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Identificación bacteriana mediante espectrometría de masas matrix-assisted laser desorption ionization time-of-flight. Comparación con la metodología habitual en los laboratorios de Microbiología Clínica
Identifying bacteria using a matrix-assisted laser desorption ionization time-of-flight (MALDI-TOF) mass spectrometer. Comparison with routine methods used in clinical microbiology laboratories
Laura Ferreiraa, Silvia Vegab, Fernando Sánchez-Juanesa, Magdalena Gonzálezb, Ana Herrerob, Ma Carmen Muñiza, J.M.. José Manuel González-Buitragoa,c, Juan Luis Muñozb,d,
Autor para correspondencia
jlmubel@usal.es

Autor para correspondencia.
a Unidad de Investigación, Hospital Universitario de Salamanca, Salamanca, España
b Departamento de Microbiología, Hospital Universitario de Salamanca, Salamanca, España
c Departamento de Bioquímica y Biología Molecular, Universidad de Salamanca, Salamanca, España
d Departamento de Medicina Preventiva, Salud Pública y Microbiología Médica, Universidad de Salamanca, Salamanca, España
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    "textoCompleto" => "<span class="elsevierStyleSections"><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La identificaci&#243;n bacteriana en el laboratorio de Microbiolog&#237;a Cl&#237;nica se realiza de manera habitual a partir de las caracter&#237;sticas morfol&#243;gicas y tintoriales de los microorganismos&#44; de su crecimiento en distintos medios de cultivo y atm&#243;sferas&#44; de diversas pruebas que determinan caracter&#237;sticas bioqu&#237;micas de las bacterias y&#44; en algunos casos&#44; a partir de determinadas caracter&#237;sticas de sensibilidad a los antimicrobianos&#46; Aunque la identificaci&#243;n basada en las caracter&#237;sticas bioqu&#237;micas y metab&#243;licas de las bacterias ha evolucionado tecnol&#243;gicamente en cuanto a la miniaturizaci&#243;n de las series de pruebas y a la automatizaci&#243;n de su realizaci&#243;n y lectura&#44; se siguen basando en buena parte en los mismos principios y recursos que las pruebas en uso hace 25&#8211;30 a&#241;os&#46; Ello hace que la identificaci&#243;n del microorganismo se retrase horas o incluso d&#237;as desde su crecimiento en los medios de cultivo&#44; y que esta identificaci&#243;n sea en ocasiones dificultosa cuando se trata de microorganismos con escasa actividad bioqu&#237;mica y enzim&#225;tica&#46; Pese a que hace ya a&#241;os que se han ido desarrollando diferentes tecnolog&#237;as basadas sobre todo en t&#233;cnicas gen&#243;micas dirigidas a salvar estas limitaciones&#44; no son t&#233;cnicas que hayan conseguido hasta el momento una amplia implantaci&#243;n&#46; Sin embargo&#44; una identificaci&#243;n r&#225;pida y fiable de los microorganismos aislados de muestras cl&#237;nicas es un objetivo irrenunciable&#44; que tendr&#237;a una repercusi&#243;n evidente en el tratamiento del paciente infectado&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La identificaci&#243;n bacteriana basada en el perfil de prote&#237;nas obtenido mediante la <span class="elsevierStyleItalic">mass spectrometry</span> &#40;MS&#44; &#8216;espectrometr&#237;a de masas&#8217;&#41; denominada <span class="elsevierStyleItalic">matrix-assisted laser desorption ionization time-of-flight</span> &#40;MALDI-TOF&#41; fue ya propuesta hace varias d&#233;cadas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib1"><span class="elsevierStyleSup">1&#8211;4</span></a>&#46; Sin embargo&#44; s&#243;lo recientemente ha empezado a usarse como un m&#233;todo r&#225;pido y fiable para la identificaci&#243;n bacteriana<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Hasta el momento se han efectuado estudios parciales sobre su efectividad para la identificaci&#243;n de determinados microorganismos en condiciones controladas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib6"><span class="elsevierStyleSup">6&#8211;8</span></a>&#44; pero son muy escasos los trabajos que han estudiado su efectividad en la identificaci&#243;n de aislamientos cl&#237;nicos sometidos a este test directamente desde los medios de cultivo habituales y sin condiciones especiales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib4"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; En el presente estudio se analiza la eficacia de la MS MALDI-TOF para la identificaci&#243;n de aislamientos cl&#237;nicos de bacterias grampositivas y gramnegativas de diversos or&#237;genes directamente a partir de su crecimiento en medios de cultivo habituales&#46;</p><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Material y m&#233;todos</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se analizaron 294 aislamientos bacterianos aerobios y anaerobios facultativos obtenidos durante 2 semanas a partir de muestras cl&#237;nicas de orina&#44; coprocultivos&#44; exudados vaginales y uretrales&#44; exudado far&#237;ngeo&#44; esputo&#44; lavados broncoalveolares&#44; exudados y hemocultivos&#46; Las muestras se sembraron en medios