disminución de su biomasa durante la degradación; sin embargo, obtuvo el porcentaje de degradación más alto tras 12 días de cultivo (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>). Por tanto, podemos proponer que la degradación del compuesto no depende directamente del crecimiento del hongo, sino de la secreción de enzimas extracelulares por parte de aquel. En un estudio previo se encontró que el aumento de la actividad enzimática lacasa es inversamente proporcional a la producción de biomasa en presencia del herbicida paraquat<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0335">17</a>.Los HPB P. tricholoma ECS-58 y D. citrispora ECS-77 en el cultivo con paraquat mostraron aumentos en la actividades enzimáticas Lac, y MnP durante los 12 días de crecimiento. Cuando el hongo creció en presencia de paraquat, se notó un aumento en la actividad enzimática del día 3 al 12. Se ha reportado que la presencia de diferentes contaminantes ambientales (agroquímicos, compuestos industriales y solventes) ocasionan aumento de la actividad Lac del hongo T. versicolor<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395">29</a>. El incremento de la actividad puede deberse a que los compuestos actúan como inductores de la producción enzimática.En las cepas P. tricholoma ECS-58 y D. citrispora ECS-77 se detectó la enzima MnP. Diversos trabajos de investigación asocian la baja o nula actividad de enzimas ligninolíticas de tipo peroxidasas a las condiciones de crecimiento o a la composición del medio de cultivo, que no favorecería la secreción de las enzimas en el medio extracelular<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0440">38,50</a>.La composición de las enzimas constituyentes del sistema ligninolítico depende de cada especie; algunos hongos de pudrición degradan selectivamente la lignina, por tanto, estas especies carecen de una o más enzimas ligninolíticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300">10</a>.Sobre la base de estudios de laboratorio, se ha descrito que la síntesis y la secreción de las enzimas ligninolíticas al medio extracelular ocurren cuando hay niveles limitados de carbono o nitrógeno. Además, se ha descrito que la producción de estas enzimas es óptima en presencia de altas cantidades de oxígeno, pero es reprimida por la agitación en cultivo líquido sumergido<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0295">9,16</a>. Por tanto, la implementación de un proceso óptimo de producción enzimática dependerá de las características del organismo con el que se trabaje, para optimizar la producción proporcionándole las condiciones más favorables.C. laeve ECS-91 no presentó ninguna de las actividades medidas, pero sí una ligera disminución en la concentración del herbicida. Esto presupone la participación de un sistema intracelular (citocromo P-450, por ejemplo) vinculado con la degradación de contaminantes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0340">18,40</a>, o bien la participación de un sistema diferente, y permitiría explicar que haya habido degradación, aun cuando esta cepa no presentó actividad ligninolítica bajo las condiciones de cultivo empleadas en el ensayo.Solamente el extracto libre de células de D. citrispora ECS-77 disminuyó la concentración de paraquat. Yanez-Montalvo et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495">49</a> evaluaron extractos enzimáticos libres de células de 4 cepas de Auricularia fuscosuccinea y encontraron del 94 al 100% de degradación de endosulfán después de 8 días de incubación. Aunque el porcentaje máximo de degradación del contaminante aquí observado fue menor (44% con una concentración inicial de herbicida de 50mg/l), cabe destacar que este nivel de degradación se logró en solo 24 h.Los resultados obtenidos hasta el momento nos permiten evaluar el potencial de degradación de 2 cepas que hasta el momento no habían sido descritas como degradadoras de compuestos recalcitrantes. Estudios posteriores que incluyan el uso de mediadores rédox y que amplíen los tiempos de incubación nos permitirán obtener niveles más altos de degradación y poder indagar en la vía por la cual se lleva a cabo dicho proceso.Responsabilidades éticasProtección de personas y animalesLos autores declaran que para esta investigación no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales.Confidencialidad de los datosLos autores declaran que en este artículo no aparecen datos de pacientes.Derecho a la privacidad y consentimiento informadoLos autores declaran que en este artículo no aparecen datos de pacientes.Conflicto de interesesLos autores declaran no tener ningún conflicto de intereses." 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Debido a su gran distribución y uso inadecuado, representa un problema grave de contaminación del suelo y el agua. Se ha encontrado que los hongos de la podredumbre blanca son capaces de degradar compuestos contaminantes que poseen estructuras similares a la lignina, como es el caso del paraquat. En el presente trabajo se evaluó la degradación de este herbicida y su efecto en la producción de enzimas ligninolíticas por parte de algunos hongos de la podredumbre blanca aislados del sur de México. Seis cepas fúngicas mostraron tolerancia al herbicida durante el cultivo en medio sólido. Tres de las 6 cepas evaluadas, correspondientes a las especies Polyporus tricholoma, Cilindrobasidium laeve y Deconica citrispora, mostraron niveles de degradación del 32, el 26 y el 47%, en ese orden, a los 12 días de cultivo en presencia del xenobiótico. Se detectó un incremento en las actividades de las enzimas lacasa y Mn-peroxidasa en las cepas que presentaron el mayor porcentaje de degradación, probablemente asociado a la disminución del herbicida. Adicionalmente, se realizaron ensayos con extractos enzimáticos procedentes del medio de cultivo extracelular de las 2 cepas que presentaron mayor degradación. Después de 24 h de incubación, se obtuvo una degradación del 49% del paraquat inicial con los extractos de D. citrispora. Los resultados obtenidos indican que la degradación del herbicida estaría asociada a la presencia de enzimas extracelulares en los hongos de la podredumbre blanca. En este trabajo se muestran las primeras evidencias del potencial de biodegradación de diferentes especies de hongos de la pudrición blanca." ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "Paraquat is a widely used herbicide in agriculture. 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After 24hours of incubation, a degradation of 49% of the initial paraquat concentration was observed for D. citrispora. These results suggest that paraquat degradation can be attributed to the presence of extracellular enzymes from white rot fungi. In this work the first evidence of the biodegradation potential of D. citrispora and Cilindrobasidium leave is shown." ] ] "multimedia" => array:6 [ 0 => array:7 [ "identificador" => "fig0005" "etiqueta" => "Figura 1" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr1.jpeg" "Alto" => 1145 "Ancho" => 1627 "Tamanyo" => 73747 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Degradación de paraquat (%) por HPB cultivados en medio líquido a 26-28°C, 125rpm, partiendo de concentraciones de 25ppm (ECS-77, ECS-91) y 75ppm (ECS-58, ECS-64). Se ajustó un modelo polinomial y se realizó una comparación múltiple basada en la prueba de Tukey. 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ORIGINAL

Ligninolytic enzyme production by white rot fungi during paraquat (herbicide) degradation

Reyna L. Camacho-Morales

Autor para correspondencia

rcamacho@ecosur.mx

Autor para correspondencia.

