Relación entre el cociente triglicéridos/cHDL, índices de resistencia a la insulina y factores de riesgo cardiometabólico en mujeres con síndrome del ovario poliquístico

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Las mujeres con esta condición también muestran un perfil cardiovascular característico del síndrome metabólico o de resistencia a la insulina (hiperinsulinismo, obesidad, dislipemia, hipertensión) y un estado protrombótico4, lo cual las coloca en una condición de mayor riesgo de desarrollar diabetes mellitus tipo 2 (DM2) y enfermedad cardiovascular.La insulina tiene un papel importante en la regulación del metabolismo lipídico, particularmente las lipoproteínas ricas en triglicéridos5,6. La condición de resistencia a la insulina frecuentemente se relaciona con hipertrigliceridemia, concentraciones bajas del colesterol de las lipoproteínas de alta densidad (cHDL), y predominancia de las lipoproteínas de baja densidad (LDL) pequeñas y densas (βLDL), las cuales son ricas en triglicéridos y tienen alto poder aterogénico7-9; este patrón lipoproteínico se lo relaciona con un mayor riesgo de enfermedad cardiovascular10. Al igual que el síndrome metabólico, las mujeres con SOPQ exhiben un patrón lipídico anormal caracterizado por concentraciones plasmáticas elevadas de triglicéridos, cLDL marginalmente elevado y cHDL bajo11-13, en relación con un aumento en la concentración de partículas de LDL pequeñas, lo cual está relacionado tanto con la resistencia a la insulina como con la adiposidad14-16. El cociente triglicéridos/colesterol de las lipoproteínas de alta densidad (TG/cHDL), frecuentemente elevado en los pacientes con resistencia a la insulina, se relaciona inversamente con el diámetro de LDL y con la sensibilidad a la insulina y ha sido postulado como un instrumento útil para predecir eventos cardiovasculares y para identificar a los individuos con resistencia a la insulina y con mayor riesgo cardiovascular; particularmente, aquellos con un valor ≥ 3,517,18. Si bien es conocida la presencia de dislipemia en el SOPQ, poco se conoce sobre la evaluación de este cociente en mujeres con SOPQ, por lo tanto, el objetivo del presente trabajo es evaluar la posible relación entre el cociente TG/ cHDL y los índices de resistencia a la insulina HOMAIR (homestasis model assesment)19 y de sensibilidad a la insulina QUICKI (quantitative sensitivity check index)20 y otros factores de riesgo cardiovascular en mujeres con SOPQ.MATERIAL Y MÉTODOSe seleccionó a 62 mujeres mestizas, con diagnóstico de SOPQ, con edades entre 17 y 35 años, de la consulta externa de endocrinología del Instituto Autónomo Hospital Universitario de los Andes (Mérida, Venezuela). El grupo control estuvo constituido por 48 mujeres sanas, en edad reproductiva, estudiantes universitarias, con ciclos menstruales regulares, sin hirsutismo, con morfología ovárica normal a la exploración ecosonográfica transvaginal realizada durante los días 1-3 del sangrado menstrual. El diagnóstico de SOPQ se fundamentó en los criterios del Consenso Venezolano de Síndrome de Ovario Poliquístico 2007, basado en hallazgos clínicos (trastornos menstruales como amenorrea, oligomenorrea, hemorragia uterina disfuncional y signos de hiperandrogenismo: como acné y/o hirsutismo), bioquímicos (testosterona total y libre elevadas en 2 oportunidades) y ecosonográficos (12 o más folículos en cada ovario con un diámetro entre 2 y 9 mm, y/o volumen ovárico mayor de 10 ml en la exploración ecosonográfica realizada en los días 1-3 de sangrado menstrual espontáneo o inducido con medroxiprogesterona o en cualquier momento si la paciente estaba en amenorrea)21. Se excluyó del estudio a las mujeres con DM2, dislipemias, endocrinopatías: enfermedad de Cushing, hiperplasia adrenal congénita, hipotiroidismo, tumores ováricos virilizantes, así como a aquellas que recibían tratamiento con agentes sensibilizadores de insulina, hipolipemiantes o anticonceptivos orales por lo menos 2 meses antes del estudio. El protocolo de investigación fue evaluado por el Comité de Ética del Departamento de Posgrado de la Facultad de Medicina de la Universidad de Los Andes; una vez aprobado, se procedió a informar tanto a las pacientes como al grupo control y obtener el consentimiento firmado.Se realizó, a las pacientes seleccionadas, una historia clínica que incluyó el registro de los antecedentes de trastornos menstruales, acné e hirsutismo; historia personal y familiar de diabetes gestacional, DM2, hipertensión arterial, dislipemia, obesidad, factores de riesgo cardiometabólico. La evaluación clínica incluyó el registro de peso, talla, presión arterial y perímetro de cintura. La presión arterial se midió en el brazo derecho, después de 10 min en posición sentada, por método auscultatorio, con un tensiómetro de mercurio estándar. El mismo observador midió el perímetro de la cintura, mediante cinta métrica flexible colocada en el punto medio de la línea entre el último arco costal y la cresta ilíaca. Se determinó el índice de masa corporal (IMC). Según el IMC, se agrupó a las mujeres en 3 categorías: normopeso (IMC < 25), sobrepeso (IMC > 25 y < 30) y obesa (IMC > 30). Después de un ayuno de 10-12 h se tomó una muestra de sangre venosa, durante los primeros 5 días de sangrado menstrual o en cualquier momento del período de amenorrea. En la muestra obtenida se cuantificaron lutropina (LH), folitropina (FSH), testosterona total, insulina, glucosa, triglicéridos, colesterol total (CT) y cHDL; el cLDL se estimó través de la ecuación de Friedewal (LDL = CT – cHDL – (TG / 5).Métodos de laboratorioLa concentración plasmática de los triglicéridos, colesterol total y glucosa se analizaron por método enzimático con autoanalizador ABA-100 con reactivos de Concepta (Estados Unidos). El cHDL se cuantificó por método enzimático después de precipitación con heparina y cloruro de manganeso. La concentración plasmática de insulina, LH, FSH, testosterona total se cuantificó por duplicado por un inmunoanálisis de quimioluminiscencia mediante el autoanalizador