Dra. M. Arriaga-Alba. División de Investigación y Enseñanza. Hospital Juárez de México. Avda. Instituto Politécnico Nacional, 5160. Colonia Magdalena de las Salinas. 07760 México D.F. México.
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Se ha asociado con resultados adversos en el embarazo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0010"><span class="elsevierStyleSup">1–5</span></a>, endometritis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0035"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>, corioamnionitis<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0020"><span class="elsevierStyleSup">3,7</span></a> y partos prematuros<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0045"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>. Asimismo, puede causar aborto del primer trimestre y rotura prematura de membranas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0050"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>, y en casos más graves se asocia a enfermedad pélvica inflamatoria<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0020"><span class="elsevierStyleSup">3,10</span></a>. Este síndrome se caracteriza por una descarga vaginal anormal; sin embargo, al no producir inflamación tisular, la paciente no refiere prurito, disuria ni dispareunia, por lo que frecuentemente es asintomática. El diagnóstico está basado en los criterios propuestos por Amsel et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0060"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>, como leucorrea, producción de aminas con olor característico en la prueba de hidróxido potásico (KOH), pH elevado y células clave. Microscópicamente, se caracteriza por la sustitución de la flora bacteriana dominante lactobacilar productora de H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> por <span class="elsevierStyleItalic">Gardnerella vaginalis</span>, asociada a bacterias anaerobias, como <span class="elsevierStyleItalic">Bacteroides</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Peptostreptococcus</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Prevotella</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Porphyromonas</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Mobiluncus</span> spp. y ocasionalmente <span class="elsevierStyleItalic">Mycoplasmas hominis</span>. Recientemente se está evaluando el papel de <span class="elsevierStyleItalic">Atopobium vaginae</span>, asociado a <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> y su importancia en la vaginosis bacteriana, aunque los resultados son inciertos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0065"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>.</p><p id="p0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los métodos de laboratorio para la identificación de la vaginosis bacteriana, incluyen examen en fresco<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0065"><span class="elsevierStyleSup">12,13</span></a> y evaluación de la flora vaginal con tinción con Gram de acuerdo con los criterios de Nugett<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0070"><span class="elsevierStyleSup">13,14</span></a>.</p><p id="p0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El procedimiento de Papanicolaou también ha sido usado para el diagnóstico de vaginosis bacteriana; sin embargo, exhibe baja sensibilidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0080"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>. Otros procedimientos incluyen el uso de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0085"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>, la detección de metabolitos por cromatografía gas-líquido<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0090"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>, la detección de prolina aminopeptidasa (L-Pap) por ensayo colorimétrico<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0095"><span class="elsevierStyleSup">18,19</span></a>, la detección de sialidasas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0105"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a> y la prueba de hibridación de ácidos nucleicos. El cultivo para <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>, a pesar de ser un método muy sensible para el diagnóstico de vaginosis bacteriana, no se ha recomendado en la práctica habitual debido a que un número elevado de mujeres asintomáticas pueden estar colonizadas por este microorganismo y, además, entre el examen clínico y el resultado disponible pasa un período relativamente largo.</p><p id="p0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este estudio evaluamos la prueba de hibridación de ADN (Affirm VPIII) y la prueba enzimática L-Pap para la detección de vaginosis bacteriana, comparando los resultados de ambos métodos con los criterios clínicos en combinación con la tinción de Gram<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0110"><span class="elsevierStyleSup">21,22</span></a>.</p></span><span id="s0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0015">Material y métodos</span><p id="p0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">De un total de 450 pacientes que fueron atendidas en la clínica de infecciones ginecológicas del Hospital Juárez de México, 406 integraron el grupo de estudio. Se realizó una historia clínica detallada haciendo hincapié en la presencia de molestias genitourinarias (incluyendo la presencia de leucorrea inusual, molestias debido a irritación, comezón, mal olor, dolor o sangrado), de hábitos higiénicos que incluyen duchas vaginales y del uso de antibióticos u otro fármaco antes o después de la aparición de los síntomas. El resto de pacientes fueron excluidas por estar bajo tratamiento antifúngico o antibacteriano, haber tenido relaciones sexuales tres días antes o por ducha vaginal 24 h antes de la toma de la secreción vaginal.