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Inicio Revista Española de Cirugía Ortopédica y Traumatología Eficacia bactericida in vivo del farnesol sobre implantes de Ti6Al4V
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INVESTIGACIÓN
Eficacia bactericida in vivo del farnesol sobre implantes de Ti6Al4V
In vivo bactericidal efficacy of farnesol on Ti6Al4V implants
J.A. Constantinoa,b,
Autor para correspondencia
jaconstan@gmail.com
juconstantic@unex.es

Autor para correspondencia.
, M. Delgado-Rastrolloc,e, M.A. Pacha-Olivenzad,e, C. Pérez-Giraldoc,e, M. Quilesa,b, M.L. González-Martínd,e, A.M. Gallardo-Morenod,e
a Servicio de Cirugía Ortopédica y Traumatología, Complejo Hospitalario Universitario de Badajoz, Badajoz, España
b Departamento de Terapéutica Medico Quirúrgica, Facultad de Medicina, Universidad de Extremadura, España
c Departamento de Ciencias Biomédicas, Área Microbiología, Facultad de Medicina, Universidad de Extremadura, España
d Departamento de Física Aplicada, Facultad de Ciencias, Universidad de Extremadura, España
e Centro de Investigación Biomédica en Red en Bioingeniería, Biomateriales y Nanomedicina (CIBER-BBN) (CIBER-BBN), España
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los investigadores han estudiado diferentes mol&#233;culas org&#225;nicas con capacidad antibacteriana&#46; En este contexto&#44; los productos naturales&#44; compuestos derivados de plantas como los aceites esenciales&#44; han atra&#237;do considerablemente la atenci&#243;n&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El farnesol &#40;C<span class="elsevierStyleInf">15</span>H<span class="elsevierStyleInf">26</span>O&#41; es un compuesto org&#225;nico natural&#44; un alcohol sesquiterpeno ac&#237;clico que se encuentra ampliamente distribuido en muchos aceites esenciales&#44; como citronela<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#46; Interviene en el <span class="elsevierStyleItalic">quorum sensing</span> de <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#44; bloqueando la formaci&#243;n de biocapa&#44; as&#237; como la producci&#243;n de otros factores de virulencia por este hongo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46; El farnesol afecta al crecimiento de un n&#250;mero importante de bacterias y hongos&#44; tales como <span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus aureus</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span>&#41;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;3</span></a>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus mutans</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0130"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium graminearum</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44; lo que se&#241;ala su potencial uso como agente antimicrobiano<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Bhattacharyya et al&#46; han se&#241;alado que el farnesol penetra en la biocapa&#44; se acumula en la membrana celular y a trav&#233;s de su mecanismo de acci&#243;n aumenta la porosidad de la membrana celular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46; Este aumento de la permeabilidad de la membrana celular bacteriana a distintas sustancias podr&#237;a incrementar la captaci&#243;n de antibi&#243;ticos si se usaran en asociaci&#243;n con el farnesol&#44; har&#237;a que la dosis de antibi&#243;ticos necesaria fuera menor y esto disminuir&#237;a la posible aparici&#243;n de resistencias&#46; Es decir&#44; el farnesol incrementar&#237;a la susceptibilidad de las bacterias a antibi&#243;ticos y otros compuestos antimicrobianos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En un reciente art&#237;culo&#44; Unnuntana et al&#46; demostraron <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> la capacidad del farnesol para inhibir la formaci&#243;n de biocapas de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> meticilino sensible a concentraciones de 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM sobre discos de titanio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46;</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El objetivo del presente trabajo es analizar si el tratamiento con farnesol de la superficie de agujas de Ti6Al4V previa a su implantaci&#243;n en el f&#233;mur de ratas disminuye la tasa de colonizaci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> en dichas agujas y en el f&#233;mur que las contiene&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Material y m&#233;todos</span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Material de osteos&#237;ntesis&#58; Ti6Al4V</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La aleaci&#243;n de Ti6Al4V fue suministrada por Kirschner Maschinenbau GmbH &#40;Unterschneidheim&#44; Alemania&#41; en forma de alambre de dimensi&#243;n 1&#44;2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>150<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm&#44; que se cort&#243; mediante un cortafr&#237;o en porciones de 1&#44;2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El protocolo de limpieza de las agujas previa a su implantaci&#243;n fue el siguiente&#58; Derquim DSF al 2&#37;&#44; sonicaci&#243;n&#44; inmersi&#243;n en agua destilada a 60<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C durante 15&#160;min&#44; 10&#160;min en acetona al 70&#37; y finalmente horno Pasteur durante 30&#160;min a 40<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46;</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las