, José Luis Gerardo-Gerardo, Karina Guillén Navarro, José E. Sánchez

El Colegio de la Frontera Sur, Tapachula, Chiapas, México

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        "descripcion" => array:1 [
          "es" => "<p id="spar0030" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Actividad manganeso peroxidasa del extracto enzim&#225;tico de HPB en medio l&#237;quido en presencia de paraquat&#44; a 26-28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#44; 125<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm&#46; Se ajust&#243; un modelo polinomial y se realiz&#243; una comparaci&#243;n m&#250;ltiple basada en la prueba de Tukey&#46; Letras diferentes en cada barra indican diferencias significativas entre cepas en el d&#237;a 12 &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41;&#46;</p>"
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    "textoCompleto" => "<span class="elsevierStyleSections"><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0025">Introducci&#243;n</span><p id="par0005" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las pr&#225;cticas agr&#237;colas son una de las principales actividades responsables de la liberaci&#243;n de sustancias contaminantes al ambiente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0325"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#44; dentro de ellas&#44; los herbicidas son los plaguicidas m&#225;s utilizados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450"><span class="elsevierStyleSup">40</span></a>&#46; El paraquat &#40;1&#44;1&#8217;-dimetil-4&#44;4&#8217;-bipiridilo&#41; es un herbicida no selectivo y no sist&#233;mico que act&#250;a sobre el fotosistema <span class="elsevierStyleSmallCaps">i</span>&#44; espec&#237;ficamente en el cloroplasto&#46; Primero ocasiona la formaci&#243;n de radicales libres y&#44; posteriormente&#44; reacciona con el ox&#237;geno y produce radicales super&#243;xido&#44; los cuales fragilizan y desintegran los tejidos y las membranas de las c&#233;lulas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0485"><span class="elsevierStyleSup">47</span></a>&#46; El paraquat se utiliza para el control de la maleza en la producci&#243;n de caf&#233;&#44; cacao&#44; coco&#44; aceite de palma&#44; caucho&#44; banano&#44; papaya&#44; mango&#44; ma&#237;z y ca&#241;a de az&#250;car&#44; entre otros&#46;</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El paraquat es altamente persistente y se inactiva por completo al entrar en contacto con el suelo&#44; por lo que se almacena en este&#46; Se ha comprobado que en suelos turbosos anaerobios&#44; el tiempo de desintegraci&#243;n media &#40;TD<span class="elsevierStyleInf">50</span>&#41; puede alcanzar hasta 7&#44;2 a&#241;os&#59; en suelos aerobios&#44; 1&#44;2 a&#241;os&#44; y en suelos arenosos aerobios&#44; 2&#44;6 a&#241;os&#46; Este herbicida es nocivo para todos los seres vivos&#59; en humanos se absorbe por contacto y ocasiona lesiones en los tejidos expuestos&#44; como resequedad y fisuras&#46; Una exposici&#243;n prolongada puede causar incluso ampollas y ulceraciones en la piel&#46; Tambi&#233;n puede entrar al organismo por v&#237;a digestiva e inhalaci&#243;n y originar congesti&#243;n&#44; edema en los pulmones y&#44; en ocasiones&#44; la muerte<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435"><span class="elsevierStyleSup">37</span></a>&#46;</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un m&#233;todo ecol&#243;gico y viable de biorremediaci&#243;n de este tipo de compuestos es el uso de macromicetos&#44; el cual aprovecha la capacidad metab&#243;lica de estos agentes para transformar o mineralizar contaminantes org&#225;nicos y compuestos recalcitrantes en sustancias menos peligrosas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0270"><span class="elsevierStyleSup">4&#44;30</span></a>&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los hongos de la podredumbre blanca &#40;HPB&#41; han sido los m&#225;s estudiados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#44; ya que son reconocidos por su capacidad para metabolizar una amplia variedad de compuestos org&#225;nicos persistentes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0255"><span class="elsevierStyleSup">1&#44;2&#44;13&#44;19&#44;21&#44;24&#44;28&#44;35&#44;39&#44;44&#44;46</span></a> y por demostrar una elevada capacidad degradativa&#44; debido a que toleran altas concentraciones de contaminantes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0305"><span class="elsevierStyleSup">11&#44;33</span></a>&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los HBP han desarrollado un sistema enzim&#225;tico extracelular &#250;nico y no espec&#237;fico&#44; que permite la degradaci&#243;n total de los componentes qu&#237;micos y estructurales de la madera&#46; Tienen la capacidad de sintetizar enzimas como la lacasa&#44; la manganeso peroxidasa y la lignina peroxidasa &#40;LiP&#41;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0290"><span class="elsevierStyleSup">8&#44;12</span></a>&#46; Otras enzimas implicadas en este proceso son las del tipo oxidasas&#44; como la aril alcohol oxidasa y la glioxal oxidasa&#44; que generan H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0275"><span class="elsevierStyleSup">5&#44;26</span></a>&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estos hongos han sido efectivos en la degradaci&#243;n de contaminantes ambientales peligrosos&#46; Por ejemplo&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Trametes versicolor</span> degrad&#243; en 36<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de incubaci&#243;n el 46 y el 65&#37; de fenantreno &#40;100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#41; en cultivo agitado o est&#225;tico&#44; respectivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0320"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#46; <span class="elsevierStyleItalic">Trametes maxima</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Ganoderma zonatum</span> fueron capaces de degradar el 99 y el 73&#37; de DDT&#44; respectivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0285"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#44; y un extracto crudo de enzimas de <span class="elsevierStyleItalic">Pleurotus djamor</span> degrad&#243; el 90&#44;39&#37; del tinte Direct Blue 14 en 6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de incubaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455"><span class="elsevierStyleSup">41</span></a>&#46;</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Otros m&#233;todos que se utilizan para la remoci&#243;n de contaminantes son los tratamientos qu&#237;micos&#44; en los cuales se utilizan