</p><p id="p0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se realizó un examen con espejo estéril desechable, sin previa lubricación. Se observó la presencia de secreción anormal en el canal vaginal y se recolectaron muestras vaginales usando seis hisopos de algodón o dacrón estériles por fricción de la parte media de la pared lateral de la vagina. Se midió el pH humedeciendo una tira de papel pH (rango 4,0 a 8,0, Merck, Sharp & Dhome, México) con la descarga vaginal. Se efectuó la prueba de aminas añadiendo KOH al 10% a la secreción vaginal; se consideró positiva si se percibía olor a pescado. Depositando un segundo hisopo en solución salina estéril al 0,85%, se procedió a efectuar un estudio microscópico en fresco (x400), para observar células clave, <span class="elsevierStyleItalic">Trichomonas vaginalis</span>, levaduras y leucocitos polimorfonucleares. La prueba se consideró positiva cuando se observaron cuando menos dos células clave por cada 20 células epiteliales.</p><p id="p0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se preparó un frotis de la secreción vaginal, el cual se tiñó con la tinción de Gram. En éste se evaluaron los morfotipos presentes de acuerdo con el método descrito por Nugent et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0070"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>. El resultado de la tinción de Gram fue interpretado como normal cuando sólo estuvo presente <span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp., como morfotipo predominante e intermedio cuando hubo disminución de <span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp. e incremento en el número de bacilos pequeños gramnegativos o bacilos gramvariables y bacilos curvos gramnegativos. Cuando el frotis exhibió dominio de bacilos pequeños gramnegativos o gramvariables, bacilos curvos gramnegativos (sugestivos de <span class="elsevierStyleItalic">Mobiluncus</span> spp., o de otro morfotipo bacteriano anaerobio) y ausencia de <span class="elsevierStyleItalic">LactobacÁllus</span> spp., el frotis fue interpretado como un dato positivo de vaginosis bacteriana (puntación igual o mayor de 7).</p><span id="s0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0020">Criterios de vaginosis bacteriana</span><p id="p0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este trabajo se consideraron casos de vaginosis bacteriana, las pacientes que presentaban al menos tres de los criterios clínicos y presencia de bacilos cortos gramnegativos, bacilos cortos gramvariables, bacilos curvos gramnegativos, sugestivos de ser <span class="elsevierStyleItalic">Mobiluncus</span> spp. y ausencia de <span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp.</p></span><span id="s0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0025">Cultivo bacteriológico</span><p id="p0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se envió al laboratorio un hisopo estéril con secreción vaginal en un tubo con 2 ml de medio caldo de soya y tripticasa (Bioxon, México). El hisopo fue descargado en placas de agar Biggy, en medio de agar base con 5% de sangre de carnero, agar Mac-Conkey y se incubaron 48 h a 37 °C en aerobiosis. Adicionalmente, se sembraron placas de Agar-sangre humana en dos capas (HBT), agar chocolate y medio de Thayer-Martin incubándose 48 h a 37 °C con atmósfera parcial de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>.</p><p id="p0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los diferentes morfotipos se identificaron según pruebas bioquímicas estandarizadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0110"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>. <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> se identificó cuando la colonia bacteriana exhibió una zona marginada de hemólisis beta en el medio de cultivo, y la tinción con Gram mostró bacilos de gramnegativos a gramvariable, resultados negativos de las pruebas de catalasa y oxidasa, y positivas las pruebas de hidrólisis de hipurato y almidón. La recuperación de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> en cultivo no se consideró indicadora de vaginosis bacteriana. Sin embargo, para el propósito de este estudio, su aislamiento fue considerado una prueba adicional.</p></span><span id="s0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0030">Pruebas diagnósticas</span><span id="s0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0035">L-prolina aminopeptidasa (L-pap) en tira reactiva</span><p id="p0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Al fluido vaginal se le realizó la prueba de detección de la enzima aminopeptidasa de acuerdo con la técnica descrita en Calderón et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0120"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>. Para ello se impregnaron tiras de papel Wathman n.