agujas se dividieron en 2 grupos&#58;<ul class="elsevierStyleList" id="lis0005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0005"><span class="elsevierStyleLabel">a&#41;</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las que iban a ser empleadas como agujas control&#44; que no fueron tratadas mediante ning&#250;n otro proceso&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0010"><span class="elsevierStyleLabel">b&#41;</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las agujas que iban a ser utilizadas para estudiar el efecto bactericida del farnesol sobre la aleaci&#243;n de Ti6Al4V&#44; las cuales fueron sometidas&#44; adem&#225;s de al proceso anterior&#44; a&#58;<ul class="elsevierStyleList" id="lis0010"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0015"><span class="elsevierStyleLabel">1&#46;</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Inmersi&#243;n en pira&#241;a con 5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>SO<span class="elsevierStyleInf">4</span> concentrado a 5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml y H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> del 30&#37; durante una hora&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0020"><span class="elsevierStyleLabel">2&#46;</span><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Lavados con agua y etanol en un ba&#241;o de ultrasonidos durante 10&#160;min en cada uno de ellos&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0025"><span class="elsevierStyleLabel">3&#46;</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Inmersi&#243;n de las agujas en una disoluci&#243;n de farnesol &#40;30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM&#41; durante 24&#160;h&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0030"><span class="elsevierStyleLabel">4&#46;</span><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por &#250;ltimo&#44; se dejaron secar en un papel absorbente est&#233;ril 2-3&#160;h en el horno Pasteur a 50<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46;</p></li></ul></p></li></ul></p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Agente pat&#243;geno</span><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El pat&#243;geno utilizado fue <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span>&#44; la cepa ATCC 29213 &#40;American Type Culture Collection&#41;&#46; Se dej&#243; crecer la bacteria durante 18-24&#160;h en una estufa a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C en caldo de soja tripticasa &#40;<span class="elsevierStyleItalic">tryptic soy broth</span> o TSB&#41; &#40;BBL&#44; Becton Dickinson and Company&#44; Sparks&#44; EE&#46;&#160;UU&#46;&#41;&#46; Posteriormente se realizaron las diluciones oportunas hasta conseguir la concentraci&#243;n final deseada de bacterias&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Animal de experimentaci&#243;n</span><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Todos los ensayos <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> que se realizaron en este trabajo fueron previamente aprobados por el Comit&#233; de &#201;tica de la Universidad de Extremadura &#40;n&#250;mero de expediente&#58; 161&#47;2009&#41;&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se planific&#243; en este estudio intervenir a 15 ratas wistar de sexo masculino de peso similar &#40;300-350<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#41;&#46; Sin profilaxis antibi&#243;tica preoperatoria&#44; se realiz&#243; la implantaci&#243;n aleatoria de una aguja de titanio Ti6Al4V de 1&#44;2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm en cada f&#233;mur de las ratas &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#44; una aguja tratada con farnesol y otra sin dicho tratamiento&#44; de modo que una pata actuaba como pata estudio&#44; la que conten&#237;a la aguja con farnesol&#44; y la otra pata como control&#44; la que albergaba la aguja sin farnesol&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La eutanasia de las ratas fue planificada en 2 tiempos&#44; a las 24&#160;h &#40;7 ratas&#41; y a las 72&#160;h postintervenci&#243;n &#40;8 ratas&#41;&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">T&#233;cnica quir&#250;rgica&#44; eutanasia&#44; recogida y procesamiento de muestras</span><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La soluci&#243;n anest&#233;sica estaba compuesta por&#58; 50&#37; quetamina&#44; 40&#37; diacepam y 10&#37; atropina y la dosis que se administr&#243; fue de 0&#44;004<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml&#47;kg peso por v&#237;a intraperitoneal&#46; Se realiz&#243; un abordaje pararrotuliano interno de 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>cm con luxaci&#243;n externa de la r&#243;tula&#46; Se practic&#243; un orificio en la regi&#243;n intercond&#237;lea mediante punci&#243;n manual con la aguja de un cat&#233;ter Abbocath del n&#250;mero 20&#44; avanzando en profundidad desde la zona metafisaria hasta llegar a 3&#44;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>cm en la di&#225;fisis femoral&#44; creando as&#237; un canal intramedular y respetando siempre las corticales&#46; Se ampli&#243; posteriormente el di&#225;metro de dicho canal usando agujas de Abbocath de calibres progresivamente mayores &#40;n&#250;meros 18 y 16&#41;&#46; Seguidamente con ayuda de una microjeringa introducida en la profundidad del canal&#44; se inocul&#243; lentamente en cada pata 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;L