de cultivo habituales &#40;agar sangre&#44; agar chocolate&#44; agar MacConkey y agar chocolate bacitracina&#41; y se incubaron en atm&#243;sfera aerobia o en el 10&#37; de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span> a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#44; seg&#250;n el tipo de muestra procesada de acuerdo con la metodolog&#237;a microbiol&#243;gica habitual&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las muestras se identificaron de acuerdo con la metodolog&#237;a microbiol&#243;gica habitual&#46; Los cocos gramnegativos&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Moraxella</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Haemophilus</span> se identificaron mediante API NH &#40;BioM&#233;rieux&#44; Marci L&#8217;&#201;toile&#44; Francia&#41;&#46; Las enterobacterias y los bacilos gramnegativos no fermentadores &#40;BGNNF&#41; se identificaron inicialmente mediante Wider panel MIC&#47;ID gramnegativos &#40;Francisco Soria Melguizo&#44; Madrid&#44; Espa&#241;a&#41; o mediante tarjetas Vitek-2 GNB &#40;BioM&#233;rieux&#44; Marci L&#8217;&#201;toile&#44; Francia&#41;&#44; y cuando esta identificaci&#243;n no fue fiable con porcentajes superiores al 95&#37;&#44; se ratific&#243; mediante API 20E o API 20NE &#40;BioM&#233;rieux&#44; Marci L&#8217;&#201;toile&#44; Francia&#41;&#46; Los cocos y los bacilos grampositivos se identificaron inicialmente mediante Wider panel MIC&#47;ID grampositivos &#40;Francisco Soria Melguizo&#44; Madrid&#44; Espa&#241;a&#41;&#44; y cuando este sistema no ofreci&#243; una identificaci&#243;n con un porcentaje de fiabilidad superior al 95&#37;&#44; se ratific&#243; mediante API Staph&#44; API 20 Strep o API Coryne &#40;BioM&#233;rieux&#44; Marci L&#8217;&#201;toile&#44; Francia&#41;&#46; Los aislamientos de <span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> se serotipificaron mediante sueros espec&#237;ficos&#46; La <span class="elsevierStyleItalic">Francisella tularensis</span> se identific&#243;&#44; asimismo&#44; mediante aglutinaci&#243;n con anticuerpos espec&#237;ficos&#46; En aquellos casos en que ninguno de los sistemas ofreci&#243; una informaci&#243;n fiable&#44; el microorganismo se descart&#243;&#46;</p><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Espectrometr&#237;a de masas <span class="elsevierStyleItalic">matrix-assisted laser desorption ionization time-of-flight</span></span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall"><ul class="elsevierStyleList"><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">1&#46;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Preparaci&#243;n de la muestra&#46; Se deposit&#243; una peque&#241;a cantidad de una colonia directamente sobre la placa <span class="elsevierStyleItalic">ground steel</span> del espectr&#243;metro de masas&#44; y se form&#243; una delgada pel&#237;cula&#46; Sobre ella se aplic&#243; 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;l de la soluci&#243;n matriz &#40;soluci&#243;n saturada de &#225;cido alfa-ciano-4-hidroxicin&#225;mico en acetonitrilo al 50&#37; y &#225;cido trifluoroac&#233;tico al 2&#44;5&#37;&#41; y se dej&#243; secar a temperatura ambiente&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">2&#46;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">MS&#46; Las medidas se realizaron en un espectr&#243;metro de masas MALDI-TOF-TOF Autoflex III &#40;Bruker Daltonics GmbH&#44; Leipzig&#44; Alemania&#41;&#46; Se obtuvo el espectro entre 2&#8211;20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kD de forma autom&#225;tica&#44; y se trabaj&#243; en modo lineal positivo a una frecuencia de 200 Hz&#46; Los par&#225;metros que se fijaron para el espectr&#243;metro fueron IS1 a 20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kV&#44; IS2 a 18&#44;6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kV&#44; lente a 6<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kV y PIE a 40<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ns&#46; El espectro obtenido se compar&#243; de manera autom&#225;tica a partir de algoritmos integrados en el <span class="elsevierStyleItalic">software</span> del sistema con la base de datos MALDI Biotyper&#46; El protocolo de trabajo del MALDI Biotyper proporciona la adquisici&#243;n &#243;ptima de la muestra &#40;acumulaci&#243;n de 500 disparos del l&#225;ser en diferentes lugares de la muestra&#41;&#46; Los espectros se calibraron externamente mediante la utilizaci&#243;n de una mezcla de calibrante est&#225;ndar &#40;extracto de <span class="elsevierStyleItalic">Escherichia coli</span> DH5-&#945; m&#225;s 2 prote&#237;nas adicionales&#58; ARNasa A y mioglobina para cubrir un intervalo de 4&#8211;17<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kD&#41;&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">3&#46;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">An&#225;lisis de los espectros &#40;Bruker Daltonics GmbH&#44; Leipzig&#44; alemania&#41;&#46; Para la identificaci&#243;n de los microorganismos&#44; el