IMMULITE® (Diagnostic Products Corporation, Estados Unidos). Se calcularon los índices de resistencia a la insulina HOMAIR19 y de sensibilidad a la insulina QUICKI20. Con los valores de triglicéridos y cHDL se calculó el cociente TG/ cHDL. Todas las determinaciones se realizaron en el Laboratorio de Endocrinología y Metabolismo del Hospital Universitario de Los Andes, Mérida, Venezuela.Análisis estadísticoLos resultados se presentan como promedio ± error estándar de la media (EE). Previa comprobación de la distribución normal de las variables se utilizó la prueba de la t de Student no apareada para la comparación entre dos promedios y la prueba de ANOVA para la comparación de más de dos grupos; el análisis post hoc fue realizado con la prueba LSD (least significant difference) de Fisher. Se aplicó la prueba de la χ2 para evaluar la asociación causal entre las variables categóricas. Se utilizó el análisis de correlación de Pearson para determinar la relación entre dos variables continuas, y el análisis de regresión lineal, para determinar la influencia de variables predictoras. Se consideró para la significación estadística un valor de p < 0,05.RESULTADOSLas características clínicas y metabólicas de la muestra estudiada se presentan en la tabla 1. Tanto el grupo control como las pacientes con SOPQ no mostraron diferencias estadísticamente significativas respecto a la edad, el IMC y la presión arterial. El perímetro de la cintura fue significativamente más alto en las pacientes con SOPQ. La relación LH/FSH fue significativamente más alta en las mujeres con SOPQ y la concentración de testosterona total no fue significativamente diferente aun cuando en el grupo con SOPQ el promedio fue mayor que en el grupo control. Con respecto a la presión arterial no hubo diferencias significativas. La concentración promedio de glucosa fue similar en ambos grupos; sin embargo, la concentración de insulina en ayunas y el HOMAIR fueron significativamente más altos en las mujeres con SOPQ, mientras que el índice QUICKI, como expresión de sensibilidad a la insulina, fue significativamente más bajo en las mujeres con SOPQ. En relación con el metabolismo de lipoproteínas, se puede apreciar que en el grupo con SOPQ la concentración de colesterol y triglicéridos y el cociente TG/cHDL fueron significativamente más altos que en el grupo control. La distribución del cociente TG/cHDL en percentiles obtenida en el grupo total de mujeres indicó un valor de 3,64 para el percentil 50 y de 1,92 y 6,77 para los percentiles 10 y 95, respectivamente.<img src="12v56n02-13134538tab01.gif"></img>Con el objeto de evaluar el impacto de la masa corporal en las variables estudiadas, la muestra se clasificó en 3 categorías: normopeso (IMC < 25), sobrepeso (IMC > 25 y < 30) y obesidad (IMC ≥ 30). Como se puede observar en la tabla 2, independientemente del SOPQ, el perímetro de la cintura, el HOMAIR y el cociente TG/cHDL fueron significativamente más altos en las mujeres con sobrepeso y obesidad, mientras que el índice QUICKI disminuyó progresivamente en función de la masa corporal. La presión arterial fue similar entre los grupos con sobrepeso y obesidad; sin embargo, en el grupo con normopeso, la presión arterial sistólica fue significativamente más alta en las mujeres con SOPQ respecto a su control (p < 0,05). La insulinemia en ayunas aumentó en función del IMC; sin embargo, dentro de las mismas categorías, fue significativamente más alta en las mujeres con SOPQ (p < 0,05). La glucosa plasmática en ayunas no mostró diferencias significativas entre los grupos de estudio. La concentración plasmática de triglicéridos no mostró diferencias significativas entre los grupos con normopeso y sobrepeso; sin embargo, en el grupo con obesidad la concentración fue significativamente más alta en las mujeres obesas con SOPQ (p < 0,05). La concentración plasmática de colesterol total y de las fracciones de LDL y HDL no fue estadísticamente diferente entre los controles y las pacientes con SOPQ. El índice HOMAIR aumentó en función de la masa corporal con valores significativamente más altos en los grupos obesos; la comparación intragrupos demostró que dentro de las mismas categorías de peso, este índice fue significativamente más alto en las mujeres con SOPQ (p < 0,05). El índice QUICKI disminuyó en función del aumento de la masa corporal; sin embargo, dentro de las mismas categorías de peso, el valor fue significativamente más bajo en las mujeres con SOPQ, particularmente en los subgrupos de normopeso y sobrepeso (p < 0,05). El cociente TG/cHDL mostró una tendencia similar al HOMAIR tanto en las controles como en las mujeres con SOPQ; sin embargo, dentro de la misma categoría de peso, este cociente fue significativamente más alto en las mujeres con SOPQ, particularmente en el grupo con normopeso y obesidad (p < 0,05).<img src="12v56n02-13134538tab02.gif"></img>El análisis de los componentes del síndrome metabólico en el grupo de mujeres control y en aquellas con SOPQ se presenta en la tabla 3. Comparado con el grupo control, en el grupo con SOPQ se observa una frecuencia significativamente más alta de sujetos con glucosa en ayunas > 100 mg/dl y triglicéridos > 150 mg y perímetro de cintura mayor de 80 cm (p < 0,05).<img src="12v56n02-13134538tab03.gif"></img>Al aplicar los criterios diagnósticos del síndrome metabólico de la International Diabetes Federation22, el síndrome metabólico se presentó con una frecuencia más alta en el grupo de mujeres con SOPQ (el 30,64 frente al 10,41%). En las mujeres con síndrome metabólico el valor promedio del cociente TG/cHDL fue 3,1 ± 0,2 en la condición de SOPQ y 2,2 ± 0,8 en las controles, la diferencia no fue significativa.El análisis de correlación lineal de Pearson muestra que tanto en las mujeres con SOPQ como en el grupo control el cociente TG/cHDL se correlaciona positivamente con el IMC, el perímetro de cintura, el HOMAIR y la presión arterial y negativamente con el índice QUICKI (tabla 4; fig. 1). El análisis de regresión lineal puso en evidencia que el perímetro de cintura fue la única variable independiente que influyó significativamente en el índice TG/cHDL (p < 0,01).