agentes oxidantes como el ozono &#40;O<span class="elsevierStyleInf">3</span>&#41; o el per&#243;xido de hidrogeno &#40;H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#41;&#44; la radiaci&#243;n UV&#44; el reactivo de Fenton y el sistema foto-Fenton<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0265"><span class="elsevierStyleSup">3&#44;17&#44;27&#44;34</span></a>&#46; Sin embargo&#44; los elevados costos&#44; la baja eficiencia y la generaci&#243;n de nuevos compuestos contaminantes hacen que estas t&#233;cnicas sean alternativas poco &#250;tiles en t&#233;rminos pr&#225;cticos&#46;</p><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La degradaci&#243;n del paraquat por organismos ha sido poco estudiada&#44; el &#250;nico reporte en la literatura para la remoci&#243;n de este compuesto menciona el uso de la bacteria <span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas putida</span>&#44; con un 47&#44;29&#37; de degradaci&#243;n y de hasta un 95&#37; en presencia de carb&#243;n activado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El objetivo de este trabajo fue evaluar la capacidad de 6 especies de hongos de la pudrici&#243;n blanca para degradar el herbicida paraquat y analizar la influencia de este compuesto en la producci&#243;n de enzimas ligninol&#237;ticas por parte de estos hongos&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Materiales y m&#233;todos</span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">Material biol&#243;gico</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se emplearon 8 cepas de HPB depositadas en la colecci&#243;n micol&#243;gica de ECOSUR &#40;Tapachula&#44; Chiapas&#44; M&#233;xico&#41;&#58; <span class="elsevierStyleItalic">Polyporus tricholoma</span> &#40;ECS-58&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Phellinus gilvus</span> &#40;ECS-61&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> &#40;ECS-64&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Deconica citrispora</span> &#40;ECS-77&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Gymnopus barbipes</span> &#40;ECS-85&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Cyathus olla</span> &#40;ECS-86&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Cylindrobasidium laeve</span> &#40;ECS-91&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">Grifola frondosa</span> &#40;ECS-703&#41;&#46; Se cultivaron en placas de Petri con agar extracto de malta &#40;EMA&#41; y se mantuvieron a 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C hasta la colonizaci&#243;n completa de la caja&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">Determinaci&#243;n de la tasa de extensi&#243;n radial de los HPB en medio con paraquat</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para determinar la tasa de extensi&#243;n radial &#40;TER&#41; de los HPB&#44; se coloc&#243; un disco de agar con micelio &#40;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm de di&#225;metro&#41; en el centro de una placa de Petri &#40;9<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>cm de di&#225;metro&#41; con medio m&#237;nimo de sales y peptona &#40;MMSP&#58; fosfato monob&#225;sico de potasio 5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l&#44; sulfato de magnesio 0&#44;4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l&#44; sulfato de amonio 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l&#44; cloruro de sodio 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l&#44; peptona de case&#237;na 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l&#44; dextrosa 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l y agar bacteriol&#243;gico 16<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l&#41; adicionado con paraquat &#40;esterilizado con filtro de jeringa marca Acrodisc<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span> Syringe tama&#241;o de poro 0&#44;2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;m&#41;&#44; a una concentraci&#243;n de 0&#44; 50&#44; 150&#44; 250&#44; 350&#44; 450 y 550<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#46; Se realizaron 3 r&#233;plicas por tratamiento y se mantuvieron en incubaci&#243;n a 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46; Para obtener la TER se midi&#243; el crecimiento micelial diariamente utilizando un vernier &#40;Mitutoyo<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm&#44; Jap&#243;n&#41; hasta la colonizaci&#243;n completa de la caja&#46; La tolerancia de los HPB al paraquat se determin&#243; sobre la base de la ausencia o la presencia del crecimiento micelial a las distintas concentraciones del herbicida&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para el c&#225;lculo de la concentraci&#243;n m&#237;nima inhibitoria &#40;CMI&#41;&#44; se determin&#243; la concentraci&#243;n m&#225;s alta a la cual se observ&#243; crecimiento&#46; Las cantidades de paraquat aplicadas en los experimentos posteriores se determinaron tomando en cuenta la mitad de la CMI&#46; Tambi&#233;n se calcul&#243; el porcentaje de inhibici&#243;n del crecimiento mediante la f&#243;rmula &#40;&#91;DCC &#8211; DCT&#93;&#47;DCC&#41;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>100&#44; donde DCC fue el di&#225;metro de la colonia control &#40;sin paraquat&#41; y DCT el del di&#225;metro de la colonia tratada&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Cultivos de HPB en medio l&#237;quido con paraquat</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para los ensayos de degradaci&#243;n del paraquat se prepararon prein&#243;culos de las cepas que se mostraron tolerantes agregando 8 discos de agar con micelio &#40;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm de di&#225;metro&#41; a 3 matraces con 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de medio l&#237;quido EMA&#46; Estos se mantuvieron a 28&#176; C y 125<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm durante 2&#44;5 d&#237;as en el caso de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91&#44; 5 d&#237;as en el de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58&#44; 6 d&#237;as en el de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-64 y 13&#44;5 d&#237;as en el de <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77&#46; A estos tiempos&#44; el cultivo de cada cepa se encuentra a la mitad de la fase exponencial del crecimiento&#46; Transcurridos esos tiempos&#44; el micelio producido en los matraces se filtr&#243; &#40;bajo condiciones as&#233;pticas&#41; y se tritur&#243; en 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de agua destilada est&#233;ril hasta obtener una suspensi&#243;n homog&#233;nea&#46;</p><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Posteriormente&#44; se