de diferentes in&#243;culos de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> ATCC 29213 con un n&#250;mero aproximado de bacterias entre 300 y 1&#46;300&#46; Siempre se inoculaba el mismo n&#250;mero de bacterias en la pata estudio y en la pata control&#46; Finalmente&#44; previa aleatorizaci&#243;n&#44; se introdujo en las cavidades creadas las agujas de titanio Ti6Al4V de 1&#44;2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm&#44; con farnesol en la pata estudio y sin farnesol en la pata control&#46;</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Una vez terminada la intervenci&#243;n&#44; las ratas fueron estabuladas en jaulas independientes durante el tiempo requerido hasta su eutanasia con alimentaci&#243;n y mantenimiento rutinario&#46;</p><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Siguiendo la planificaci&#243;n del estudio&#44; en el momento adecuado &#40;24-72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de la intervenci&#243;n&#41; se sacrificaron las ratas&#46; La eutanasia se realiz&#243; mediante inyecci&#243;n intracardiaca de 0&#44;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml de ClK&#47;100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g de peso corporal&#44; previa sedaci&#243;n del animal con la misma soluci&#243;n anest&#233;sica descrita anteriormente&#46; Al mismo tiempo se tom&#243; una muestra de sangre por punci&#243;n cardiaca para realizar hemocultivo y valorar la existencia de posible bacteriemia&#46;</p><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Inmediatamente despu&#233;s y bajo estrictas condiciones de asepsia en quir&#243;fano&#44; se realiz&#243; la extirpaci&#243;n seriada de ambos f&#233;mures&#44; desarticul&#225;ndolos de las rodillas y de las caderas con la m&#237;nima cantidad posible de tejido muscular&#46; Siempre se tuvo la precauci&#243;n de utilizar un material quir&#250;rgico est&#233;ril para cada pata&#46; Una vez extra&#237;dos los f&#233;mures&#44; eran fracturados con una pinza gubia para obtener la aguja intramedular&#46; Tanto los f&#233;mures como las agujas intramedulares se recogieron en tubos separados con PBS est&#233;ril que eran rotulados para identificar si proced&#237;an de la pata izquierda o derecha y el n&#250;mero de bacterias que se hab&#237;an inoculado&#46;</p><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para el an&#225;lisis microbiol&#243;gico&#44; las muestras &#243;seas fueron fragmentadas para facilitar la realizaci&#243;n de las diluciones bacterianas&#44; mientras que las agujas no requirieron ning&#250;n proceso previo&#46;</p><p id="par0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las diluciones bacterianas se llevaron a cabo mediante sonicaci&#243;n durante 15&#160;min en un ba&#241;o de ultrasonidos &#40;Ultrasons P Selecta&#44; Madrid&#44; Espa&#241;a&#41;&#44; para despegar las bacterias adheridas fuertemente a las muestras&#46; Una vez resuspendidas las bacterias en el medio&#44; se llevaron a cabo las diluciones seriadas y la posterior siembra en placas de agar com&#250;n&#46; Estas placas se incubaron durante 18-24&#160;h a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C en la estufa&#46; Pasado este tiempo&#44; se procedi&#243; a la realizaci&#243;n del recuento&#44; usando una lupa&#44; y se recogieron los datos de las unidades formadoras de colonias &#40;UFC&#41; que hab&#237;an crecido de las diferentes diluciones de cada muestra&#46; Para conseguir un n&#250;mero de UFC por muestra m&#225;s exacto&#44; se calcul&#243; la media de las crecidas en la serie de diluciones de cada muestra&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">An&#225;lisis estad&#237;stico</span><p id="par0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El an&#225;lisis estad&#237;stico fue realizado usando el programa SPSS 20 para Mac &#40;SPSS&#44; Chicago&#44; IL&#44; EE&#46;&#160;UU&#46;&#41;&#46; Todos los resultados fueron expresados con medidas de tendencia central&#44; tales como la media y la mediana&#44; y medidas de dispersi&#243;n como la varianza&#46; Las diferencias en recuento de colonias recuperadas despu&#233;s de la inoculaci&#243;n entre los distintos grupos de estudio fueron valoradas utilizando el test param&#233;trico de la t de Student y el no param&#233;trico de Wilcoxon de los rangos con signos para muestras relacionadas&#46; Valores de probabilidad menores de 0&#44;05 fueron considerados estad&#237;sticamente significativos&#46;</p></span></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">Resultados</span><p id="par0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En primer lugar&#44; se realizaron las pruebas de normalidad de Kolmogorov-Smirnov y Shapiro-Wilk sobre las distintas variables objeto de estudio&#44; obteni&#233;ndose un resultado no estad&#237;sticamente significativo en todas las variables excepto en la variable Log de recuento de la pata control&#46; Es decir&#44; todas las variables segu&#237;an una distribuci&#243;n normal excepto la referida&#44; por lo que se utilizaron tanto pruebas param&#233;tricas como no param&#233;tricas para el an&#225;lisis estad&#237;stico&#46;</p><p id="par0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para tiempos de eutanasia de 24&#160;h no se han encontrado diferencias estad&#237;sticamente significativas en los recuentos recuperados en agujas impregnadas en farnesol respecto a las agujas control&#44; ni en los recuentos recuperados de f&#233;mures que conten&#237;an agujas con