<img src="12v56n02-13134538tab04.gif"></img>Fig. 1. Correlación entre el cociente triglicéridos/colesterol de las lipoproteínas de alta densidad (TG/cHDL), el índice de masa corporal (IMC), el perímetro de la cintura y los índices de resistencia y sensibilidad a la insulina. HOMAIR: homeostasis model assessment; QUICKI: quantitative insulin sensitivity check index.<img src="12v56n02-13134538tab05.gif"></img>DISCUSIÓNEste trabajo fue diseñado para determinar la relación entre el cociente TG/cHDL y el índice de resistencia a la insulina en mujeres con SOPQ y sus resultados muestran que los valores del cociente TG/cHDL y HOMAIR son significativamente más altos en las mujeres con SOPQ respecto al grupo control. El valor más alto sencilla a los individuos sanos con resistencia a la indel índice HOMAIR, en las pacientes con SOPQ indica sulina y riesgo elevado para desarrollar enfermedad la resistencia a la insulina previamente establecida en cardiovascular y otros trastornos metabólicos relaciodiversos estudios3,23; sin embargo, el cociente TG/ nados con la resistencia a la insulina. En ese estudio se cHDL en mujeres con SOPQ, indicado como un mar-apunta a que un valor ≥ 3,5 podría indicar resistencia a cador de resistencia a la insulina, no ha sido comunica-la insulina. Cuando se analizó la distribución en per-do en estudios previos. Este cociente fue propuesto por centiles de este cociente en nuestra población total, se McLaughlin et al17 para identificar en forma rápida y pudo observar que el percentil 50 indicó un valor de 3,64, similar a lo comunicado previamente, lo cual, según lo propuesto por McLaughin et al17, podría indicar la presencia de una partícula de LDL pequeña y de mayor riesgo cardiovascular. Sería interesante realizar estudios de seguimiento de nuestra cohorte para detectar futuros eventos cardiovasculares y reafirmar o no la importancia de estimar este cociente como marcador de riesgo cardiovascular. En este estudio el cociente TG/cHDL aumentó en relación con el aumento de la masa corporal, tanto en las controles como en las mujeres con SOPQ; sin embargo, dentro de la misma categoría de peso, este cociente fue significativamente más alto en las mujeres con SOPQ, particularmente en el grupo de pacientes con peso normal y obesas, lo que indica que la condición de SOPQ per se es un factor de riesgo para causar una alteración metabólica, reflejada por este cociente. Si bien la obesidad amplifica las alteraciones metabólicas, en la condición de SOPQ la ausencia de obesidad no excluye que éstas se desarrollen. En apoyo de lo anteriormente expuesto, se aprecia que en la condición de normopeso la concentración de insulina en ayunas, el HOMAIR y el cociente TG/cHDL son más altos en esta población, en combinación con valores más bajos del índice QUICKI, indicador de sensibilidad a la insulina.Como ya se mencionó, hay una interrelación entre los marcadores de resistencia a la insulina, el cociente TG/cHDL y la enfermedad cardiovascular. En este trabajo, tanto en el SOPQ como en el grupo control, se demostró una relación positiva significativa entre el cociente TG/cHDL, el IMC, el perímetro de la cintura, el HOMAIR y la presión arterial; sin embargo, en el análisis de regresión lineal el perímetro de la cintura fue la única variable independiente que influyó significativamente en este cociente, por lo tanto, se puede apuntar a que la medición de este cociente es importante en las mujeres con SOPQ.El síndrome metabólico es frecuentemente referido como sinónimo de resistencia a la insulina, el cual conlleva un mayor riesgo para desarrollar DM2 y enfermedad cardiovascular24. Es importante señalar que en este síndrome frecuentemente se produce un aumento de la concentración de triglicéridos y de LDL pequeña, densa, la cual típicamente está enriquecida con triglicéridos y tiene un alto poder aterogénico5,6. Esta lipoproteína ha sido relacionada estrechamente con un aumento del cociente TG/cHDL y con mayor riesgo de enfermedad cardiovascular18.La coexistencia de múltiples factores de riesgo cardiovascular en el SOPQ determina una mayor prevalencia de síndrome metabólico en esta población en edad temprana de la vida, por lo cual también se ha propuesto el término síndrome XX para referirse a este síndrome en la mujer con SOPQ25. Ehrmann et al26 mostraron una prevalencia del 33,4%; en nuestro trabajo, a pesar de que no fue diseñado para evaluar la prevalencia de síndrome metabólico, se observó que éste fue más frecuente en las mujeres con SOPQ (el 31 frente al 10%); la evaluación individualizada de los componentes de este síndrome indicó que en las mujeres con SOPQ su frecuencia fue mayor que en los controles27. A pesar de que no se encontró relación estadística entre la presión arterial y el SOPQ, la presión arterial sistólica fue significativamente más alta en las mujeres de peso normal con SOPQ que en sus controles. Se ha establecido que la hipertensión arterial se manifiesta más tardíamente en la vida adulta, y en edades más jóvenes sólo se ha descrito una pérdida del descenso nocturno de la presión arterial28,29. Lo anteriormente expuesto indica que en nuestra muestra de mujeres con SOPQ la frecuencia de síndrome metabólica es similar a lo publicado en otros estudios diseñados para el estudio de prevalencia26.En conclusión, en este trabajo se demuestra que las mujeres con SOPQ, en comparación con el grupo control, tienen valores más elevados en el cociente TG/ cHDL y HOMAIR, los cuales están estrechamente relacionados, lo que indica una condición de resistencia a la insulina y, con ello, un aumento del riesgo de enfermedad cardiovascular. Si se considera las limitaciones técnicas implicadas en la cuantificación del HOMAIR por la heterogeneidad de los ensayos de laboratorio utilizados para la cuantificación de insulina, se podría considerar que el cociente TG/cHDL es más práctico y útil debido a que la cuantificación de TG y cHDL se realiza usualmente con métodos enzimáticos y, por consiguiente, hay mayor posibilidad de estandarizarlos." 