utiliz&#243; 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de esas suspensiones para inocular matraces Erlenmeyer con 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de MMSP&#44; los que se mantuvieron en agitaci&#243;n a 125<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm y 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C durante todo el experimento&#46; Despu&#233;s de 3 d&#237;as de incubaci&#243;n&#44; se agreg&#243; el paraquat a una concentraci&#243;n de 25<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l en los cultivos de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91 y de <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77&#44; y de 75<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l en los cultivos de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y ECS-64&#46; Estas concentraciones se determinaron luego de calcular las CMI a partir de los experimentos de TER&#46; Se realizaron muestreos por triplicado a los 3&#44; 6&#44; 9&#44; 12 y 15 d&#237;as posteriores a la inoculaci&#243;n&#46; Se utilizaron 2 testigos&#58; medio de cultivo sin inocular y el cultivo del hongo inactivado por esterilizaci&#243;n&#44; ambos con las mismas concentraciones de paraquat a las que se expuso cada cepa&#46; Todas las muestras fueron filtradas &#40;filtros Whatman&#44; grado 6&#41; y centrifugadas &#40;5000<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm durante 10 min&#41; a 4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46; El micelio filtrado se utiliz&#243; para la determinaci&#243;n de la biomasa mediante la medida del peso seco y el sobrenadante se utiliz&#243; para determinar la concentraci&#243;n de paraquat y la actividad de las enzimas lacasa&#44; manganeso-peroxidasa&#44; lignina-peroxidasa&#44; aril alcohol oxidasa y peroxidasa vers&#225;til &#40;PVer&#41;&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Determinaci&#243;n del paraquat</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para determinar la concentraci&#243;n del paraquat se utiliz&#243; glucosa como agente reductor&#44; seg&#250;n lo descrito en el m&#233;todo de Kesari et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#44; con algunas modificaciones&#58; se emplearon 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O&#44; 0&#44;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de soluci&#243;n reductora y 0&#44;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de muestra&#46; La mezcla de reacci&#243;n se calent&#243; en ba&#241;o mar&#237;a a 70<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C durante 5 min y se midi&#243; la absorbancia a 600<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0055">Actividad enzim&#225;tica</span><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La actividad lacasa &#40;Lac&#41; se determin&#243; utilizando una mezcla de reacci&#243;n con 2&#44;6-dimetoxifenol &#40;DMP&#41; 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM en soluci&#243;n amortiguadora de acetato s&#243;dico 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM pH 5&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O y extracto enzim&#225;tico&#46; La oxidaci&#243;n del DMP fue monitorizada por el incremento de la absorbancia a 469<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm durante 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>min &#40;¿ <span class="elsevierStyleInf">469</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>49&#46;600 1&#47;M&#46;cm&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465"><span class="elsevierStyleSup">43</span></a>&#46;</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La actividad aril alcohol oxidasa &#40;AAO&#41; se determin&#243; mediante la oxidaci&#243;n del alcohol veratr&#237;lico 25<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM en soluci&#243;n tamp&#243;n de fosfato s&#243;dico 500<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM pH 6&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O y extracto enzim&#225;tico&#46; La reacci&#243;n se monitoriz&#243; por 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>min a una absorbancia de 310<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm &#40;¿ <span class="elsevierStyleInf">310</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>9&#46;300 1&#47;M&#46;cm&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#46;</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La actividad manganeso-peroxidasa &#40;MnP&#41; se determin&#243; utilizando una mezcla de reacci&#243;n con sulfato manganoso tetrahidratado &#40;MnSO<span class="elsevierStyleInf">4</span> 4H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O&#41; 20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM en soluci&#243;n amortiguadora de malonato s&#243;dico 100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM pH 4&#44;5&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O y extracto enzim&#225;tico&#46; La oxidaci&#243;n se midi&#243; por espectrofotometr&#237;a durante 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>min a una absorbancia de 270<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm &#40;¿ <span class="elsevierStyleInf">270</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>1&#46;159 1&#47;M&#46;cm&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0490"><span class="elsevierStyleSup">48</span></a>&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La LiP se midi&#243; usando soluci&#243;n de reacci&#243;n con alcohol veratr&#237;lico 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM en una soluci&#243;n amortiguadora de tartrato de sodio 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM pH 3&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> 100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O y extracto enzim&#225;tico&#46; El cambio de absorbancia se monitoriz&#243; a 310<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm &#40;¿ <span class="elsevierStyleInf">310</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>9&#46;3001&#47;M&#46;cm&#41; durante 2 min<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460"><span class="elsevierStyleSup">42</span></a>&#46;</p><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por &#250;ltimo&#44; la actividad PVer se determin&#243; mediante la oxidaci&#243;n del reactivo black 5 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM en soluci&#243;n amortiguadora de malonato de sodio 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM pH 3&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM&#44; H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O y extracto enzim&#225;tico&#46; Se monitoriz&#243; el cambio de absorbancia