° 3, estériles con 50 ((mu))l de una solución de L-prolina-para-nitroanilina (Sigma Chemical Co., México) al 0,2% en tris <span class="elsevierStyleItalic">buffer</span> pH7 0,05 M (Sigma Chemical Co., México). Posteriormente, la secreción vaginal se depositó en una tira frotando uno de los hisopos obtenidos previamente. El desarrollo de color amarillo limón en el área del sustrato después de 5 min indicó una prueba positiva. Como control positivo se utilizó una suspensión bacteriana de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>, que contenía aproximadamente 1,5 × 10<span class="elsevierStyleSup">4</span>UFC/ml previamente estandarizada al 0,5 de McFarland y como control negativo, solución salina al 0,85%.</p></span><span id="s0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0040">Tinción de Gram</span><p id="p0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las secreciones vaginales fueron sometidas a la tinción de Gram y evaluadas de acuerdo con los criterios de Nugent et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0070"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a> según las características de los morfotipos presentes: bacilos largos grampositivos (<span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp.), bacilos pequeños gramvariables (<span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>), bacilos gramnegativos (<span class="elsevierStyleItalic">Bacteroides</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Porphyromonas</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">Prevotella</span> spp.) y bacilos curvos gramvariables (<span class="elsevierStyleItalic">Mobiluncus</span> spp.). Cada morfotipo se cuantificó de 1 a 4 cruces considerando el número de morfotipos por campo con objetivo de x100.</p><p id="p0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El criterio para vaginosis bacteriana fue una puntuación igual o mayor de 7, un valor de 4 a 6 fue considerado intermedio y una puntuación de 0 a 3 fue declarada normal. El sistema de recuento y las puntuaciones asignadas de acuerdo con el morfotipo presente se muestran en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#t0010">tabla 1</a>.</p><elsevierMultimedia ident="t0010"></elsevierMultimedia></span><span id="s0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0045">Prueba de hibridación de ADN</span><p id="p0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La prueba de hibridación de ADN (Affirm VPIII; Becton Dickinson and Company, Sparks, Maryland, EE.UU.) es un sistema comercial desarrollado para identificar tres tipos de microorganismos: <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> spp., <span class="elsevierStyleItalic">T. vaginalis</span> y <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>. Fue evaluada para la identificación de G. vaginalis. Ésta se realizó siguiendo las instrucciones del fabricante. El ADN de los microorganismos contenidos en la muestra vaginal, que es transportada en un tubo estéril conservándose a 4 °C<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0125"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>, fue liberado con un <span class="elsevierStyleItalic">buffer</span> de lisis y se depositó en el equipo B-D MicroProbe Processor para llevar a cabo la hibridación con los oligonucleótidos específicos para <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> fijados sobre la perla de captura. A ésta se unió una sonda biotilinada y la reacción fue revelada con el conjugado enzimático estreptoavidina-peroxidasa y un sustrato indicador, el cual cambió de incoloro a un compuesto azul en la perla específica siempre que la muestra contenía ácido nucleico procedente de > 2 × 10<span class="elsevierStyleSup">5</span> UFC de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>. La ausencia de color azul se interpretó como un resultado negativo. Los resultados fueron válidos siempre y cuando la perla de control positivo cambiara a color azul y la del control negativo permaneciera incolora.</p></span></span><span id="s0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0050">Análisis estadístico</span><p id="p0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se calcularon la sensibilidad, la especificidad, el valor predictivo positivo y el valor predictivo negativo de ambas pruebas mediante una tabla de contingencia de 2 × 2.</p><p id="p0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para identificar si se presentó diferencia estadística significativa entre las dos pruebas diagnósticas L-Pap e hibridación de ADN ante la presencia de vaginosis bacteriana, se utilizó la prueba de chi al cuadrado con un nivel de significancia de p < 0,05.</p></span></span><span id="s0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0055">Resultados</span><p id="p0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La vaginosis bacteriana fue diagnosticada cuando se cumplieron al menos tres de los aspectos clínicos y una tinción grampositiva. De nuestra población de estudio, el 44% (179/406) cumplió con los criterios clínicos y tinción de Gram para ser consideradas pacientes con vaginosis bacteriana. El restante 56% (227/406) fue grupo control sin vaginosis bacteriana.</p><p id="p0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el 90,5% de los cultivos de mujeres con diagnóstico de vaginosis bacteriana se aisló <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>. De igual manera, en el 90% (161/179) de los casos se observó un pH superior a 4,5, el 91% (163/179) de las mujeres con vaginosis bacteriana exhibieron el 20% o más de células clave en el examen en fresco y el 100% de las pacientes tuvieron una prueba de aminas positiva. La presencia de secreción vaginal abundante de aspecto homogéneo fue el criterio clínico que menos veces se detectó, sólo en el 67% (120/179).