espectro obtenido de los microorganismos problema se proces&#243; con el programa MALDI Biotyper 1&#46;1&#46; La lista de picos generada se compar&#243; con la biblioteca de referencia del MALDI Biotyper 2&#46;0 mediante la utilizaci&#243;n de un algoritmo de comparaci&#243;n integrado en el <span class="elsevierStyleItalic">software</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig1">fig&#46; 1</a>&#41;&#46; Tras importar el espectro al programa&#44; todo el proceso&#44; desde su an&#225;lisis hasta su identificaci&#243;n&#44; se lleva a cabo de forma autom&#225;tica&#44; sin intervenci&#243;n alguna por parte del usuario&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig1"></elsevierMultimedia></li><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">4&#46;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Valoraci&#243;n de resultados&#46; Las identificaciones mediante MALDI-TOF se clasificaron como <span class="elsevierStyleItalic">buena</span> &#40;puntuaci&#243;n en la comparaci&#243;n entre el perfil del microorganismo problema y la base de datos &#8805;2&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">probable</span> &#40;puntuaci&#243;n &#8805;1&#44;5 y &#60;2&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">no fiable</span> &#40;puntuaci&#243;n&#60;1&#44;5&#41;&#46; Las identificaciones que entraron en esta &#250;ltima categor&#237;a se consideraron fallidas&#46; En cuanto a la comparaci&#243;n entre MALDI-TOF y los sistemas cl&#225;sicos&#44; se diferenci&#243; seg&#250;n hubiera correlaci&#243;n de g&#233;nero y especie&#44; correlaci&#243;n solo de g&#233;nero &#40;bien porque el sistema solo identificara a este nivel o porque hubiera discrepancia en la especie identificada&#41; o no hubiera correlaci&#243;n de especie ni g&#233;nero&#46; En este &#250;ltimo caso&#44; la identificaci&#243;n se consider&#243; fallida&#46;</p></li></ul></p></span></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Resultados</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se incluyeron en el estudio 65 microorganismos grampositivos y 229 microorganismos gramnegativos&#46; Los resultados obtenidos aparecen en las <a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#tbl1">tablas 1 y 2</a>&#46; Como puede observarse en estas tablas&#44; la correlaci&#243;n en la especie de todos los grampositivos estudiados fue del 100&#37;&#46; La correlaci&#243;n en gramnegativos fue excelente en el g&#233;nero &#40;97&#44;7&#37;&#41;&#44; aunque inferior en la especie &#40;87&#44;8&#37;&#41;&#46; Esta ca&#237;da de la correlaci&#243;n en la especie est&#225; vinculada fundamentalmente a los problemas de identificaci&#243;n a este nivel de los aislamientos de <span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> no <span class="elsevierStyleItalic">typhi</span> probados&#44; que suponen las dos terceras partes de los aislamientos con identificaci&#243;n coincidente en el g&#233;nero&#44; pero no en la especie&#46; S&#243;lo hubo ausencia de correlaci&#243;n en un 2&#44;2&#37; de los aislamientos&#46; Las identificaciones fallidas se dieron en los g&#233;neros <span class="elsevierStyleItalic">Raoultella</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Acinetobacter</span>&#44; en <span class="elsevierStyleItalic">Stenotrophomonas maltophilia</span> y en <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; tularensis</span>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl1"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="tbl2"></elsevierMultimedia></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Discusi&#243;n</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados obtenidos muestran una excelente correlaci&#243;n entre las identificaciones llevadas a cabo mediante ambos sistemas&#46; El 100&#37; de los microorganismos grampositivos&#44; entre los que se inclu&#237;an aislamientos de todos los pat&#243;genos principales de este grupo &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus aureus</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pyogenes</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus agalactiae</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pneumoniae</span>&#44; etc&#46;&#41;&#44; coincidi&#243; en su identificaci&#243;n en la especie&#46; Estudios previos muestran una excelente correlaci&#243;n entre MALDI-TOF e identificaci&#243;n convencional en la especie para algunos microorganismos con cifras del 94&#44;4&#37; para <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> &#40;el 100&#37; en el g&#233;nero&#41;&#44; aunque en otros casos la identificaci&#243;n es buena en el g&#233;nero &#40;&#62;99&#37; para <span class="elsevierStyleItalic">Corynebacterium</span> y estafilococos coagulasa negativa&#41;&#44; pero peor en la especie &#40;el 53&#44;3&#37; para <span class="elsevierStyleItalic">Corynebacterium</span> y el 77&#44;7&#37; para estafilococos coagulasa negativa&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Un estudio reciente sobre 234 aislamientos cl&#237;nicos