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Pacientes y método: En este estudio transversal se estudió a 62 mujeres con SOPQ y 48 mujeres sanas (grupo control), con edades de 17-35 años. Se registró el índice de masa corporal (IMC), el perímetro de cintura y la presión arterial. Se cuantificó la glucemia, la insulinemia, los triglicéridos, colesterol total y cHDL. Se calcularon los índices de resistencia HOMAIR (homeostasis model assessment), y sensibilidad a la insulina QUICKI (quantitative insulin sensitivity check index) y el cociente TG/cHDL. Resultados: Las pacientes con SOPQ mostraron valores significativamente más altos del HOMAIR y del cociente TG/cHDL, y un valor significativamente más bajo del índice QUICKI, los cuales se relacionaron con el IMC y el perímetro de cintura, con valores máximos en las mujeres obesas. El percentil 50 del cociente TG/cHDL fue 3,64. El cociente TG/cHDL se correlacionó positivamente con el IMC, el perímetro de cintura y el HOMAIR (r = 0,48; p < 0,001; r = 0,58, p < 0,001; r = 0,43; p < 0,001 respectivamente) e inversamente con el QUICKI (r = ¿0,51; p < 0,001). El grupo con SOPQ mostró una mayor frecuencia de glucosa en ayunas > 100 mg/dl (el 10 frente al 3%; p < 0,05), y triglicéridos > 150 mg/dl (el 55 frente al 20%; p < 0,05) y perímetro de cintura > 80 cm (el 82,3 frente al 43,8%; p < 0,001). La frecuencia de síndrome metabólico fue más alta en el grupo con SOPQ (el 31 frente al 10%). El perímetro de cintura fue la principal variable independiente que influyó en el valor del TG/cHDL (p < 0,001). Conclusiones: Este estudio demuestra que las mujeres con SOPQ presentan valores significativamente más altos del cociente TG/cHDL, lo cual está estrechamente relacionado con el perímetro de la cintura y los índices de resistencia y sensibilidad a la insulina (HOMAIR, QUICKI). El cociente TG/cHDL se podría considerar como un método útil y práctico para identificar un riesgo cardiovascular aumentado en las pacientes con SOPQ." ] "en" => array:1 [ "resumen" => "Objective:To evaluate the relationship between the triglyceride/high density lipoprotein cholesterol (TG/HDL-c) ratio, insulin resistance index and cardiometabolic risk factors in women with polycystic ovary syndrome (PCOS). Patients and method: The present cross-sectional study analyzed 62 women with PCOS and 48 healthy women (control group) aged 1735 years old. Body mass index (BMI), waist circumference (WC) and blood pressure were registered. Plasma concentrations of glucose, insulin, triglycerides, total cholesterol and HDL-c were measured. The TG/HDL-c ratio, homeostasis model assessment for insulin resistance (HOMAIR) and quantitative insulin sensitivity check index (QUICKI) were calculated. Results: Women with PCOS showed significantly higher values of the TG/HDL-c ratio and HOMAIR, and a significantly lower QUICKI value. These differences were related to BMI and WC, with the highest values being observed in obese patients. The 50th percentile for the TG/HDL-c ratio was 3.64; the TG/cHDL ratio was positively correlated with BMI, WC and HOMAIR (r = 0.48, p < 0.001; r = 0.58, p < 0.001; r = 0.43, p < 0.001 respectively) and was negatively correlated with the QUICKI (r = ¿0.51; p < 0.001). Women with PCOS showed a higher frequency of fasting glucose > 100 mg/dl (10% vs 3%; p < 0.05), triglycerides > 150 mg/dl (55% vs 20%; p < 0.05) and WC > 80 cm (82.3% vs 43.8%; p < 0.001). Metabolic syndrome was also more frequent in women with PCOS than in controls (31% vs 10%). The independent variable with the strongest influence on TG/HDL-c was WC (p < 0.001). Conclusions: This cross-sectional study demonstrates that women with PCOS show significantly higher values of the TG/HDL-c ratio, which is closely related to WC and insulin resistance and sensitivity indexes (HOMAIR, QUICKI). 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Estadísticas

Relationship between the triglyceride/high-density lipoprotein-cholesterol ratio, insulin resistance index and cardiometabolic risk factors in women with polycystic ovary syndrome

MARLENE ROA BARRIOSa, GABRIELA ARATA-BELLABARBAb, LENIN VALERIa, ELSY VELÁZQUEZ-MALDONADOa

a Unidad de Endocrinología. Instituto Autónomo Hospital Universitario de Los Andes. Universidad de Los Andes. Facultad de Medicina. Mérida. Venezuela.

b Laboratorio de Neuroendocrinología. Universidad de Los Andes. Mérida. Venezuela.

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y enfermedad cardiovascular&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La insulina tiene un papel importante en la regulaci&#243;n del metabolismo lip&#237;dico&#44; particularmente las lipoprote&#237;nas ricas en triglic&#233;ridos<span class="elsevierStyleSup">5&#44;6</span>&#46; La condici&#243;n de resistencia a la insulina frecuentemente se relaciona con hipertrigliceridemia&#44; concentraciones bajas del colesterol de las lipoprote&#237;nas de alta densidad &#40;cHDL&#41;&#44; y predominancia de las lipoprote&#237;nas de baja densidad &#40;LDL&#41; peque&#241;as y densas &#40;&#946;LDL&#41;&#44; las cuales son ricas en triglic&#233;ridos y tienen alto poder aterog&#233;nico<span class="elsevierStyleSup">7-9</span>&#59; este patr&#243;n lipoprote&#237;nico se lo relaciona con un mayor riesgo de enfermedad cardiovascular<span class="elsevierStyleSup">10</span>&#46; Al igual que el s&#237;ndrome metab&#243;lico&#44; las mujeres con SOPQ exhiben un patr&#243;n lip&#237;dico anormal caracterizado por concentraciones plasm&#225;ticas elevadas de triglic&#233;ridos&#44; cLDL marginalmente elevado y cHDL bajo<span class="elsevierStyleSup">11-13</span>&#44; en relaci&#243;n con un aumento en la concentraci&#243;n de part&#237;culas de LDL peque&#241;as&#44; lo cual est&#225; relacionado tanto con la resistencia a la insulina como con la adiposidad<span class="elsevierStyleSup">14-16</span>&#46; El cociente triglic&#233;ridos&#47;colesterol de las