</p><p id="p0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La prueba L-Pap fue positiva en 165 de las 179 (92,2%) mujeres con vaginosis bacteriana y en 15 de las 227 (6,6%) sin esta patología, mientras que con el método Affirm VPIII los resultados fueron positivos para 163/179 (91,1%) con vaginosis bacteriana y 12/227 (5,3%) de mujeres controles. Los correspondientes valores de sensibilidad, especificidad y valor predictivo positivo y valor predictivo negativo se muestran en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#t0015">tabla 2</a>.</p><elsevierMultimedia ident="t0015"></elsevierMultimedia><p id="p0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En 15 pacientes sin vaginosis bacteriana, donde la L-Pap fue positiva, se aisló <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> spp. y la tinción de Gram mostró flora intermedia. Asimismo, en 14 casos en los que la L-Pap fue negativa en pacientes con vaginosis bacteriana, la tinción de Gram fue sugestiva de vaginosis cumpliendo con al menos tres de los criterios clínicos, y el cultivo fue positivo para <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>.</p><p id="p0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La prueba de Affirm no detectó 16 pacientes (falsos negativos), lo cual puede ser debido a que el método de hibridación no detecta cantidades menores de ADN provenientes de menos de 2 × 10<span class="elsevierStyleSup">5</span> UFC de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>. Sin embargo, la observación microscópica del frotis teñido, el examen en fresco, un ligero olor a aminas y un pH superior a 4,5 fueron convincentes para ser consideradas positivas a vaginosis bacteriana. Asimismo, el cultivo mostró escaso desarrollo de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>.</p><p id="p0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La prueba de Affirm fue positiva en 12 pacientes, que, de acuerdo con los criterios clínicos y a la tinción de Gram, no fueron consideradas con vaginosis bacteriana. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre la prueba de L-Pap e hibridación de ADN ante la presencia o no de vaginosis bacteriana (p < 0,05).</p></span><span id="s0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="st0060">Discusión</span><p id="p0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La vaginosis bacteriana es el tipo más común de infección vaginal entre las mujeres en etapa reproductiva y, por lo tanto, se ha convertido en la primera causa de atención ginecológica. Los criterios de Amsel, aunque son el método más usado para el diagnóstico de vaginosis bacteriana, tienen carácter subjetivo, puesto que diversos factores pueden alterar su evaluación correcta. Por ejemplo, la prueba de aminas puede ser positiva en casos de tricomoniasis. El ciclo menstrual, la actividad sexual, el uso de duchas vaginales, la presencia de <span class="elsevierStyleItalic">T. vaginalis</span> y la presencia de moco cervical afectan al valor de pH.</p><p id="p0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este trabajo, el aspecto de la secreción vaginal fue el criterio clínico que menos veces se detectó. Cristiano et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0130"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a> y Krohn et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0090"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a> proponen su exclusión de entre los criterios para el diagnóstico de vaginosis bacteriana, pues en sus investigaciones no encontraron correlación alguna entre este signo y hallazgo de vaginosis bacteriana.</p><p id="p0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La observación de más del 20% de células clave, un pH superior a 4,5, olor a aminas y alteraciones en la flora normal vaginal fueron consistentes con un diagnóstico de vaginosis bacteriana lo cual concuerda con otros trabajos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0135"><span class="elsevierStyleSup">26,27</span></a>. Si bien la prueba en fresco es sencilla y rápida de realizar, tanto en el consultorio como en el laboratorio clínico, tiene la desventaja de requerir de un observador con experiencia para su caracterización y la correcta definición del borde celular ocupado por las bacterias, ya que la presencia de células en degeneración y presencia de granulación gruesa puede generar confusión.</p><p id="p0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La tinción de Gram ha exhibido una sensibilidad del 62-93% comparada con los criterios clínicos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0055"><span class="elsevierStyleSup">10,11,17</span></a>. Es una técnica más objetiva que permite visualizar los diferentes morfotipos en la secreción vaginal y que, por lo tanto, puede ser usada como complemento clínico para el diagnóstico de vaginosis bacteriana o confirmar la evaluación clínica de la mujer con una secreción vaginal anormal. Sin embargo, el procedimiento está sujeto a variaciones como la calidad de la muestra, el funcionamiento correcto del microscopio empleado y, sobre todo, la disponibilidad de personal con destreza y experiencia para realizar la observación microscópica.