farnesol respecto a los f&#233;mures que conten&#237;an agujas control &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a>&#41;&#46; Para tiempos de eutanasia de 72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h &#250;nicamente se ha encontrado una diferencia estad&#237;sticamente significativas &#40;t de Student&#41; &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;004&#41; en la mediana expresada en Log<span class="elsevierStyleInf">10</span> de los recuentos de UFC recuperados en agujas de titanio impregandas con farnesol &#40;4&#44;31&#41; respecto a los recuperados de agujas sin farnesol o controles &#40;5&#44;26&#41;&#46; La reducci&#243;n obtenida en las agujas tratadas con farnesol respecto a las agujas controles fue del 88&#37; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0010">tabla 2</a>&#41;&#46; Al analizar los resultados en global sin tener en cuenta el tiempo de eutanasia&#44; la mediana expresada en Log<span class="elsevierStyleInf">10</span> de los recuentos de UFC obtenidos en agujas de titanio con farnesol fue de 4&#44;26 y en agujas sin farnesol&#44; controles&#44; fue de 4&#44;86&#46; Esta diferencia&#44; al aplicar la prueba de t de Student para muestras relacionadas&#44; result&#243; ser estad&#237;sticamente significativa &#40;p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0&#44;001&#41;&#46; La reducci&#243;n mediana obtenida en agujas con farnesol respecto a las agujas control fue del 74&#37; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig&#46; 3</a>&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0015">tabla 3</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="tbl0010"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="tbl0015"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Discusi&#243;n</span><p id="par0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Nuevos biomateriales recubiertos de antibi&#243;ticos est&#225;n siendo investigados&#59; sin embargo&#44; su uso para la prevenci&#243;n de infecciones en biomateriales es controvertido&#44; ya que la concentraci&#243;n de agentes bactericidas cargados en esos biomateriales podr&#237;an producir toxicidad local o sist&#233;mica y la prolongada liberaci&#243;n de antibi&#243;ticos en cantidades subinhibitorias podr&#237;a generar la aparici&#243;n de nuevas cepas de microorganismos resistentes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; Por lo tanto&#44; hay una necesidad cr&#237;tica de desarrollar nuevos compuestos antimicrobianos con capacidad inhibitoria sin aumentar las resistencias&#46; En este contexto las sustancias naturales empleadas en terap&#233;utica tradicionalmente pueden jugar un importante papel&#46;</p><p id="par0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El farnesol es un alcohol sesquiterpeno que se encuentra en los aceites esenciales de determinados frutos c&#237;tricos con actividad antimic&#243;tica y antibacteriana&#46; Inicialmente se descubri&#243; que el farnesol inhib&#237;a la comunicaci&#243;n intercelular en el hongo <span class="elsevierStyleItalic">Candida albicans</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; Tambi&#233;n se ha demostrado que inhibe el proceso de filamentaci&#243;n y el sistema <span class="elsevierStyleItalic">quorum sensing</span> de hongos y ciertas bacterias<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;7</span></a>&#46; El farnesol parece no tener efectos t&#243;xicos sist&#233;micos o mut&#225;genos ni <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> ni <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46;</p><p id="par0160" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Debido a todas estas propiedades&#44; grupos de investigaci&#243;n han examinado su efecto en biocapas de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus in vitro</span>&#46; Unnuntana et al<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span> demostraron la capacidad del farnesol para inhibir la formaci&#243;n de biocapas de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> meticilino sensible a concentraciones de 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM en discos de titanio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; Los grupos de Jabra-Rizk y Gomes demostraron que concentraciones menores&#44; de rango 200-300<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M&#44; a&#250;n ten&#237;an efecto antibacteriano sobre las biocapas de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> y atribu&#237;an este efecto a la disrupci&#243;n de la membrana celular del <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">3&#44;11</span></a>&#46;</p><p id="par0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la literatura no hemos encontrado estudios <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> que investiguen la influencia del farnesol en la prevenci&#243;n de la colonizaci&#243;n de implantes de titanio por <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span>&#46; Basados en el art&#237;culo de Unnuntana et al<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span>&#44; dise&#241;amos este trabajo en ratas utilizando agujas de Ti6Al4V impregnadas en una disoluci&#243;n de farnesol &#40;30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM&#41;&#46;</p><p id="par0170" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Varios modelos experimentales de osteomielitis han sido desarrollados utilizando diferentes animales&#44; tales como ratas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0170"><span