lipoprote&#237;nas de alta densidad &#40;TG&#47;cHDL&#41;&#44; frecuentemente elevado en los pacientes con resistencia a la insulina&#44; se relaciona inversamente con el di&#225;metro de LDL y con la sensibilidad a la insulina y ha sido postulado como un instrumento &#250;til para predecir eventos cardiovasculares y para identificar a los individuos con resistencia a la insulina y con mayor riesgo cardiovascular&#59; particularmente&#44; aquellos con un valor &#8805; 3&#44;5<span class="elsevierStyleSup">17&#44;18</span>&#46; Si bien es conocida la presencia de dislipemia en el SOPQ&#44; poco se conoce sobre la evaluaci&#243;n de este cociente en mujeres con SOPQ&#44; por lo tanto&#44; el objetivo del presente trabajo es evaluar la posible relaci&#243;n entre el cociente TG&#47; cHDL y los &#237;ndices de resistencia a la insulina HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span><span class="elsevierStyleItalic"> &#40;homestasis model assesment&#41;</span><span class="elsevierStyleSup">19</span> y de sensibilidad a la insulina QUICKI <span class="elsevierStyleItalic">&#40;quantitative sensitivity check index&#41;</span><span class="elsevierStyleSup">20</span> y otros factores de riesgo cardiovascular en mujeres con SOPQ&#46;</p><span class="elsevierStyleSectionTitle">MATERIAL Y M&#201;TODO</span><p class="elsevierStylePara">Se seleccion&#243; a 62 mujeres mestizas&#44; con diagn&#243;stico de SOPQ&#44; con edades entre 17 y 35 a&#241;os&#44; de la consulta externa de endocrinolog&#237;a del Instituto Aut&#243;nomo Hospital Universitario de los Andes &#40;M&#233;rida&#44; Venezuela&#41;&#46; El grupo control estuvo constituido por 48 mujeres sanas&#44; en edad reproductiva&#44; estudiantes universitarias&#44; con ciclos menstruales regulares&#44; sin hirsutismo&#44; con morfolog&#237;a ov&#225;rica normal a la exploraci&#243;n ecosonogr&#225;fica transvaginal realizada durante los d&#237;as 1-3 del sangrado menstrual&#46; El diagn&#243;stico de SOPQ se fundament&#243; en los criterios del Consenso Venezolano de S&#237;ndrome de Ovario Poliqu&#237;stico 2007&#44; basado en hallazgos cl&#237;nicos &#40;trastornos menstruales como amenorrea&#44; oligomenorrea&#44; hemorragia uterina disfuncional y signos de hiperandrogenismo&#58; como acn&#233; y&#47;o hirsutismo&#41;&#44; bioqu&#237;micos &#40;testosterona total y libre elevadas en 2 oportunidades&#41; y ecosonogr&#225;ficos &#40;12 o m&#225;s fol&#237;culos en cada ovario con un di&#225;metro entre 2 y 9 mm&#44; y&#47;o volumen ov&#225;rico mayor de 10 ml en la exploraci&#243;n ecosonogr&#225;fica realizada en los d&#237;as 1-3 de sangrado menstrual espont&#225;neo o inducido con medroxiprogesterona o en cualquier momento si la paciente estaba en amenorrea&#41;<span class="elsevierStyleSup">21</span>&#46; Se excluy&#243; del estudio a las mujeres con DM2&#44; dislipemias&#44; endocrinopat&#237;as&#58; enfermedad de Cushing&#44; hiperplasia adrenal cong&#233;nita&#44; hipotiroidismo&#44; tumores ov&#225;ricos virilizantes&#44; as&#237; como a aquellas que recib&#237;an tratamiento con agentes sensibilizadores de insulina&#44; hipolipemiantes o anticonceptivos orales por lo menos 2 meses antes del estudio&#46; El protocolo de investigaci&#243;n fue evaluado por el Comit&#233; de &#201;tica del Departamento de Posgrado de la Facultad de Medicina de la Universidad de Los Andes&#59; una vez aprobado&#44; se procedi&#243; a informar tanto a las pacientes como al grupo control y obtener el consentimiento firmado&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Se realiz&#243;&#44; a las pacientes seleccionadas&#44; una historia cl&#237;nica que incluy&#243; el registro de los antecedentes de trastornos menstruales&#44; acn&#233; e hirsutismo&#59; historia personal y familiar de diabetes gestacional&#44; DM2&#44; hipertensi&#243;n arterial&#44; dislipemia&#44; obesidad&#44; factores de riesgo cardiometab&#243;lico&#46; La evaluaci&#243;n cl&#237;nica incluy&#243; el registro de peso&#44; talla&#44; presi&#243;n arterial y per&#237;metro de cintura&#46; La presi&#243;n arterial se midi&#243; en el brazo derecho&#44; despu&#233;s de 10 min en posici&#243;n sentada&#44; por m&#233;todo auscultatorio&#44; con un tensi&#243;metro de mercurio est&#225;ndar&#46; El mismo observador midi&#243; el per&#237;metro de la cintura&#44; mediante cinta m&#233;trica flexible colocada en el punto medio de la l&#237;nea entre el &#250;ltimo arco costal y la cresta il&#237;aca&#46; Se determin&#243; el &#237;ndice de masa corporal &#40;IMC&#41;&#46; Seg&#250;n el IMC&#44; se agrup&#243; a las mujeres en 3 categor&#237;as&#58; normopeso &#40;IMC &#60; 25&#41;&#44; sobrepeso &#40;IMC &#62; 25 y &#60; 30&#41; y obesa &#40;IMC &#62; 30&#41;&#46; Despu&#233;s de un ayuno de 10-12 h se tom&#243; una muestra de sangre venosa&#44; durante los primeros 5 d&#237;as de sangrado menstrual o en cualquier momento del per&#237;odo de amenorrea&#46; En la muestra obtenida se cuantificaron lutropina &#40;LH&#41;&#44; folitropina &#40;FSH&#41;&#44; testosterona total&#44; insulina&#44; glucosa&#44; triglic&#233;ridos&#44; colesterol total &#40;CT&#41; y cHDL&#59; el cLDL se estim&#243; trav&#233;s de la ecuaci&#243;n de Friedewal &#40;LDL &#61; CT &#8211; cHDL &#8211; &#40;TG &#47; 5&#41;&#46;</p><span class="elsevierStyleSectionTitle">M&#233;todos de laboratorio</span><p class="elsevierStylePara">La concentraci&#243;n plasm&#225;tica de los triglic&#233;ridos&#44; colesterol total y glucosa se analizaron por m&#233;todo enzim&#225;tico con autoanalizador ABA-100 con reactivos de Concepta &#40;Estados Unidos&#41;&#46; El cHDL se cuantific&#243; por m&#233;todo enzim&#225;tico despu&#233;s de precipitaci&#243;n con heparina y cloruro de manganeso&#46; La concentraci&#243;n plasm&#225;tica de insulina&#44; LH&#44; FSH&#44; testosterona total se cuantific&#243; por duplicado por un inmunoan&#225;lisis de quimioluminiscencia mediante el autoanalizador IMMULITE<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span> &#40;Diagnostic