a 598<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>nm &#40;¿ <span class="elsevierStyleInf">598</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>30&#46;000 1&#47;M&#46;cm&#41; durante 5 min<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0430"><span class="elsevierStyleSup">36</span></a>&#46;</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En todos los casos&#44; una unidad enzim&#225;tica &#40;U&#41; fue definida como la cantidad de enzima requerida para la transformaci&#243;n de 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;mol de sustrato por minuto&#46;</p></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0060">Degradaci&#243;n del paraquat en medio de cultivo libre de c&#233;lulas &#40;MCLC&#41;</span><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para los ensayos de degradaci&#243;n del paraquat con MCLC se prepararon prein&#243;culos de las cepas que mostraron mayor degradaci&#243;n del compuesto y mayor actividad enzim&#225;tica&#44; tal como se describe en el apartado anterior&#46; Estos prein&#243;culos se mantuvieron a 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#44; en agitaci&#243;n constante a 125<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm durante 5 &#40;<span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58&#41; o 13&#44;5 d&#237;as &#40;<span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77&#41;&#46; Transcurridos esos tiempos&#44; el micelio producido en los matraces se filtr&#243; &#40;bajo condiciones as&#233;pticas&#41; y tritur&#243; en 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de agua destilada est&#233;ril hasta obtener una suspensi&#243;n homog&#233;nea&#46; Posteriormente&#44; se utiliz&#243; 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de estas suspensiones para inocular matraces Erlenmeyer con 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de medio Kirk&#46; El material fue colocado en agitaci&#243;n &#40;125<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm a 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C en un cuarto de incubaci&#243;n&#41; durante 5 o 13&#44;5 d&#237;as&#44; seg&#250;n se indic&#243; anteriormente&#46; Luego se procedi&#243; a filtrar &#40;filtros Whatman&#44; grado 6&#41; cada uno de los caldos de cultivo para obtener el MCLC&#46; A cada matraz se le agreg&#243; 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l de paraquat y se mantuvieron en agitaci&#243;n a 125<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>rpm y 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C durante 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h&#46; Se midi&#243; la degradaci&#243;n del compuesto cada 3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h por el m&#233;todo de Kesari et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0065">Dise&#241;o experimental</span><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se utiliz&#243; un dise&#241;o completamente al azar&#46; Todos los experimentos fueron realizados por triplicado&#44; bajo las mismas condiciones&#46; Para los an&#225;lisis estad&#237;sticos se utiliz&#243; el software IBM SPSS Statistics 23&#46; En todos los casos se realiz&#243; un ANOVA multivariado o unifactorial&#44; y los datos se analizaron mediante una comparativa entre la prueba de Tukey y la prueba de Bonferroni&#44; ambas con un nivel de significaci&#243;n de 0&#44;05&#46;</p></span></span><span id="sec0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Resultados</span><span id="sec0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Crecimiento e inhibici&#243;n a diferentes concentraciones de paraquat</span><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para determinar el efecto del paraquat sobre el crecimiento de los HPB&#44; estos se sembraron en un medio adicionado con diferentes concentraciones del herbicida y se midi&#243; la TER&#46; Los hongos <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; gilvus</span> ECS-61&#44; <span class="elsevierStyleItalic">G&#46; barbipes</span> ECS-85&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; olla</span> ECS-86 y <span class="elsevierStyleItalic">G&#46; frondosa</span> ECS-703 no crecieron en ninguna de las concentraciones de paraquat a las que fueron sometidos&#46; Por otro lado&#44; las cepas que presentaron tolerancia al herbicida fueron <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91&#44; las cuales tuvieron crecimiento en presencia de 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l del herbicida&#44; y <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y ECS-64&#44; que lo hicieron a 150<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#46;</p><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> se muestra el porcentaje de inhibici&#243;n del crecimiento de cada cepa de HPB a diferentes concentraciones del paraquat&#46; El resultado que se muestra es la media de 3 experimentos independientes&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><p id="par0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las cepas <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91 crecieron &#250;nicamente en presencia de 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l del herbicida y mostraron un porcentaje de inhibici&#243;n del 86 y el 35&#44;8&#37;&#44; respectivamente&#44; mientras que las cepas de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y ECS-64 crecieron con hasta 150<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l del herbicida&#44; y tuvieron un 43&#44;5 y un 45&#44;9&#37; de inhibici&#243;n&#44; respectivamente&#46;</p><p id="par0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las cepas <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; gilvus</span> ECS-61&#44; <span class="elsevierStyleItalic">G&#46; barbipes</span> ECS-85&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; olla</span> ECS-86 y <span class="elsevierStyleItalic">G&#46; frondosa</span> ECS-703 presentaron un 100&#37; de inhibici&#243;n en todas las concentraciones&#44; por lo tanto&#44; no se utilizaron en los ensayos de degradaci&#243;n posteriores&#46;</p></span><span id="sec0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Ensayos de degradaci&#243;n del paraquat por HPB en medio l&#237;quido</span><p id="par0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las cepas que mostraron los mayores porcentajes de degradaci&#243;n del herbicida fueron <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 &#40;32&#44;3&#37;&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 &#40;47&#44;6&#37;&#41;&#59; esta &#250;ltima tasa de degradaci&#243;n se logr&#243; a los 12 d&#237;as de cultivo&#46; La cepa ECS-64&#44; que tambi&#233;n