de estafilococos coagulasa negativa pertenecientes a 20 especies<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib9"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> muestra que la correlaci&#243;n del MALDI-TOF con la identificaci&#243;n mediante secuenciaci&#243;n del gen <span class="elsevierStyleItalic">sodA</span> fue del 93&#44;2 frente al 75&#8211;76&#37; de los sistemas comerciales convencionales con que se compar&#243;&#46; Dentro de los gramnegativos&#44; las identificaciones en la especie tuvieron una correlaci&#243;n algo menor &#40;87&#44;8&#37;&#41;&#44; pero la correlaci&#243;n en el g&#233;nero se sit&#250;a en el 97&#44;8&#37;&#46; Dentro de las discrepancias en el g&#233;nero se han incluido aquellos casos en los que MALDI-TOF indicaba en su identificaci&#243;n de un aislamiento de <span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span>&#44; una serovariedad distinta de la que se observaba mediante aglutinaci&#243;n con anticuerpos espec&#237;ficos&#44; o no indicaba serovariedad alguna&#46; De haber considerado todos los aislamientos de <span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> como una sola especie &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Salmonella enterica</span>&#41;&#44; la correlaci&#243;n en la especie hubiera sido incluso mayor &#40;94&#44;3&#37;&#41;&#46; En cuanto a las identificaciones fallidas &#40;error en el g&#233;nero&#41;&#44; ha de tenerse en cuenta que la mayor parte de ellas se producen en g&#233;neros y especies relativamente poco frecuentes&#44; como <span class="elsevierStyleItalic">Raoultella</span>&#44; o en especies en las que la identificaci&#243;n por m&#233;todos cl&#225;sicos tambi&#233;n puede ser con frecuencia dificultosa y s&#243;lo relativamente fiable&#44; como <span class="elsevierStyleItalic">Acinetobacter lwoffi</span> o <span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas putida</span>&#46; De hecho&#44; estudios recientes que comparan esta metodolog&#237;a con la secuenciaci&#243;n del &#225;cido ribonucleico ribos&#243;mico 16-S para identificaci&#243;n de BGNNF<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib10"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> muestran que esta &#250;ltima metodolog&#237;a en muchos casos tampoco es capaz de discriminar entre <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; putida</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas monteilii</span>&#44; como ocurre en el presente estudio&#46; Por otra parte&#44; la discrepancia observada en el caso de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; maltophilia</span> ha de valorarse con precauci&#243;n al tratarse de un solo aislamiento&#46; Alguna publicaci&#243;n reciente corrobora los problemas de identificaci&#243;n de esta especie<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44; pero otros estudios muestran una excelente correlaci&#243;n entre MALDI-TOF y &#225;cido ribonucleico ribos&#243;mico 16-S en un amplio grupo de BGNNF&#44; incluida <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; maltophilia</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib10"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; Ser&#225; necesario estudiar un mayor n&#250;mero de aislamientos de esta especie para determinar la fiabilidad real de este sistema en la identificaci&#243;n de esta especie&#46; Tiene en cambio mayor importancia&#44; a nuestro juicio&#44; la identificaci&#243;n fallida de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; tularensis</span>&#46; El <span class="elsevierStyleItalic">software</span> Biotyper no fue capaz de hallar ning&#250;n perfil en la base de datos semejante al de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; tularensis</span> para indicar una identificaci&#243;n&#46; La revisi&#243;n de la versi&#243;n de la base de datos utilizada mostr&#243; que no aparece en la misma especie alguna del g&#233;nero <span class="elsevierStyleItalic">Francisella</span>&#44; lo que explica la imposibilidad de identificaci&#243;n y obliga&#44; por otra parte&#44; a una revisi&#243;n de esta base de datos para completarla con un microorganismo que en nuestro medio tiene suficiente importancia como para que su inclusi&#243;n sea obligada&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un estudio reciente llevado a cabo con un dise&#241;o similar al presente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib11"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a> muestra un porcentaje de identificaciones correctas del 95&#44;2&#37; sobre 1&#46;116 aislamientos cl&#237;nicos habituales&#46; La correlaci&#243;n de la identificaci&#243;n con sistemas convencionales fue del 95&#44;5&#37; en enterobacterias&#44; del 79&#44;7&#37; en BGNNF&#44; del 99&#44;5&#37; en estafilococos&#44; del 100&#37; en enterococos y del 93&#44;7&#37; en estreptococos&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">A diferencia de trabajos m&#225;s antiguos&#44; que med&#237;an prote&#237;nas con pesos