</p><p id="p0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El propósito de este estudio fue evaluar simultáneamente las pruebas de Affirm VPIII y L-Pap para la detección de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> en pacientes con vaginosis bacteriana, empleando criterios clínicos y bacteriológicos. En este estudio la prevalencia de vaginosis bacteriana fue mayor (44%) que la observada por otros autores, como Di Bartolomeo et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0145"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a> (23,8% en un estudio realizado en mujeres adultas en Argentina), Hapsari et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0150"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a> (25,9%) y Thomason et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0095"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a> (32%), aunque nuestra población fue similar al 41,5%, observado por Sodhani et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0155"><span class="elsevierStyleSup">30</span></a> en una población hindú.</p><p id="p0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados de la L-Pap presentados en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#t0015">tabla 2</a> confirman los datos de sensibilidad (93%), especificidad (91-93%), valor predictivo positivo (78-82%) y valor predictivo negativo (97-98%) obtenidos por Schoonmaker et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0100"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>. Estos autores utilizaron dos sustratos diferentes, L-prolina-beta naftilamida y L-prolina-p-nitroanilina, para observar la prueba de L-prolina-aminopeptidasa. Comprobaron que este último es mejor por presentar menos toxicidad que el reactivo descrito originalmente por Thomason et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0095"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>.</p><p id="p0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Asimismo, los resultados de este trabajo fueron similares a los hallados en otro estudio con mujeres mexicanas (Calderón et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0120"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>), en el cual también se evaluó el sustrato L-prolina-p-nitroanilina (sensibilidad del 91,7% y especificidad del 94,2%). Por otro lado, la sensibilidad (84,4%) y especificidad (70,2%) comunicadas por Livengood et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0160"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a> en su investigación de la prueba L-Pap es menor, aunque debe hacerse hincapié que dicho estudio fue posterior a la administración tópica de antibiótico.</p><p id="p0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La L-prolina-aminopeptidasa es uno de los productos bacterianos presentes en la secreción vaginal de mujeres con vaginosis bacteriana. Es producido por <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Mobiluncus</span> spp. Sin embargo, otros microorganismos como las levaduras también tienen la capacidad de generarla, contribuyendo a incrementar la concentración del metabolito, lo cual puede explicar los resultados falsos positivos obtenidos en este estudio.</p><p id="p0160" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp. generadores de peróxido de hidrógeno pueden inhibir el desarrollo de otros microorganismos productores de L-Pap, originando la disminución de esta enzima y dificultando su detección por la tira reactiva. Estudios recientes han demostrado que el H<span class="elsevierStyleInf">2</span>O<span class="elsevierStyleInf">2</span> producido por <span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp. tiene un efecto inhibidor en el sobrecrecimiento de patógenos y, por consiguiente, puede proteger del desarrollo de vaginosis bacteriana<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0165"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>. También se ha relacionado con una disminución del riesgo para la adquisición de enfermedades de transmisión sexual por <span class="elsevierStyleItalic">Chlamydia trachomatis</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Neisseria gonorrhoeae</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0170"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>.</p><p id="p0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El cultivo de la secreción vaginal es una herramienta útil para recuperar <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>, considerándose un procedimiento con alta sensibilidad (> 80%) en mujeres con vaginosis bacteriana clínica. Sin embargo, su especificidad es baja, ya que <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span> también se aísla en el 35-55% de mujeres asintomáticas. Además, los resultados del cultivo no pueden ser comunicados antes de 3 días de la toma de la muestra, por lo que su empleo es cuestionable<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0055"><span class="elsevierStyleSup">10,11,14,17</span></a>.