Products Corporation&#44; Estados Unidos&#41;&#46; Se calcularon los &#237;ndices de resistencia a la insulina HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span><span class="elsevierStyleSup">19</span> y de sensibilidad a la insulina QUICKI<span class="elsevierStyleSup">20</span>&#46; Con los valores de triglic&#233;ridos y cHDL se calcul&#243; el cociente TG&#47; cHDL&#46; Todas las determinaciones se realizaron en el Laboratorio de Endocrinolog&#237;a y Metabolismo del Hospital Universitario de Los Andes&#44; M&#233;rida&#44; Venezuela&#46;</p><span class="elsevierStyleSectionTitle">An&#225;lisis estad&#237;stico</span><p class="elsevierStylePara">Los resultados se presentan como promedio &#177; error est&#225;ndar de la media &#40;EE&#41;&#46; Previa comprobaci&#243;n de la distribuci&#243;n normal de las variables se utiliz&#243; la prueba de la t de Student no apareada para la comparaci&#243;n entre dos promedios y la prueba de ANOVA para la comparaci&#243;n de m&#225;s de dos grupos&#59; el an&#225;lisis post hoc fue realizado con la prueba LSD <span class="elsevierStyleItalic">&#40;least significant difference&#41;</span> de Fisher&#46; Se aplic&#243; la prueba de la &#967;<span class="elsevierStyleSup">2</span> para evaluar la asociaci&#243;n causal entre las variables categ&#243;ricas&#46; Se utiliz&#243; el an&#225;lisis de correlaci&#243;n de Pearson para determinar la relaci&#243;n entre dos variables continuas&#44; y el an&#225;lisis de regresi&#243;n lineal&#44; para determinar la influencia de variables predictoras&#46; Se consider&#243; para la significaci&#243;n estad&#237;stica un valor de p &#60; 0&#44;05&#46;</p><span class="elsevierStyleSectionTitle">RESULTADOS</span><p class="elsevierStylePara">Las caracter&#237;sticas cl&#237;nicas y metab&#243;licas de la muestra estudiada se presentan en la tabla 1&#46; Tanto el grupo control como las pacientes con SOPQ no mostraron diferencias estad&#237;sticamente significativas respecto a la edad&#44; el IMC y la presi&#243;n arterial&#46; El per&#237;metro de la cintura fue significativamente m&#225;s alto en las pacientes con SOPQ&#46; La relaci&#243;n LH&#47;FSH fue significativamente m&#225;s alta en las mujeres con SOPQ y la concentraci&#243;n de testosterona total no fue significativamente diferente aun cuando en el grupo con SOPQ el promedio fue mayor que en el grupo control&#46; Con respecto a la presi&#243;n arterial no hubo diferencias significativas&#46; La concentraci&#243;n promedio de glucosa fue similar en ambos grupos&#59; sin embargo&#44; la concentraci&#243;n de insulina en ayunas y el HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> fueron significativamente m&#225;s altos en las mujeres con SOPQ&#44; mientras que el &#237;ndice QUICKI&#44; como expresi&#243;n de sensibilidad a la insulina&#44; fue significativamente m&#225;s bajo en las mujeres con SOPQ&#46; En relaci&#243;n con el metabolismo de lipoprote&#237;nas&#44; se puede apreciar que en el grupo con SOPQ la concentraci&#243;n de colesterol y triglic&#233;ridos y el cociente TG&#47;cHDL fueron significativamente m&#225;s altos que en el grupo control&#46; La distribuci&#243;n del cociente TG&#47;cHDL en percentiles obtenida en el grupo total de mujeres indic&#243; un valor de 3&#44;64 para el percentil 50 y de 1&#44;92 y 6&#44;77 para los percentiles 10 y 95&#44; respectivamente&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="12v56n02-13134538tab01.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara">Con el objeto de evaluar el impacto de la masa corporal en las variables estudiadas&#44; la muestra se clasific&#243; en 3 categor&#237;as&#58; normopeso &#40;IMC &#60; 25&#41;&#44; sobrepeso &#40;IMC &#62; 25 y &#60; 30&#41; y obesidad &#40;IMC &#8805; 30&#41;&#46; Como se puede observar en la tabla 2&#44; independientemente del SOPQ&#44; el per&#237;metro de la cintura&#44; el HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> y el cociente TG&#47;cHDL fueron significativamente m&#225;s altos en las mujeres con sobrepeso y obesidad&#44; mientras que el &#237;ndice QUICKI disminuy&#243; progresivamente en funci&#243;n de la masa corporal&#46; La presi&#243;n arterial fue similar entre los grupos con sobrepeso y obesidad&#59; sin embargo&#44; en el grupo con normopeso&#44; la presi&#243;n arterial sist&#243;lica fue significativamente m&#225;s alta en las mujeres con SOPQ respecto a su control &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46; La insulinemia en ayunas aument&#243; en funci&#243;n del IMC&#59; sin embargo&#44; dentro de las mismas categor&#237;as&#44; fue significativamente m&#225;s alta en las mujeres con SOPQ &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46; La glucosa plasm&#225;tica en ayunas no mostr&#243; diferencias significativas entre los grupos de estudio&#46; La concentraci&#243;n plasm&#225;tica de triglic&#233;ridos no mostr&#243; diferencias significativas entre los grupos con normopeso y sobrepeso&#59; sin embargo&#44; en el grupo con obesidad la concentraci&#243;n fue significativamente m&#225;s alta en las mujeres obesas con SOPQ &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46; La concentraci&#243;n plasm&#225;tica de colesterol total y de las fracciones de LDL y HDL no fue estad&#237;sticamente diferente entre los controles y las pacientes con SOPQ&#46; El &#237;ndice HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> aument&#243; en funci&#243;n de la masa corporal con valores significativamente m&#225;s altos en los grupos obesos&#59; la comparaci&#243;n intragrupos demostr&#243; que dentro de las mismas categor&#237;as de peso&#44; este &#237;ndice fue significativamente m&#225;s alto en las mujeres con SOPQ &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46; El &#237;ndice QUICKI disminuy&#243; en funci&#243;n del aumento de la masa corporal&#59; sin embargo&#44; dentro de las mismas categor&#237;as de peso&#44; el valor fue significativamente m&#225;s bajo en las mujeres con SOPQ&#44; particularmente en los subgrupos de normopeso y sobrepeso &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46; El cociente TG&#47;cHDL mostr&#243; una tendencia similar al HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> tanto en las controles como en las mujeres con SOPQ&#59; sin embargo&#44; dentro de la misma categor&#237;a de peso&#44; este cociente fue significativamente m&#225;s alto en las mujeres con SOPQ&#44; particularmente en el grupo con normopeso y obesidad &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="12v56n02-13134538tab02.