moleculares m&#225;s bajos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib12"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#44; los sistemas m&#225;s recientes&#44; incluido el usado en este estudio&#44; utilizan un intervalo de 2&#46;000&#8211;20&#46;000<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kD&#46; Este intervalo representa de forma predominante las prote&#237;nas ribos&#243;micas obtenidas de extractos bacterianos completos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib13"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&#46; Estas prote&#237;nas son abundantes en la c&#233;lula bacteriana y est&#225;n cargadas positivamente&#44; lo que favorece su medida mediante MALDI-TOF y confiere mayor consistencia a la identificaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib10"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; Finalmente&#44; el desarrollo de un <span class="elsevierStyleItalic">software</span> que permite comparar los patrones de MS con una amplia base de datos de microorganismos en funci&#243;n de los picos obtenidos y la intensidad de estos &#40;se le asigna a cada identificaci&#243;n un nivel de fiabilidad entre 0&#8211;3&#41; ha sido importante en el desarrollo de su uso cl&#237;nico&#46; Un ejemplo de los perfiles de un aislamiento cl&#237;nico de <span class="elsevierStyleItalic">E&#46; coli</span> y otro de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> comparados con los perfiles de referencia de la base de datos aparece en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig1">figura 1</a>&#46; De hecho&#44; alguno de los trabajos m&#225;s recientes muestra que existe una correlaci&#243;n entre los microorganismos para los que hay menos de 10 espectros en la base de datos y la aparici&#243;n de errores de identificaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estudios recientes muestran a la MS como un m&#233;todo extraordinariamente prometedor para la identificaci&#243;n de hongos pat&#243;genos&#46; Un estudio reciente sobre 267 aislamientos de hongos&#44; 250 de ellos pertenecientes al g&#233;nero <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span>&#44; obtuvo una identificaci&#243;n correcta en el 92&#44;5&#37; de los aislamientos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib14"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44; y otros estudios muestran&#44; asimismo&#44; buenos resultados en identificaci&#243;n tanto de microorganismos del g&#233;nero <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib15"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a> como de dermatofitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib16"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">De forma global&#44; la identificaci&#243;n mediante MS tiene varias ventajas fundamentales&#58;<ul class="elsevierStyleList"><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">&#8226;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Sencillez&#46; El &#250;nico procedimiento por realizar es una extensi&#243;n del microorganismo sobre una superficie met&#225;lica&#44; similar a la que se realizar&#237;a sobre un porta para cualquier tinci&#243;n&#44; salvo que de un tama&#241;o menor&#44; y la adici&#243;n sobre esta extensi&#243;n de una gota de soluci&#243;n matriz&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">&#8226;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Rapidez&#46; Todo el proceso de realizaci&#243;n de la extensi&#243;n&#44; aplicaci&#243;n de soluci&#243;n matriz y tiempo de secado de &#233;sta requiere apenas unos minutos&#46; Posteriormente&#44; la introducci&#243;n de la placa en la que se realiza la extensi&#243;n en el espectr&#243;metro y la lectura de &#233;ste requiere un tiempo similar&#46; En conjunto&#44; se considera que se requieren alrededor de 11<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>min para una sola muestra desde que se deposita en la placa MALDI hasta la obtenci&#243;n del resultado&#46; Hay que tener en cuenta&#44; no obstante&#44; que es posible la identificaci&#243;n simult&#225;nea de hasta 96 microorganismos&#44; en cuyo caso se optimizar&#237;a el tiempo de identificaci&#243;n por microorganismo y se reducir&#237;a a no m&#225;s de 2&#8211;3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>min&#47;microorganismo&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem"><span class="elsevierStyleLabel">&#8226;</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Coste&#46; El coste en fungibles es virtualmente nulo&#44; ya que las placas met&#225;licas de extensi&#243;n y lectura son reutilizables&#44; de modo que el &#250;nico material desechable por usar es el asa con el que se realice la extensi&#243;n y la soluci&#243;n matriz&#44; de la que se usa 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;l por identificaci&#243;n&#46; Por tanto&#44; los &#250;nicos costes significativos ser&#237;an los derivados de la amortizaci&#243;n del espectr&#243;metro de masas&#44; que no obstante pueden