corresponde a <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> no present&#243; degradaci&#243;n durante el cultivo &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46; Tambi&#233;n se analizaron en las cepas seleccionadas los valores de producci&#243;n de biomasa durante 12 d&#237;as de cultivo&#46; La cepa <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 present&#243; una p&#233;rdida de biomasa de 1&#44;6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#177;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;l hacia el d&#237;a 12 de cultivo&#44; siendo la cepa con menor de biomasa al d&#237;a 12<span class="elsevierStyleItalic">&#40;p</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">&#62;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41;&#46; Las cepas <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y ECS-64 mostraron los valores de biomasa m&#225;s altos&#44; sin diferencias significativas entre ellas seg&#250;n la prueba de Tukey &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41;&#46; En ambos controles utilizados &#40;medio de cultivo sin inocular y micelio inactivado por esterilizaci&#243;n&#41; la cantidad de paraquat en el medio permaneci&#243; constante &#40;datos no mostrados&#41;&#44; lo cual confirma que no hubo evaporaci&#243;n del paraquat ni adherencia del compuesto al micelio&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0065" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Actividad enzim&#225;tica durante la degradaci&#243;n del paraquat por HPB en cultivo l&#237;quido</span><p id="par0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se encontr&#243; actividad Lac durante los ensayos de degradaci&#243;n en la mayor&#237;a de los extractos enzim&#225;ticos&#44; con excepci&#243;n del de la cepa <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91&#46; El extracto enzim&#225;tico de la cepa ECS-64 de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> present&#243; los valores m&#225;s altos de actividad a los 6 d&#237;as de incubaci&#243;n &#40;20&#44;56 U&#47;ml&#41; &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig&#46; 3</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><p id="par0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las cepas <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-64 y <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 mostraron valores de actividad de MnP significativamente m&#225;s altos que las dem&#225;s cepas <span class="elsevierStyleItalic">&#40;p</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">&#60;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41; a los 3 d&#237;as de incubaci&#243;n&#44; con 14&#44;38 U&#47;ml y 5&#44;46 U&#47;ml&#44; respectivamente&#46; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91 no present&#243; actividad MnP &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0020">fig&#46; 4</a>&#41;&#46; Ninguna de las cepas analizadas present&#243; actividad AAO&#44; LiP ni PVer&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia><p id="par0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Sobre la base de los resultados anteriores&#44; se decidi&#243; evaluar en los siguientes ensayos &#250;nicamente los sobrenadantes libres de c&#233;lulas de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77&#44; las cuales disminuyeron la concentraci&#243;n del herbicida paraquat durante los 12 d&#237;as de crecimiento y mostraron al menos una de las actividades enzim&#225;ticas evaluadas &#40;lacasa y manganeso peroxidasa&#41; en su extracto celular&#46;</p></span><span id="sec0070" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">Ensayos de degradaci&#243;n del herbicida paraquat por HPB en MCLC</span><p id="par0160" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para demostrar que la disminuci&#243;n del paraquat se debi&#243; a la producci&#243;n de enzimas extracelulares y no a la internalizaci&#243;n del compuesto en las c&#233;lulas del hongo&#44; se realiz&#243; el ensayo de degradaci&#243;n con el MCLC&#46; Los resultados obtenidos &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0025">fig&#46; 5</a>&#41; muestran que con el MCLC de <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 se produjo degradaci&#243;n del paraquat&#44; con un valor m&#225;ximo de compuesto degradado del 44&#44;1&#37; a las 24 h de incubaci&#243;n <span class="elsevierStyleItalic">&#40;p</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#60;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;05&#41;&#44; y una velocidad de degradaci&#243;n de 1&#44;930&#47;t &#40;r<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;99&#41;&#46; Por el contrario&#44; el MCLC de <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 no present&#243; degradaci&#243;n de paraquat &#40;datos no mostrados&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0025"></elsevierMultimedia></span></span><span id="sec0075" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">Discusi&#243;n</span><p id="par0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La primera fase de este trabajo consisti&#243; en seleccionar cepas de HPB que fueran tolerantes al paraquat&#46; En esta investigaci&#243;n&#44; el crecimiento micelial se vio afectado en la mayor&#237;a de las cepas evaluadas a las concentraciones de paraquat elegidas&#46; Cuatro de las 8 cepas empleadas no toleraron ninguna de las concentraciones&#46; Las 4 cepas restantes lograron crecer a 50&#44; 100 y 150<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#46; La mayor concentraci&#243;n reportada en ensayos de degradaci&#243;n realizados en el laboratorio del herbicida paraquat es de 100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ppm<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46;</p><p id="par0170" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nuestros resultados se asemejan a los reportados por Tortella et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475"><span class="elsevierStyleSup">45</span></a>&#44; quienes evaluaron la tolerancia de 11 cepas de HPB nativas de Chile al 2&#44;4-diclorofenol&#44; ya que el 100&#37; de esos aislados toleraron 25<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#44; pero &#250;nicamente el 64&#37; de ellos fue tolerante a 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#46; A las concentraciones m&#225;s altas no se observ&#243; crecimiento de los aislados&#46; En este sentido&#44; se puede resaltar que el comportamiento de los aislados de nuestro trabajo fue semejante a los del estudio reci&#233;n citado&#44; ya que al aumentar la concentraci&#243;n del compuesto el crecimiento micelial se vio inhibido en ambos casos&#46;</p><p