Tiña por Nannizzia nana: caso clínico y revisión bibliográfica

Resumen

Introducción

Las dermatofitosis humanas son el grupo más extendido de infecciones causadas por hongos. Estos son capaces de invadir los tejidos que contienen queratina de los animales. Nannizzia nana (N. nana) puede causar tiña en cerdos y que de manera excepcional puede producir infecciones en humanos.

Métodos

Realizamos una búsqueda en PubMed de artículos publicados desde el 1 de enero de 1990 hasta el 31 de marzo del 2022 para identificar casos adicionales. Los términos de búsqueda empleados fueron «Microsporum nanum» y «Nannizzia nana».

Resultados

Tras la revisión bibliográfica identificamos un total 16 casos de dermatofitosis por N. nana desde 1990. En la mayoría de los pacientes, el diagnóstico clínico fue tinea corporis y los antifúngicos más utilizados fueron terbinafina y griseofulvina.

Conclusión

N. nana es una especie de dermatofito aislada infrecuentemente en humanos, pero que representa una fuente potencial de dermatofitosis en personas que entran en contacto directo o indirecto con animales y con el suelo.

Abstract

Introduction

Human dermatophytoses are the most widespread infections caused by fungi. These are capable of invading the keratin-containing tissues of animals. Nannizzia nana (N. nana) can cause ringworm in pigs and rarely cause infections in humans.

Methods

We conducted a search using PubMed for articles published from January 1, 1990 to March 31, 2022 to identify additional cases. The search terms used were “Microsporum nanum” and “Nannizzia nana”.

Results

After reviewing the literature, we identified a total of 16 cases of dermatophytosis due to N. nana since 1990. In most of the patients, the clinical diagnosis was tinea corporis and the most widely used antifungals were: terbinafine and griseofulvin.

Conclusion

N. nana is a dermatophyte species isolated infrequently in humans, but it represents a potential source of dermatophytosis in people who come into direct or indirect contact with animals and soil.

Introducción

Los dermatofitos son hongos queratinofílicos capaces de invadir tejidos que contienen queratina (piel, uñas y pelo) de los animales y el hombre, y producir infección¹. Nannizzia nana (antes Microsporum nanum) es un hongo geofílico y zoofílico que puede causar tiña en cerdos y de manera excepcional produce infecciones en humanos. Se han descrito poco más de 40 casos en el hombre en todo el mundo, siendo la tinea corporis la forma más frecuente de presentación^1-3. En España, se publicó el primer caso en humanos en el año 2007⁴. En este artículo presentamos un caso y realizamos una revisión de todos los casos publicados en humanos en los últimos 30 años.

Caso clínico

Mujer de 48 años de edad, española, sin antecedentes de interés, acude a la consulta de Dermatología por una lesión cutánea pruriginosa localizada en flexura del brazo derecho de 3 meses de evolución, que había sido tratada de forma tópica con corticoides, antibióticos y ciclopirox, sin mejoría clínica. Niega viajes al extranjero en los últimos 12 meses. Cuatro años atrás tuvo una onicomicosis que fue tratada con itraconazol por vía oral con mejoría clínica. No vive en ambiente rural ni tiene contacto directo con animales, aunque trabaja en una empresa textil manipulando lana virgen de ovejas y utiliza guantes como equipo de protección individual.

En la exploración física, presentaba una lesión anular de borde eritematoso, descamativa de aproximadamente 7 cm de diámetro. Con los datos anteriores se diagnosticó clínicamente de probable tinea corporis. Se realizó cultivo micológico de raspado de escamas del borde activo de la lesión, que se inocularon en placas de agar glucosa Sabouraud (bioMérieux SA 376, Chemin de l’Orme, 69280 Marcy-l’Etoile, France) y medio selectivo de dermatofitos Dermasel (Thermo Fisher Diagnostics S.L.U. Via de los Poblados, No 17, Nave 3-13, 20833 Madrid) que se incubaron a 30 °C. Después de una semana de incubación, en los medios de cultivo crecieron unas colonias con textura aterciopelada y color beige en la superficie y rojo-marrón al reverso (fig. 1). En el examen microscópico de la colonia con azul de algodón lactofenol se observaron macroconidias piriformes cortas, de paredes gruesas, de una a 3 células (principalmente 2), que se identificó como N. nana. La confirmación de la identificación se realizó en la Unidad de Micología del Centro Nacional de Microbiología de Majadahonda, Instituto de Salud Carlos III, también mediante cultivo y microscopia.

Figura 1.

Figura 1 A-B) Aspecto de la colonia reverso-anverso en agar Sabouraud. C) Macroconidias bicelulares con azul algodón de lactofenol (40×) a 14 días (agar patata). D) Lesión cutánea en brazo y pliegue cubital.

La paciente se trató con terbinafina 10 mg/g tópica cada 12 h y metilprednisolona 1 mg/g tópica cada 24 h durante un mes. En la revisión realizada al mes del inicio del tratamiento la paciente presentaba remisión total de la lesión.