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara">El an&#225;lisis de los componentes del s&#237;ndrome metab&#243;lico en el grupo de mujeres control y en aquellas con SOPQ se presenta en la tabla 3&#46; Comparado con el grupo control&#44; en el grupo con SOPQ se observa una frecuencia significativamente m&#225;s alta de sujetos con glucosa en ayunas &#62; 100 mg&#47;dl y triglic&#233;ridos &#62; 150 mg y per&#237;metro de cintura mayor de 80 cm &#40;p &#60; 0&#44;05&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="12v56n02-13134538tab03.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara">Al aplicar los criterios diagn&#243;sticos del s&#237;ndrome metab&#243;lico de la International Diabetes Federation<span class="elsevierStyleSup">22</span>&#44; el s&#237;ndrome metab&#243;lico se present&#243; con una frecuencia m&#225;s alta en el grupo de mujeres con SOPQ &#40;el 30&#44;64 frente al 10&#44;41&#37;&#41;&#46; En las mujeres con s&#237;ndrome metab&#243;lico el valor promedio del cociente TG&#47;cHDL fue 3&#44;1 &#177; 0&#44;2 en la condici&#243;n de SOPQ y 2&#44;2 &#177; 0&#44;8 en las controles&#44; la diferencia no fue significativa&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El an&#225;lisis de correlaci&#243;n lineal de Pearson muestra que tanto en las mujeres con SOPQ como en el grupo control el cociente TG&#47;cHDL se correlaciona positivamente con el IMC&#44; el per&#237;metro de cintura&#44; el HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> y la presi&#243;n arterial y negativamente con el &#237;ndice QUICKI &#40;tabla 4&#59; fig&#46; 1&#41;&#46; El an&#225;lisis de regresi&#243;n lineal puso en evidencia que el per&#237;metro de cintura fue la &#250;nica variable independiente que influy&#243; significativamente en el &#237;ndice TG&#47;cHDL &#40;p &#60; 0&#44;01&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara"><img src="12v56n02-13134538tab04.gif"></img></p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleItalic">Fig&#46; 1&#46; Correlaci&#243;n entre el cociente triglic&#233;ridos&#47;colesterol de las lipoprote&#237;nas de alta densidad &#40;TG&#47;cHDL&#41;&#44; el &#237;ndice de masa corporal &#40;IMC&#41;&#44; el per&#237;metro de la cintura y los &#237;ndices de resistencia y sensibilidad a la insulina&#46; HOMA</span><span class="elsevierStyleItalic">IR</span><span class="elsevierStyleItalic">&#58;</span> homeostasis model assessment&#59; <span class="elsevierStyleItalic">QUICKI&#58;</span> quantitative insulin sensitivity check index<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span></p><p class="elsevierStylePara"><img src="12v56n02-13134538tab05.gif"></img></p><span class="elsevierStyleSectionTitle">DISCUSI&#211;N</span><p class="elsevierStylePara">Este trabajo fue dise&#241;ado para determinar la relaci&#243;n entre el cociente TG&#47;cHDL y el &#237;ndice de resistencia a la insulina en mujeres con SOPQ y sus resultados muestran que los valores del cociente TG&#47;cHDL y HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> son significativamente m&#225;s altos en las mujeres con SOPQ respecto al grupo control&#46; El valor m&#225;s alto sencilla a los individuos sanos con resistencia a la indel &#237;ndice HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span>&#44; en las pacientes con SOPQ indica sulina y riesgo elevado para desarrollar enfermedad la resistencia a la insulina previamente establecida en cardiovascular y otros trastornos metab&#243;licos relaciodiversos estudios<span class="elsevierStyleSup">3&#44;23</span>&#59; sin embargo&#44; el cociente TG&#47; nados con la resistencia a la insulina&#46; En ese estudio se cHDL en mujeres con SOPQ&#44; indicado como un mar-apunta a que un valor &#8805; 3&#44;5 podr&#237;a indicar resistencia a cador de resistencia a la insulina&#44; no ha sido comunica-la insulina&#46; Cuando se analiz&#243; la distribuci&#243;n en per-do en estudios previos&#46; Este cociente fue propuesto por centiles de este cociente en nuestra poblaci&#243;n total&#44; se McLaughlin et al<span class="elsevierStyleSup">17</span> para identificar en forma r&#225;pida y pudo observar que el percentil 50 indic&#243; un valor de 3&#44;64&#44; similar a lo comunicado previamente&#44; lo cual&#44; seg&#250;n lo propuesto por McLaughin et al<span class="elsevierStyleSup">17</span>&#44; podr&#237;a indicar la presencia de una part&#237;cula de LDL peque&#241;a y de mayor riesgo cardiovascular&#46; Ser&#237;a interesante realizar estudios de seguimiento de nuestra cohorte para detectar futuros eventos cardiovasculares y reafirmar o no la importancia de estimar este cociente como marcador de riesgo cardiovascular&#46; En este estudio el cociente TG&#47;cHDL aument&#243; en relaci&#243;n con el aumento de la masa corporal&#44; tanto en las controles como en las mujeres con SOPQ&#59; sin embargo&#44; dentro de la misma categor&#237;a de peso&#44; este cociente fue significativamente m&#225;s alto en las mujeres con SOPQ&#44; particularmente en el grupo de pacientes con peso normal y obesas&#44; lo que indica que la condici&#243;n de SOPQ per se es un factor de riesgo para causar una alteraci&#243;n metab&#243;lica&#44; reflejada por este cociente&#46; Si bien la obesidad amplifica las alteraciones metab&#243;licas&#44; en la condici&#243;n de SOPQ la ausencia de obesidad no excluye que &#233;stas se desarrollen&#46; En apoyo de lo anteriormente expuesto&#44; se aprecia que en la condici&#243;n de normopeso la