id="par0175" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las 4 cepas que fueron medianamente tolerantes al paraquat <span class="elsevierStyleItalic">&#40;D&#46; citrispora</span> ECS-77 y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91&#44; que pudieron crecer en presencia de 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l del herbicida&#44; y <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y ECS-64&#44; que pudieron crecer hasta con 150<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#41; se seleccionaron para evaluar sus actividades enzim&#225;ticas y su capacidad para degradar dicho herbicida cuando este se encuentra a la mitad de la concentraci&#243;n m&#225;xima que lograron tolerar&#46;</p><p id="par0180" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Una de esas 4 cepas no degrad&#243; el herbicida&#44; las otras 3 lograron niveles de degradaci&#243;n que fueron desde el 25&#37; hasta el 50&#37;&#46; Similar degradaci&#243;n se observ&#243; en el caso del fenantreno por la lacasa de <span class="elsevierStyleItalic">T&#46; versicolor</span>&#44; donde se obtuvo un 35&#37; de degradaci&#243;n del compuesto en 72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de cultivo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0350"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#46; En ese mismo estudio se evalu&#243; el uso de mediadores r&#233;dox como agentes que aceleran la biodegradaci&#243;n del compuesto&#44; utilizando &#225;cido 2&#44;2&#8217;-azino-bis-&#40;3-etillbenzotiazolin-6-sulfonico&#41; &#40;ABTS&#41; y 1-hidroxybenzotriazol &#40;HTB&#41;&#59; estos llevaron a incrementos de hasta el 40&#37; en la degradaci&#243;n del fenantreno&#46;</p><p id="par0185" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para trabajos futuros&#44; puede ser de importancia el uso de mediadores r&#233;dox para intentar mejorar los porcentajes de degradaci&#243;n de paraquat&#46; Los resultados obtenidos en esta investigaci&#243;n se asemejan al informado respecto de la bacteria <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; putida</span>&#44; la cual logr&#243; una degradaci&#243;n del 47&#44;3&#37; de Gramoxone<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span> Syngenta&#44; nombre de la f&#243;rmula comercial del paraquat&#46; Las tasas de degradaci&#243;n aumentaban considerablemente &#40;97&#37;&#41; con el uso de carb&#243;n activado&#44; el cual absorbe gran parte del compuesto<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46;</p><p id="par0190" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Pizzul et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a> evaluaron la degradaci&#243;n de glifosato con las enzimas lacasa y manganeso peroxidasa en ausencia de mediadores r&#233;dox y demostraron que las enzimas por s&#237; solas no tienen ning&#250;n efecto sobre el herbicida&#46; Cuando los mediadores MnSO<span class="elsevierStyleInf">4</span> y Tween 80 se a&#241;adieron a la reacci&#243;n en la que se evalu&#243; la actividad de la lacasa&#44; se obtuvo hasta un 80&#37; de degradaci&#243;n en 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h&#44; mientras que se observ&#243; un 100&#37; de degradaci&#243;n cuando se incluyeron en la mezcla de reacci&#243;n en la que se determin&#243; la actividad de la manganeso-peroxidasa esos mismos mediadores o H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#46;</p><p id="par0195" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las 3 cepas que presentaron la mayor degradaci&#243;n de paraquat corresponden a especies poco estudiadas en el &#225;mbito de la biodegradaci&#243;n de recalcitrantes&#46; De <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> existe un reporte de decoloraci&#243;n de remazol brillante R Blue<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#46; Es importante mencionar que 2 de las 3 cepas con las que se obtuvo mayor degradaci&#243;n de paraquat no hab&#237;an sido evaluadas anteriormente como potenciales biodegradadoras&#44; por lo tanto&#44; este es el primer reporte de la utilizaci&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> para este fin&#46;</p><p id="par0200" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Adem&#225;s&#44; se registr&#243; la producci&#243;n de biomasa de cada una de las cepas de HPB durante la degradaci&#243;n bajo las condiciones de cultivo establecidas&#46; <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 mostr&#243; disminuci&#243;n de su biomasa durante la degradaci&#243;n&#59; sin embargo&#44; obtuvo el porcentaje de degradaci&#243;n m&#225;s alto tras 12 d&#237;as de cultivo &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41;&#46; Por tanto&#44; podemos proponer que la degradaci&#243;n del compuesto no depende directamente del crecimiento del hongo&#44; sino de la secreci&#243;n de enzimas extracelulares por parte de aquel&#46; En un estudio previo se encontr&#243; que el aumento de la actividad enzim&#225;tica lacasa es inversamente proporcional a la producci&#243;n de biomasa en presencia del herbicida paraquat<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0335"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46;</p><p id="par0205" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los HPB <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 en el cultivo con paraquat mostraron aumentos en la actividades enzim&#225;ticas Lac&#44; y MnP durante los 12 d&#237;as de crecimiento&#46; Cuando el hongo creci&#243; en presencia de paraquat&#44; se not&#243; un aumento en la actividad enzim&#225;tica del d&#237;a 3 al 12&#46; Se ha reportado que la presencia de diferentes contaminantes ambientales &#40;agroqu&#237;micos&#44; compuestos industriales y solventes&#41; ocasionan aumento de la actividad Lac del hongo <span class="elsevierStyleItalic">T&#46; versicolor</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a><span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span> El incremento de la actividad puede deberse a que los compuestos act&#250;an como inductores de la producci&#243;n enzim&#225;tica&#46;</p><p id="par0210" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En las cepas <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; tricholoma</span> ECS-58 y <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 se detect&#243; la enzima MnP&#46; Diversos trabajos de investigaci&#243;n asocian la baja o nula actividad de enzimas ligninol&#237;ticas de tipo peroxidasas a las condiciones de crecimiento o a la composici&#243;n del medio de cultivo&#44; que no favorecer&#237;a la secreci&#243;n de las enzimas en el medio extracelular<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0440"><span