class="elsevierStyleSup">12&#8211;14</span></a>&#44; conejos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0185"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#44; perros<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#44; cerdos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0195"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#44; etc&#46; En la mayor&#237;a de los modelos de osteomielitis&#44; incluidos modelos en ratas&#44; se utilizan distintos agentes y estrategias para facilitar la infecci&#243;n &#243;sea&#58; agentes esclerosantes&#44; como el morruato de sodio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0175"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a> o su derivado el &#225;cido araquid&#243;nico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#59; la necrosis &#243;sea t&#233;rmica creada por electrocauterizaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0205"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a> o por el uso de broca para abrir el canal intramedular en el hueso&#46; En nuestro modelo experimental no hemos utilizado ning&#250;n agente esclerosante&#44; ni utilizado broca para perforar el f&#233;mur&#44; ni cera &#243;sea para taponar el agujero del canal&#44; para intentar aislar el efecto del titanio como cuerpo extra&#241;o favorecedor de osteomielitis&#46;</p><p id="par0175" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Al analizar los resultados obtenidos&#44; no hemos observado que existan diferencias estad&#237;sticamente significativas en la mediana de recuentos bacterianos obtenidos de f&#233;mures que conten&#237;an las agujas con farnesol frente a los f&#233;mures que albergaban las agujas control &#40;f&#233;mures control&#41;&#46; En cambio&#44; s&#237; hemos encontrado unas diferencias estad&#237;sticamente significativas en los recuentos bacterianos obtenidos en agujas con farnesol respecto a sus controles a las 72&#160;h del in&#243;culo&#46;</p><p id="par0180" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para tiempos de eutanasia de 24&#160;h no observamos una disminuci&#243;n estad&#237;sticamente significativa de los recuentos bacterianos obtenidos en agujas con farnesol respecto a las agujas controles&#46; Ello puede ser debido al peque&#241;o tama&#241;o de la muestra de los subgrupos&#44; de hecho&#44; cuando se analizan en conjunto ambos subgrupos &#40;24 y 48&#160;h&#41;&#44; s&#237; se obtienen diferencias estad&#237;sticamente significativas&#46;</p><p id="par0185" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El mecanismo &#237;ntimo de acci&#243;n por el cual el farnesol tiene efecto antibacteriano se desconoce&#44; aunque existen diferentes teor&#237;as aceptadas&#46; El mecanismo de acci&#243;n principal de esta sustancia parece ser que es la disrupci&#243;n de la membrana celular del <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span>&#46; Dado el car&#225;cter lip&#237;dico de esta peque&#241;a mol&#233;cula&#44; es relativamente f&#225;cil para el farnesol acumularse en la membrana celular provocando su rotura&#44; evidenci&#225;ndose esta por el aumento de la liberaci&#243;n de iones de potasio de las c&#233;lulas de la membrana<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;3</span></a>&#46; Este aumento de iones potasio ocurre a los 10&#160;s de la adici&#243;n del farnesol&#44; lo que indica que el farnesol es capaz de da&#241;ar la membrana de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> muy r&#225;pidamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; El farnesol tambi&#233;n reduce la formaci&#243;n de matriz de fibrina por <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> mediante inhibici&#243;n de la coagulasa<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;7&#44;13&#44;20</span></a> e inhibe la v&#237;a de mevalonato&#44; dificultando la apropiada producci&#243;n y reparaci&#243;n de la membrana celular<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">8&#44;20</span></a>&#46; El farnesol&#44; por tanto&#44; incrementa la permeabilidad de la membrana de las c&#233;lulas bacterianas&#44; de forma inespec&#237;fica&#44; a componentes qu&#237;micos ex&#243;genos&#44; incluidos antibi&#243;ticos&#46; Esto permitir&#237;a mejorar la eficacia de los antimicrobianos sobre las bacterias y en la biocapa de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span>&#46; Algunos estudios <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> han demostrado la capacidad del farnesol para incrementar la susceptibilidad de microorganismos a antimicrobianos&#44; indicando su posible uso como f&#225;rmaco adyuvante<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Brehm-Stecher et al<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> han publicado un incremento de susceptibilidad de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> a ciprofloxacino&#44; clindamicina&#44; eritromicina&#44; gentamicina&#44; tetraciclina y vancomicina&#44; as&#237; como de <span class="elsevierStyleItalic">E&#46; coli</span> a polimixina B&#44; cuando estos f&#225;rmacos son combinados con farnesol&#46;</p><p id="par0190" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La toxicidad local y sus posibles efectos nocivos sobre la osteointegraci&#243;n es siempre una preocupaci&#243;n cuando se utiliza cualquier agente nuevo directamente sobre el hueso&#46; Unnuntana et al<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> investigaron <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> los efectos del farnesol sobre los osteoblastos en discos de titanio&#46; Estos autores demostraron que concentraciones de farnesol entre 3 y 30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mM ten&#237;an efectos negativos irreversibles sobre los preosteoblastos&#44; de manera que estos se un&#237;an entre s&#237;&#44; formando conglomerados&#44; pero no se extend&#237;an sobre la superficie del titanio&#46; Estos hallazgos son consistentes con otros estudios que muestran que el farnesol causa desorganizaci&#243;n citoesquel&#233;tica y apoptosis en otro tipos de c&#233;lulas como son las tumorales<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0215"><span class="elsevierStyleSup">21&#44;22</span></a>&#46; Actualmente no hay estudios <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> que analicen a largo plazo la posible toxicidad local o general de esta sustancia&#46; Ser&#237;a necesario realizar estudios <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> que valoraran histol&#243;gica y radiogr&#225;ficamente a largo plazo el posible efecto negativo del farnesol sobre la osteointegraci&#243;n del titanio&#46;</p><p id="par0195" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La principal limitaci&#243;n de este trabajo es el tama&#241;o muestral&#44; que nos impide tener una poblaci&#243;n m&#237;nima suficiente en los distintos subgrupos para valorar otras variables&#44; como por ejemplo la influencia del tama&#241;o del in&#243;culo bacteriano en el efecto bactericida del farnesol sobre las agujas de Ti6Al4V&#46;</p><p id="par0200" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Otra importante limitaci&#243;n es la utilizaci&#243;n en este estudio de una cepa atenuada de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> &#40;ATCC 29213&#41;&#46; Los resultados obtenidos con esta cepa podr&#237;an no corresponder con los obtenidos de cepas cl&#237;nicas&#44; cuyos factores de patogenicidad est&#225;n intactos&#46; Por lo tanto&#44; ser&#225;n necesarios m&#225;s estudios en distintas cepas cl&#237;nicas para confirmar que los resultados obtenidos pueden tener importancia cl&#237;nica y que sean extrapolables a la pr&#225;ctica asistencial&#46;</p><p id="par0205" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Hemos observado en este trabajo que existe una gran variabilidad en los recuentos bacterianos obtenidos tanto en f&#233;mures como en agujas&#44; independientemente de que estuvieran impregnadas en farnesol o no&#46; Tal variabilidad en el n&#250;mero de bacterias refleja&#44; por un lado&#44; las particularidades intr&#237;nsecas de un modelo <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> &#40;variaciones anat&#243;micas del f&#233;mur&#44; en el sangrado del canal&#44; sistema inmunitario de la rata&#44; etc&#46;&#41; y&#44; por otro lado&#44; los posibles errores que se hayan podido cometer en las t&#233;cnicas del estudio &#40;diferencias en el fresado del hueso&#44; en la colocaci&#243;n del implante&#44; en la preparaci&#243;n de los in&#243;culos&#44; en el procesamiento de las muestras&#44; etc&#46;&#41;&#46; Por esto&#44; creemos que resulta muy dif&#237;cil reproducir <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> los resultados obtenidos en un estudio <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span>&#44; ya que existe un grupo de variables que influyen en el resultado&#44; pero sobre las cuales no podemos tener ning&#250;n tipo de control&#46;</p><p id="par0210" class="elsevierStylePara elsevierViewall">As&#237; 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                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">F&#233;mures que conten&#237;an agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">F&#233;mures que conten&#237;an agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Totales f&#233;mures &#43; agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Totales f&#233;mures &#43; agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Media&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;47&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;43&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;79&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;63&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;59&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;02&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Mediana&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;62&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;64&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;70&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;61&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;71&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;19&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Varianza&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;81&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;12&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;89&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;10&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;77&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;11&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">M&#237;nimo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;26&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;60&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;90&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;12&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