concentraci&#243;n de insulina en ayunas&#44; el HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> y el cociente TG&#47;cHDL son m&#225;s altos en esta poblaci&#243;n&#44; en combinaci&#243;n con valores m&#225;s bajos del &#237;ndice QUICKI&#44; indicador de sensibilidad a la insulina&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Como ya se mencion&#243;&#44; hay una interrelaci&#243;n entre los marcadores de resistencia a la insulina&#44; el cociente TG&#47;cHDL y la enfermedad cardiovascular&#46; En este trabajo&#44; tanto en el SOPQ como en el grupo control&#44; se demostr&#243; una relaci&#243;n positiva significativa entre el cociente TG&#47;cHDL&#44; el IMC&#44; el per&#237;metro de la cintura&#44; el HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> y la presi&#243;n arterial&#59; sin embargo&#44; en el an&#225;lisis de regresi&#243;n lineal el per&#237;metro de la cintura fue la &#250;nica variable independiente que influy&#243; significativamente en este cociente&#44; por lo tanto&#44; se puede apuntar a que la medici&#243;n de este cociente es importante en las mujeres con SOPQ&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El s&#237;ndrome metab&#243;lico es frecuentemente referido como sin&#243;nimo de resistencia a la insulina&#44; el cual conlleva un mayor riesgo para desarrollar DM2 y enfermedad cardiovascular<span class="elsevierStyleSup">24</span>&#46; Es importante se&#241;alar que en este s&#237;ndrome frecuentemente se produce un aumento de la concentraci&#243;n de triglic&#233;ridos y de LDL peque&#241;a&#44; densa&#44; la cual t&#237;picamente est&#225; enriquecida con triglic&#233;ridos y tiene un alto poder aterog&#233;nico<span class="elsevierStyleSup">5&#44;6</span>&#46; Esta lipoprote&#237;na ha sido relacionada estrechamente con un aumento del cociente TG&#47;cHDL y con mayor riesgo de enfermedad cardiovascular<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La coexistencia de m&#250;ltiples factores de riesgo cardiovascular en el SOPQ determina una mayor prevalencia de s&#237;ndrome metab&#243;lico en esta poblaci&#243;n en edad temprana de la vida&#44; por lo cual tambi&#233;n se ha propuesto el t&#233;rmino s&#237;ndrome XX para referirse a este s&#237;ndrome en la mujer con SOPQ<span class="elsevierStyleSup">25</span>&#46; Ehrmann et al<span class="elsevierStyleSup">26</span> mostraron una prevalencia del 33&#44;4&#37;&#59; en nuestro trabajo&#44; a pesar de que no fue dise&#241;ado para evaluar la prevalencia de s&#237;ndrome metab&#243;lico&#44; se observ&#243; que &#233;ste fue m&#225;s frecuente en las mujeres con SOPQ &#40;el 31 frente al 10&#37;&#41;&#59; la evaluaci&#243;n individualizada de los componentes de este s&#237;ndrome indic&#243; que en las mujeres con SOPQ su frecuencia fue mayor que en los controles<span class="elsevierStyleSup">27</span>&#46; A pesar de que no se encontr&#243; relaci&#243;n estad&#237;stica entre la presi&#243;n arterial y el SOPQ&#44; la presi&#243;n arterial sist&#243;lica fue significativamente m&#225;s alta en las mujeres de peso normal con SOPQ que en sus controles&#46; Se ha establecido que la hipertensi&#243;n arterial se manifiesta m&#225;s tard&#237;amente en la vida adulta&#44; y en edades m&#225;s j&#243;venes s&#243;lo se ha descrito una p&#233;rdida del descenso nocturno de la presi&#243;n arterial<span class="elsevierStyleSup">28&#44;29</span>&#46; Lo anteriormente expuesto indica que en nuestra muestra de mujeres con SOPQ la frecuencia de s&#237;ndrome metab&#243;lica es similar a lo publicado en otros estudios dise&#241;ados para el estudio de prevalencia<span class="elsevierStyleSup">26</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En conclusi&#243;n&#44; en este trabajo se demuestra que las mujeres con SOPQ&#44; en comparaci&#243;n con el grupo control&#44; tienen valores m&#225;s elevados en el cociente TG&#47; cHDL y HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span>&#44; los cuales est&#225;n estrechamente relacionados&#44; lo que indica una condici&#243;n de resistencia a la insulina y&#44; con ello&#44; un aumento del riesgo de enfermedad cardiovascular&#46; Si se considera las limitaciones t&#233;cnicas implicadas en la cuantificaci&#243;n del HOMA<span class="elsevierStyleInf">IR</span> por la heterogeneidad de los ensayos de laboratorio utilizados para la cuantificaci&#243;n de insulina&#44; se podr&#237;a considerar que el cociente TG&#47;cHDL es m&#225;s pr&#225;ctico y &#250;til debido a que la cuantificaci&#243;n de TG y cHDL se realiza usualmente con m&#233;todos enzim&#225;ticos y&#44; por consiguiente&#44; hay mayor posibilidad de estandarizarlos&#46;</p>"
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Información del artículo

ISSN: 15750922
Idioma original: Español

DOI:10.1016/S1575-0922(09)70553-4

Datos actualizados diariamente

año/Mes	Html	Pdf	Total

2024 Noviembre	45	1	46
2024 Octubre	272	13	285
2024 Septiembre	285	10	295
2024 Agosto	220	7	227
2024 Julio	244	10	254
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2024 Mayo	376	6	382
2024 Abril	320	8	328
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2024 Febrero	358	11	369
2024 Enero	492	13	505
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2023 Noviembre	449	16	465
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2023 Abril	186	15	201
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2023 Febrero	202	19	221
2023 Enero	143	14	157
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2021 Mayo	230	16	246
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2021 Enero	210	12	222
2020 Diciembre	219	23	242
2020 Noviembre	258	18	276
2020 Octubre	156	12	168
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2014 Febrero	112	5	117
2014 Enero	74	6	80
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2013 Noviembre	105	5	110
2013 Octubre	75	4	79
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2013 Agosto	65	10	75
2013 Julio	46	4	50
2009 Febrero	2431	0	2431

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