</p><p id="p0170" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El método de Affirm permite la detección simultánea de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>, <span class="elsevierStyleItalic">T. vaginalis</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> spp. por medio de sondas de ADN<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bb0085"><span class="elsevierStyleSup">16,27</span></a>, y es apropiada para usarse de forma sistemática tanto en el laboratorio clínico como en el consultorio médico, ya que ofrece los resultados en 1 h. Esta prueba, al no detectar cantidades menores de 2 × 10<span class="elsevierStyleSup">5</span> UFC/ml de <span class="elsevierStyleItalic">G. vaginalis</span>, garantizaría la detección correcta de infecciones clínicamente relevantes. Además, al disponer de un sistema de transporte con conservante se facilita la estabilidad de la muestra durante 72 h<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0125"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>. Los falsos positivos que hemos observado en la prueba de ADN podrían deberse a la subjetividad de los criterios clínicos y a una mala interpretación de la tinción de Gram. En efecto, debe considerarse que el ácido nucleico liberado en dichos casos corresponde a pacientes con cuentas mínimas de 2 × 10<span class="elsevierStyleSup">5</span> células.</p><p id="p0175" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados obtenidos en este trabajo con el sistema Affirm son equivalentes a los encontrados por Witt et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0175"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a> (sensibilidad del 89,5%) en un estudio con mujeres embarazadas con un cuadro clínico sugestivo de infección<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0175"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a>. Asimismo, confirma los datos de sensibilidad (95%) obtenidos por Briselden et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0180"><span class="elsevierStyleSup">35</span></a>, en su investigación con población abierta y tomando como parámetro de referencia un cultivo con > 5 × 10<span class="elsevierStyleSup">5</span> UFC/ml.</p><p id="p0180" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Debido a la alta sensibilidad y especificidad de ambos métodos, Affirm VPIII y L-Pap, y a que no hubo diferencia estadística significativa en los resultados obtenidos con ellos, creemos que representan excelentes pruebas para el diagnóstico o exclusión de vaginosis bacteriana, pudiendo ser de especial interés para la detección de este tipo de vaginosis en mujeres embarazadas en las que este síndrome es un factor de riesgo desencadenante de complicaciones ginecológicas y obstétricas. Además, representan una herramienta útil cuando existan dudas en la interpretación de los criterios clínicos y cuando la microscopia directa no esté disponible o la confianza en el examen microscópico sea baja.</p><p id="p0185" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A pesar de que del método de hibridación ofrece resultados muy fiables y rápidos, un aspecto fundamental para su uso en México es su coste relativamente alto (alrededor de 80,00 dólares estadounidenses por paciente), lo que limita su disponibilidad en la mayoría de los laboratorios clínicos y en los centros de atención ginecológica. Desde ese punto de vista, una alternativa razonable es la prueba de detección de L-Pap, que además de ser un buen predictor de vaginosis bacteriana, es una prueba sencilla, rápida, de bajo coste (1,00 dólar por paciente) y que puede ser ampliamente utilizada en forma habitual tanto en el laboratorio como en el consultorio clínico.</p><p id="p0190" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En conclusión, el uso de pruebas de laboratorio puede ayudar a mejorar el diagnóstico clínico de vaginosis bacteriana. Las pruebas de hibridación y L-Pap son métodos sensibles rápidos y objetivos para el diagnóstico de este tipo de vaginosis, con valores predictivos positivos y negativos muy similares. La L-Pap es un método sencillo y de bajo coste, que puede ser usado habitualmente y sobre todo cuando no están disponibles, por su elevado coste, sistemas como el Affirm VPIII.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:7 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec137218" "titulo" => "Palabras clave" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec137219" "titulo" => "Key words" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "s0010" "titulo" => "Introducción" ] 3 => array:3 [ "identificador" => "s0015" "titulo" => "Material y métodos" "secciones" => array:4 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "s0020" "titulo" => "Criterios de vaginosis bacteriana" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "s0025" "titulo" => "Cultivo bacteriológico" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "s0030" "titulo" => "Pruebas diagnósticas" "secciones" => array:3 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "s0035" "titulo" => "L-prolina aminopeptidasa (L-pap) en tira reactiva" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "s0040" "titulo" => "Tinción de Gram" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "s0045" "titulo" => "Prueba de hibridación de ADN" ] ] ] 3 => array:2 [ "identificador" => "s0050" "titulo" => "Análisis estadístico" ] ] ] 4 => array:2 [ "identificador" => "s0055" "titulo" => "Resultados" ] 5 => array:2 [ "identificador" => "s0060" "titulo" => "Discusión" ] 6 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografía" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2007-08-13" "fechaAceptado" => "2007-11-26" "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras clave" "identificador" => "xpalclavsec137218" "palabras" => array:5 [ 0 => "Vaginosis bacteriana" 1 => "Criterios clínicos" 2 => "Tinción de Gram" 3 => "Diagnóstico" 4 => "Affirm VPIII" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Key words" "identificador" => "xpalclavsec137219" "palabras" => array:5 [ 0 => "Bacterial vaginosis" 1 => "Clinical criteria" 2 => "Gram stain" 3 => "Diagnosis" 4 => "Affirm VPIII" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:1 [ "resumen" => "<span class="elsevierStyleSectionTitle">Introducción</span><p id="sp0025" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">La vaginosis bacteriana es un síndrome asociado con secreción vaginal anormal en la mujer en edad reproductiva y se asocia con complicaciones ginecológicas y obstétricas.