ser importantes&#46; El equipo MALDI-TOF Autoflex III utilizado en este estudio tiene un coste de alrededor de 250&#46;000 euros&#44; si bien no es el tipo de equipo que se suele recomendar para identificaci&#243;n habitual en Microbiolog&#237;a Cl&#237;nica para la que pueden ser suficiente equipos m&#225;s sencillos&#44; cuyo coste se sit&#250;a&#44; no obstante&#44; por encima de los 100&#46;000 euros&#46;</p></li></ul></p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">El resultado&#44; en conjunto&#44; es un sistema de identificaci&#243;n extremadamente fiable&#44; que permite&#44; adem&#225;s&#44; disponer de esta identificaci&#243;n de manera pr&#225;cticamente inmediata una vez que se dispone de un crecimiento suficiente en placa&#46; Ello supone una ganancia de al menos 18&#8211;24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h en la mayor parte de las identificaciones&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se puede argumentar que con frecuencia la disponibilidad de la identificaci&#243;n sin datos de sensibilidad a antimicrobianos tiene una utilidad s&#243;lo relativa&#44; y que al tener que esperar a disponer de la sensibilidad a antimicrobianos por m&#233;todos cl&#225;sicos&#44; el tiempo requerido para disponer del estudio completo no se modifica&#46; Esto es as&#237;&#44; en efecto&#44; pero tambi&#233;n es cierto que en otras ocasiones la posibilidad de disponer de manera inmediata de la identificaci&#243;n permite inferir perfiles probables de sensibilidad y ajustar tratamientos emp&#237;ricos en consecuencia&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La utilidad de este sistema puede incluso incrementarse si&#44; como indican algunas publicaciones&#44; la caracterizaci&#243;n del microorganismo se puede llevar m&#225;s all&#225; del nivel de especie&#44; y es capaz incluso de discriminar la presencia de factores de patogenicidad o de mecanismos de resistencia&#46; A este respecto&#44; existen publicaciones que indican que la MS ser&#237;a capaz&#44; por ejemplo&#44; de detectar la presencia de betalactamasas de espectro extendido<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a> y de diferenciar entre <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> sensible y resistente a meticilina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib18"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a> o entre cepas productoras y no productoras de prote&#237;na de Panton-Valentine<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib19"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Finalmente&#44; cabr&#237;a la posibilidad incluso de la utilizaci&#243;n de este sistema directamente sobre muestras cl&#237;nicas&#44; aunque es probable que con importantes limitaciones&#46; Por una parte&#44; est&#225; la limitaci&#243;n de la sensibilidad&#46; La MS puede ser un m&#233;todo muy espec&#237;fico desde el punto de vista de la identificaci&#243;n&#44; pero no es un sistema particularmente sensible&#46; La cantidad de microorganismos presentes en buena parte de las muestras cl&#237;nicas probablemente sea insuficiente para proporcionar una identificaci&#243;n fiable&#46; Por otra parte&#44; muchas muestras contienen importantes cantidades de prote&#237;nas de origen humano que pueden interferir en los perfiles de identificaci&#243;n&#46; Finalmente&#44; incluso en ausencia de prote&#237;nas de origen humano&#44; la presencia de m&#225;s de un tipo de microorganismos originar&#237;a&#44; asimismo&#44; perfiles no identificables&#46; Por tanto&#44; probablemente solo algunos tipos de muestras de las que no es problem&#225;tico obtener vol&#250;menes grandes&#44; en las que puede haber poblaciones importantes de microorganismos&#44; las infecciones son habitualmente monobacterianas&#44; y en las que las prote&#237;nas de origen humano sean escasas&#44; como la orina&#44; podr&#237;an ser susceptibles de identificaci&#243;n directa mediante este sistema&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">En definitiva&#44; los datos obtenidos en el presente estudio indican que la MS MALDI-TOF puede ser un m&#233;todo fiable y r&#225;pido para la identificaci&#243;n habitual de aislamientos cl&#237;nicos bacterianos&#44; y puede suponer el cambio m&#225;s radical desde el punto de vista tecnol&#243;gico que se produzca en esta &#225;rea del laboratorio de Microbiolog&#237;a Cl&#237;nica en d&#233;cadas&#46; La posibilidad de actuar directamente sobre muestras y de llevar la aplicaci&#243;n de esta tecnolog&#237;a a caracterizaciones de los microorganismos m&#225;s all&#225; del nivel de especie&#44; e identificar factores de resistencia o de patogenicidad&#44; abre importantes perspectivas futuras para esta nueva tecnolog&#237;a&#46;</p></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Conflicto de intereses</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black"><span class="elsevierStyleBold">Identificaci&#243;n convencional &#40;n&#46;<span class="elsevierStyleSup">o</span> de