;41&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;63&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">M&#225;ximo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;43&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;20&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;90&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;06&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;54&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;30&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Rango&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;18&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;60&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;99&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;94&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;13&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;67&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">F&#233;mures que conten&#237;an agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">F&#233;mures que conten&#237;an agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Totales f&#233;mures &#43; agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Totales f&#233;mures &#43; agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Media&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;75&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;36&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;33&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;23&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;83&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;79&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Mediana&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;05&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;30&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;31&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;26&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;14&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;79&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Varianza&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;40&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;47&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;18&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;09&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;44&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;15&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">M&#237;nimo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;30&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;31&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;76&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;86&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;30&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;18&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">M&#225;ximo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">6&#44;14&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">6&#44;29&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;99&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;60&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">6&#44;14&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">6&#44;31&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Rango&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;84&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;98&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;23&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;75&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;84&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">F&#233;mures que conten&#237;an agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">F&#233;mures que conten&#237;an agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Totales f&#233;mures &#43; agujas con farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Totales f&#233;mures &#43; agujas sin farnesol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Media&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;72&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;96&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;86&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">4&#44;82&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;43&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Mediana&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;00&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;07&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">5&#44;30&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Varianza&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">1&#44;09&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">0&#44;28&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">M&#237;nimo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">2&#44;30&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td-with-role" title="table-entry ; entry_with_role_rowhead " align="left" valign="top">Rango&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="char" valign="top">3&#44;84&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 18884415
Idioma original: Español
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2024 Octubre 54 2 56
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2024 Agosto 33 3 36
2024 Julio 28 1 29
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2016 Septiembre 1 0 1
2016 Agosto 3 0 3
2016 Julio 18 1 19
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