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Objetivo</span><p id="sp0030" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">El propósito de este estudio fue determinar que la detección de prolina aminopeptidasa (L-Pap) y la hibridación de ADN son herramientas útiles para el diagnóstico de vaginosis bacteriana.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Material y métodos</span><p id="sp0035" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Se recogieron y analizaron 406 muestras de secreción vaginal, para el estudio de vaginosis bacteriana usando el sistema comercial Affirm VPIII y la prueba L-Pap. Como método estándar se utilizó la combinación de la puntuación de Nugent y los criterios de Amsel et al. Los resultados se analizaron usando la tabla de contingencia de 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>2 y la prueba de chi al cuadrado con un nivel de significancia de p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,05.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Resultados</span><p id="sp0040" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">La L-Pap exhibió una sensibilidad del 92,2%, una especificidad del 93,4%, un valor predictivo positivo (VPP) del 91,7% y un valor predictivo negativo (VPN) del 93,8%. La prueba comercial de hibridación de ADN mostró una sensibilidad del 91,1%, una especificidad del 94,7%, un VPP del 93,1% y un VPN del 93,8%. Ambas pruebas ofrecieron resultados sin diferencias estadísticamente significativas.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Conclusión</span><p id="sp0045" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Por su alta sensibilidad y especificidad, los dos métodos evaluados son muy fiables para confirmar o excluir vaginosis bacteriana.</p>" ] "en" => array:1 [ "resumen" => "<span class="elsevierStyleSectionTitle">Introduction</span><p id="sp0050" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Bacterial vaginosis is a syndrome occurring in women of reproductive age, characterized by abnormal vaginal discharge and associated with gynecological and obstetric problems during pregnancy.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Aim</span><p id="sp0055" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">This study assesses the value of proline aminopeptidase (L-Pap) detection and DNA hybridization with the Affirm VPIII microbial identification test, as analytical tools for the diagnosis of bacterial vaginosis.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Material and methods</span><p id="sp0060" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Vaginal secretions from 406 women were collected and analyzed to investigate bacterial vaginosis with the Affirm VPIII commercial kit and the L-Pap reaction. The criteria of Nugent et al, and Amsel et al. were used to characterize patients with bacterial vaginosis syndrome. Results were analyzed with a 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>×<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>2 contingency table and evaluated by the chi-square test, at a significance level of <span class="elsevierStyleItalic">P</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0.05.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Results</span><p id="sp0065" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">L-Pap showed a sensitivity of 92.2%, specificity of 93.4%, PPV of 91.7% and NPV of 93.8%. The Affirm VPIII method had a sensitivity of 91.1%, specificity of 94.7%, PPV of 93.1% and NPV of 93.8%. The diagnostic performance of the two tests showed no statistical differences.</p> <span class="elsevierStyleSectionTitle">Conclusion</span><p id="sp0070" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">L-Pap and Affirm VPIII are both suitable tests for fast, accurate diagnosis of bacterial vaginosis.</p>" ] ] "multimedia" => array:2 [ 0 => array:8 [ "identificador" => "t0010" "etiqueta" => "Tabla 1" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "fuente" => "Modificada de Nugent et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bb0065"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>." "tabla" => array:2 [ "leyenda" => "<p id="sp0010" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Cantidad de morfotipos observados por campo de inmersión: 1+: < 1 morfotipo; 2+: de 1a 4 morfotipos; 3+: de 5 a 30 morfotipos; 4+: 30 o más morfotipos.</p>" "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:2 [ "tabla" => array:1 [ 0 => """ <table border="0" frame="\n \t\t\t\t\tvoid\n \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Puntuación de Gram \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Lactobacillus</span> spp. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Bacteroides</span> spp. <span class="elsevierStyleItalic">Gardnerella vaginalis Prevotella</span> spp. <span class="elsevierStyleItalic">Porphyromonas</span> spp. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Bacilos curvos gramvariables \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">0 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">4 + \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">0 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">0 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">3 + \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 + o 2 + \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2 + \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">3 + o 4 + \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">3 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1 + \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">3+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">4 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">0 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="char" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">4+ \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></tbody></table> """ ] "imagenFichero" => array:1 [ 0 => "xTab243327.png" ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="sp0005" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Criterios e interpretación de los morfotipos bacterianos con la tinción de Gram</p>" ] ] 1 => array:7 [ "identificador" => "t0015" "etiqueta" => "Tabla 2" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "tabla" => array:2 [ "leyenda" => "<p id="sp0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">VPP: valor predictivo positivo; VPN: valor predictivo negativo.</p>" "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:2 [ "tabla" => array:1 [ 0 => """ <table border="0" frame="\n \t\t\t\t\tvoid\n \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Método \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Sensibilidad (%) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Especificidad (%) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">VPP (%) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">VPN (%) \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">L-PAP \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">92,2 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">93,4 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">91,2 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">93,8 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="left" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Affirm VPIII \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">91,1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">94,7 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">93,1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="center" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">93,1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></tbody></table> """ ] "imagenFichero" => array:1 [ 0 => "xTab243326.png" ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="sp0015" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Comparación del sistema Affirm VPIII y L-Pap para el diagnóstico de vaginosis bacteriana</p>" ] ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "bs0010" "bibliografiaReferencia" => array:35 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bb0010" "etiqueta" => "1." 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2019 Septiembre | 47 | 17 | 64 |
2019 Agosto | 49 | 16 | 65 |
2019 Julio | 57 | 24 | 81 |
2019 Junio | 109 | 43 | 152 |
2019 Mayo | 229 | 96 | 325 |
2019 Abril | 82 | 53 | 135 |
2019 Marzo | 39 | 12 | 51 |
2019 Febrero | 27 | 12 | 39 |
2019 Enero | 27 | 9 | 36 |
2018 Diciembre | 24 | 5 | 29 |
2018 Noviembre | 53 | 17 | 70 |
2018 Octubre | 44 | 19 | 63 |
2018 Septiembre | 24 | 8 | 32 |
2018 Agosto | 38 | 22 | 60 |
2018 Julio | 21 | 12 | 33 |
2018 Junio | 24 | 15 | 39 |
2018 Mayo | 29 | 14 | 43 |
2018 Abril | 26 | 9 | 35 |
2018 Marzo | 26 | 17 | 43 |
2018 Febrero | 21 | 8 | 29 |
2018 Enero | 21 | 10 | 31 |
2017 Diciembre | 15 | 13 | 28 |
2017 Noviembre | 10 | 11 | 21 |
2017 Octubre | 15 | 18 | 33 |
2017 Septiembre | 16 | 22 | 38 |
2017 Agosto | 19 | 9 | 28 |
2017 Julio | 14 | 22 | 36 |
2017 Junio | 24 | 18 | 42 |
2017 Mayo | 25 | 15 | 40 |
2017 Abril | 15 | 11 | 26 |
2017 Marzo | 21 | 38 | 59 |
2017 Febrero | 11 | 9 | 20 |
2017 Enero | 6 | 11 | 17 |
2016 Diciembre | 22 | 10 | 32 |
2016 Noviembre | 34 | 17 | 51 |
2016 Octubre | 50 | 14 | 64 |
2016 Septiembre | 31 | 21 | 52 |
2016 Agosto | 17 | 18 | 35 |
2016 Julio | 34 | 4 | 38 |
2016 Junio | 55 | 23 | 78 |
2016 Mayo | 34 | 29 | 63 |
2016 Abril | 44 | 21 | 65 |
2016 Marzo | 36 | 33 | 69 |
2016 Febrero | 41 | 28 | 69 |
2016 Enero | 41 | 27 | 68 |
2015 Diciembre | 58 | 22 | 80 |
2015 Noviembre | 55 | 17 | 72 |
2015 Octubre | 43 | 18 | 61 |
2015 Septiembre | 35 | 15 | 50 |
2015 Agosto | 44 | 11 | 55 |
2015 Julio | 70 | 7 | 77 |
2015 Junio | 33 | 2 | 35 |
2015 Mayo | 66 | 13 | 79 |
2015 Abril | 54 | 28 | 82 |
2015 Marzo | 68 | 34 | 102 |
2015 Febrero | 66 | 5 | 71 |
2015 Enero | 45 | 2 | 47 |
2014 Diciembre | 68 | 5 | 73 |
2014 Noviembre | 49 | 2 | 51 |
2014 Octubre | 67 | 5 | 72 |
2014 Septiembre | 52 | 4 | 56 |
2014 Agosto | 51 | 2 | 53 |
2014 Julio | 60 | 5 | 65 |
2014 Junio | 87 | 3 | 90 |
2014 Mayo | 44 | 1 | 45 |
2014 Abril | 39 | 3 | 42 |
2014 Marzo | 42 | 2 | 44 |
2014 Febrero | 38 | 2 | 40 |
2014 Enero | 39 | 1 | 40 |
2013 Diciembre | 29 | 0 | 29 |
2013 Noviembre | 31 | 5 | 36 |
2013 Octubre | 39 | 11 | 50 |
2013 Septiembre | 26 | 1 | 27 |
2013 Agosto | 28 | 3 | 31 |
2013 Julio | 33 | 2 | 35 |
2008 Mayo | 2846 | 0 | 2846 |