class="elsevierStyleSup">38&#44;50</span></a>&#46;</p><p id="par0215" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La composici&#243;n de las enzimas constituyentes del sistema ligninol&#237;tico depende de cada especie&#59; algunos hongos de pudrici&#243;n degradan selectivamente la lignina&#44; por tanto&#44; estas especies carecen de una o m&#225;s enzimas ligninol&#237;ticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46;</p><p id="par0220" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Sobre la base de estudios de laboratorio&#44; se ha descrito que la s&#237;ntesis y la secreci&#243;n de las enzimas ligninol&#237;ticas al medio extracelular ocurren cuando hay niveles limitados de carbono o nitr&#243;geno&#46; Adem&#225;s&#44; se ha descrito que la producci&#243;n de estas enzimas es &#243;ptima en presencia de altas cantidades de ox&#237;geno&#44; pero es reprimida por la agitaci&#243;n en cultivo l&#237;quido sumergido<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0295"><span class="elsevierStyleSup">9&#44;16</span></a>&#46; Por tanto&#44; la implementaci&#243;n de un proceso &#243;ptimo de producci&#243;n enzim&#225;tica depender&#225; de las caracter&#237;sticas del organismo con el que se trabaje&#44; para optimizar la producci&#243;n proporcion&#225;ndole las condiciones m&#225;s favorables&#46;</p><p id="par0225" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; laeve</span> ECS-91 no present&#243; ninguna de las actividades medidas&#44; pero s&#237; una ligera disminuci&#243;n en la concentraci&#243;n del herbicida&#46; Esto presupone la participaci&#243;n de un sistema intracelular &#40;citocromo P-450&#44; por ejemplo&#41; vinculado con la degradaci&#243;n de contaminantes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0340"><span class="elsevierStyleSup">18&#44;40</span></a>&#44; o bien la participaci&#243;n de un sistema diferente&#44; y permitir&#237;a explicar que haya habido degradaci&#243;n&#44; aun cuando esta cepa no present&#243; actividad ligninol&#237;tica bajo las condiciones de cultivo empleadas en el ensayo&#46;</p><p id="par0230" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Solamente el extracto libre de c&#233;lulas de <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; citrispora</span> ECS-77 disminuy&#243; la concentraci&#243;n de paraquat&#46; Yanez-Montalvo et al<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495"><span class="elsevierStyleSup">49</span></a> evaluaron extractos enzim&#225;ticos libres de c&#233;lulas de 4 cepas de <span class="elsevierStyleItalic">Auricularia fuscosuccinea</span> y encontraron del 94 al 100&#37; de degradaci&#243;n de endosulf&#225;n despu&#233;s de 8 d&#237;as de incubaci&#243;n&#46; Aunque el porcentaje m&#225;ximo de degradaci&#243;n del contaminante aqu&#237; observado fue menor &#40;44&#37; con una concentraci&#243;n inicial de herbicida de 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;l&#41;&#44; cabe destacar que este nivel de degradaci&#243;n se logr&#243; en solo 24 h&#46;</p><p id="par0235" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados obtenidos hasta el momento nos permiten evaluar el potencial de degradaci&#243;n de 2 cepas que hasta el momento no hab&#237;an sido descritas como degradadoras de compuestos recalcitrantes&#46; Estudios posteriores que incluyan el uso de mediadores r&#233;dox y que ampl&#237;en los tiempos de incubaci&#243;n nos permitir&#225;n obtener niveles m&#225;s altos de degradaci&#243;n y poder indagar en la v&#237;a por la cual se lleva a cabo dicho proceso&#46;</p></span><span id="sec0080" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">Responsabilidades &#233;ticas</span><span id="sec0085" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Protecci&#243;n de personas y animales</span><p id="par0240" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que para esta investigaci&#243;n no se han realizado experimentos en seres humanos ni en animales&#46;</p></span><span id="sec0090" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0110">Confidencialidad de los datos</span><p id="par0245" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que en este art&#237;culo no aparecen datos de pacientes&#46;</p></span><span id="sec0095" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0115">Derecho a la privacidad y consentimiento informado</span><p id="par0250" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que en este art&#237;culo no aparecen datos de pacientes&#46;</p></span></span><span id="sec0100" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0120">Conflicto de intereses</span><p id="par0255" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">50&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">150&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">250&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">350&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">450&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">550&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">ECS-58&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">24&#44;78&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">43&#44;52&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">28&#44;16&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">45&#44;95&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">35&#44;82&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo

ISSN: 03257541
Idioma original: Español

DOI:10.1016/j.ram.2016.11.004

Datos actualizados diariamente

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2021 Julio	33	21	54
2021 Junio	47	19	66
2021 Mayo	60	17	77
2021 Abril	214	69	283
2021 Marzo	113	30	143
2021 Febrero	40	27	67
2021 Enero	57	44	101
2020 Diciembre	61	42	103
2020 Noviembre	94	56	150
2020 Octubre	82	38	120
2020 Septiembre	81	42	123
2020 Agosto	93	34	127
2020 Julio	67	20	87
2020 Junio	71	42	113
2020 Mayo	77	33	110
2020 Abril	59	14	73
2020 Marzo	89	35	124
2020 Febrero	133	28	161
2020 Enero	90	28	118
2019 Diciembre	122	27	149
2019 Noviembre	151	26	177
2019 Octubre	149	33	182
2019 Septiembre	118	41	159
2019 Agosto	48	19	67
2019 Julio	51	31	82
2019 Junio	84	61	145
2019 Mayo	158	66	224
2019 Abril	91	78	169
2019 Marzo	56	45	101
2019 Febrero	47	31	78
2019 Enero	49	21	70
2018 Diciembre	60	22	82
2018 Noviembre	62	39	101
2018 Octubre	78	18	96
2018 Septiembre	77	11	88
2018 Agosto	72	7	79
2018 Julio	15	8	23
2018 Junio	18	4	22
2018 Mayo	23	13	36
2018 Abril	10	2	12
2018 Marzo	9	4	13
2018 Febrero	17	4	21
2018 Enero	11	4	15
2017 Diciembre	12	1	13
2017 Noviembre	23	3	26
2017 Octubre	8	3	11
2017 Septiembre	19	9	28
2017 Agosto	19	9	28
2017 Julio	20	11	31
2017 Junio	35	14	49
2017 Mayo	2	13	15
2017 Abril	0	4	4

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