cepas&#41;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus aureus</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">8</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">8</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus epidermidis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; epidermidis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus hominis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; hominis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus saprophyticus</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; saprophyticus</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pyogenes</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">16</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; pyogenes</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">16</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus agalactiae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">20</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; agalactiae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">20</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pneumoniae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">13</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; pneumoniae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">13</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Corynebacterium urealyticum</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; urealyticum</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Listeria monocytogenes</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Total Gram positivos &#40;65&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black"><span class="elsevierStyleBold">Identificaci&#243;n convencional &#40;n&#46;<span class="elsevierStyleSup">o</span> de cepas&#41;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black"><span class="elsevierStyleBold">Correlaci&#243;n en la especie&#44; &#37;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black"><span class="elsevierStyleBold">Correlaci&#243;n en el g&#233;nero&#44; &#37;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black"><span class="elsevierStyleBold">Identificaciones fallidas&#44; &#37;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black"><span class="elsevierStyleBold">Identificaci&#243;n MALDI-TOF &#40;n&#46;<span class="elsevierStyleSup">o</span> de cepas&#41;</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Neisseria gonorrhoeae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Escherichia coli</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">63</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">K&#46; pneumoniae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">14</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Klebsiella oxytoca</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">9</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">K&#46; oxytoca</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">9</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Raoultella ornithinolytica</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Enterobacter asburiae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Enterobacter cloacae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Raoultella planticola</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">R&#46; ornithinolytica</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Proteus mirabilis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">26</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">P&#46; mirabilis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">26</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Proteus vulgaris</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">3</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">P&#46; vulgaris</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">3</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Providencia stuartii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">P&#46; stuartii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Morganella morganii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">4</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">M&#46; morganii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">4</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella enteritidis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">4</span>&#41;</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">25</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; enteritidis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> sp&#46; &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella anatum</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella typhimurium</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">9</span>&#41;</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">11&#44;1</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " rowspan="4" align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">100</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; typhimurium</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> sp&#46; &#40;<span