Métodos

Describimos el caso clínico y realizamos una búsqueda en PubMed de artículos publicados desde el 1 de enero de 1990 hasta el 31 de marzo del 2022 para identificar casos adicionales. Los términos de búsqueda empleados fueron «Microsporum nanum» y «Nannizzia nana». También se revisaron referencias secundarias de los artículos encontrados. Solo se consideraron las publicaciones en inglés, francés, portugués y español. En todos los casos encontrados se revisó la siguiente información: país de procedencia del caso, edad, sexo, tipo de infección, localización de la infección, contacto con animales, tratamiento y curación.

Resultados

Tras la revisión bibliográfica identificamos un total 16 casos de dermatofitosis por N. nana desde 1990 (tabla 1). Estos casos se distribuyen en 9 países: Guatemala, México, Brasil, Polonia, España, Marruecos, Malawi, India y Tailandia^1-10. La mediana de edad de los pacientes fue de 35 años (rango: 0,9-75 años) con una proporción de hombres y de mujeres equivalente. La mitad de los casos habían tenido contacto con animales, siendo el cerdo el animal que con mayor frecuencia se asoció la infección.

Tabla 1.

Características sociodemográficas, clínicas, evolutivas y tratamiento de las infecciones por N. nana

	Año	País	Edad	Sexo	Contacto con animales	Localización	Tratamiento	Duración	Evolución	Infección	Referencia	Identificación molecular
1	1997	India	16	H	Cerdos	Espalda, pierna y tórax	Griseofulvina 750 mg VO	1 mes	Curación	Tinea corporis	Ranganathan et al.	No
2	1995	Malawi	17	H	Cerdos	Fosa poplítea	Acido benzoico y salicílico al 5%^a	ND	Curación	Tinea corporis	Ponnighaus et al.	No
3	1992	Brasil	9 meses	ND	Cerdos	Espalda	ND	ND	Curación	Tinea corporis	De Camargo et al.	No
4	2007	España	35	H	Cerdos	Antebrazo	Terbinafina 250 mg VO	1 mes	Curación	Tinea corporis	Lamilla Yerga et al.	No
5	2007	Marruecos	50	M	No	Cuero cabelludo	Griseofulvina 500 mg VO	6 semanas	Curación	Tinea capitis	Moutaj et al.	No
6	2020	Polonia	28	H	No	Cuello	Terbinafina 250 mg VOy ketoconazol 2%	20 días	Curación	Tinea corporis	Gnat et al.	Sí
7	2020	Polonia	41	M	Vacas y perros	Pies	Terbinafina 250 mg VOy ketoconazol 2%	40 días	Curación	Tinea pedis	Gnat et al.	Sí
8	2020	Polonia	75	M	Gatos	Uña	Terbinafina 250 mg VOy ketoconazol 2%	6 semanas y exéresis	Curación	Tinea unguium	Gnat et al.	Sí
9	2021	Guatemala	32	H	No	Ingle	Terbinafina 250 mg VO	2 semanas	Curación	Tinea cruris	Porras-López et al.	Sí
10	2021	Guatemala	48	M	No	Pies	Terbinafina 250 mg VO	2 semanas	Curación	Tinea pedis	Porras-López et al.	Sí
11	2021	Guatemala	35	M	No	Uña	Terbinafina 250 mg VO	3 meses	Curación	Tinea unguium	Porras-López et al.	Sí
12	2014	Brasil	35	M	ND	Uña	Itraconazol^a	ND	Curación	Tinea unguium	Martínez Herrera et al.	No
13	2020	Tailandia	59	H	No	Tobillo	Itraconazol 100 mg VO y ciclopirox 1%	1 mes	Curación	Tinea pedis	Ramon-Torrell et al.	No
14	2019	México	8	H	Si	Cuero cabelludo	Griseofulvina 15 mg/kg/día VO y prednisona 0,5 mg/kg/día VO	40 días	Curación	Tinea capitis	Bonifaz et al.	No
15	2019	México	6	M	Si	Cara, tórax y brazos	Griseofulvina 15 mg/kg/día VO y ketoconazol 2%	20 días	Curación	Tinea corporis	Bonifaz et al.	No
16	2022	España	48	M	No	Brazo	Terbinafina 10 mg/g y metilprednisolona	1 mes	Curación	Tinea corporis	Este trabajo	No

ND: no determinado; H: hombre; M: mujer; VO: vía oral.

a

Dosis no especificada;

En la mayoría de los pacientes, el diagnóstico clínico fue tinea corporis (50%), seguido de tinea unguium (18,7%) y tinea pedis (18,7%), y con menor frecuencia tinea capitis (12,5%).

El tratamiento empleado se especificó en todos los pacientes excepto en uno. Los antifúngicos más utilizados fueron: terbinafina (8 casos) y griseofulvina (4 casos). Se asoció ketoconazol tópico en 4 pacientes y prednisona tópica en 2. Otro antifúngico como itraconazol se utilizó en 2 pacientes. La duración media del tratamiento fue de 34,5 días (rango: 14 y 90 días). Todos los pacientes se curaron.

Discusión

Presentamos un nuevo caso de tinea corporis por N. nana y realizamos una revisión de los casos publicados en los últimos 30 años. Este es un hongo zoofílico y geofílico que causa tiña en cerdos y otros animales, y de manera excepcional, puede producir infección en humanos^1,3. Desde 1990 se han publicado 15 casos de infecciones relacionadas con este dermatofito en países de América del Sur, Europa, Asia y África, lo que indica su amplia distribución geográfica y su baja incidencia^1-10.

En España se han comunicado 2 casos en humanos. El primero se publicó en el año 2007 en un ganadero criador de cerdos y el segundo, un caso importado tras un viaje a Tailandia^2,4. En España, se notificó un brote de tiña en una explotación porcina que solo afectó a animales¹¹.

Las infecciones por N. nana están relacionadas con animales y mayoritariamente con exposición al ganado porcino, por lo que las personas en contacto con cerdos tienen un mayor riesgo de contraer la infección^1,4,5. Sorprende su baja incidencia en España a pesar de la importante cabaña porcina que existe. Puede ser debido a que los casos se traten empíricamente y que las muestras no lleguen a los laboratorios de Microbiología, a su baja virulencia o errores diagnósticos³.

Las infecciones en humanos por dermatofitos zoofílicos se producen de forma directa por contacto con animales colonizados o infectados, o bien de forma indirecta, a través de materiales contaminados con el hongo que hayan estado en contacto con los animales⁶. Cerca de la mitad de las infecciones en esta revisión afectan a personas que no han tenido ningún contacto con animales, esto pone de manifiesto la importancia de la naturaleza geofílica de este dermatofito. N. nana se ha aislado del suelo, donde puede multiplicarse como saprófito. Por ello, en aquellos pacientes sin contacto con animales, se debe investigar un posible origen telúrico o ambiental como fuente de la infección^3,5.

Nuestra paciente no había tenido contacto con animales y vivía en una zona urbana. El único contacto con animales era indirecto ya que trabajaba con lanas en una fábrica textil, por lo que pensamos, que esta pudo ser la fuente de infección. De hecho, las ovejas son importantes en la transmisión y persistencia de algunos dermatofitos, y en un estudio N. nana fue la tercera especie de dermatofito aislada en el pelo de ovejas tras Trichophyton verrucosum y T. mentagrophytes¹². Por ello, consideramos que la vía de infección más probable fue a través de la lana que manipulaba profesionalmente. Sin embargo, no fue posible analizar muestras de lana, por lo que esta fuente de infección no pudo ser microbiológicamente demostrada. Por otra parte, quedaría también por descartar una posible vía de infección a través del suelo o ambiental que tampoco parece evidente en nuestro caso.

El tratamiento de las infecciones por N. nana no está bien establecido y se basa en el utilizado en otras dermatomicosis causadas por otras especies del género Microsporum^1,3. Hay pocos datos sobre la sensibilidad de N. nana frente a los antifúngicos, pero se ha documentado que es sensible in vitro a: miconazol, clotrimazol, ketoconazol, itraconazol, voriconazol, terbinafina y griseofulvina^1,3,5,13,14. En los estudios analizados, los antifúngicos más usados fueron terbinafina y griseofulvina. Todos los pacientes tratados con estos antifúngicos tuvieron buena evolución y curación. También se suelen asociar esteroides para disminuir la reacción inflamatoria que puede aparecer en algunos casos¹.

Es importante caracterizar el hongo a nivel de especie para evitar un tratamiento inadecuado y determinar su epidemiología⁵. En los artículos revisados, el hongo se identificó correctamente mediante el examen microscópico del cultivo. En algunos estudios se complementa esta identificación con métodos moleculares, por amplificación y secuenciación del fragmento ITS1-5.8S-ITS2^1,5. La microscopia permite un diagnóstico rápido y fiable gracias a que este dermatofito tiene características morfológicas distintivas que lo permiten^15,16. Hay que considerar otros hongos que pueden producir elementos fúngicos similares como Trichothecium spp.⁷ que produce conidios bicelulares similares a las de N. nana, aunque el modo de fructificación es totalmente distinto, ya que las macroconidias de N. nana están aisladas mientras que las de Trichothecium spp. se disponen en racimos^8,15,16.

Este estudio tiene las limitaciones inherentes a una revisión de la literatura basada en informes de casos en los que no se puede descartar un sesgo de publicación. Sin embargo, la información de la revisión de la literatura actualiza el conocimiento de este dermatofito, su epidemiología y sus infecciones asociadas.

En conclusión, N. nana es una especie de dermatofito aislada infrecuentemente en humanos, pero que representa una fuente potencial de dermatofitosis en personas que entran en contacto directo o indirecto con animales y con el suelo. Clínicamente se presenta principalmente como tinea corporis, siendo posibles otras formas clínicas. El pronóstico es bueno si se instaura un tratamiento antifúngico adecuado.

Conflicto de intereses

Ninguno.