class="elsevierStyleItalic">5</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella anatum</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella dublin</span> &#40;2&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> grupo C &#40;<span class="elsevierStyleItalic">3</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Salmonella</span> sp&#46; &#40;<span class="elsevierStyleItalic">3</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; cloacae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">4</span>&#41;</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " rowspan="2" align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">75</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " rowspan="2" align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; cloacae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">3</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Enterobacter hormaechei</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; asburiae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; asburiae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Enterobacter aerogenes</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; aerogenes</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Citrobacter freundii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; freundii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Citrobacter koseri</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">3</span>&#41;</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">66&#44;7</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; koseri</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; asburiae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Serratia marcescens</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">6</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">S&#46; marcescens</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">6</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas aeruginosa</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">21</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">P&#46; aeruginosa</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">21</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas fluorescens</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas synxantha</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas putida</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas monteilii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Stenotrophomonas maltophilia</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#8211;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t">100&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Pseudomonas beteli</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " rowspan="3" align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Aeromonas hydrophila</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">4</span>&#41;</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">50</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">100</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " rowspan="3" align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8211;</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">A&#46; hydrophila</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Aeromonas caviae</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Aeromonas media</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Acinetobacter baumannii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">10</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">A&#46; baumannii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">10</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Acinetobacter lwoffi</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">2</span>&#41;</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">50</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Acinetobacter</span> sp&#46; &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Ochrobacter anthropi</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Achromobacter xylosoxidans</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Achromobacter ruhlandii</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Campylobacter jejuni</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">20</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; coli</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Francisella tularensis</span> &#40;<span class="elsevierStyleItalic">1</span>&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Perfil no identificable&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Total Gram negativos &#40;229&#41;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">10&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">2&#44;2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 0213005X
Idioma original: Español
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2024 Octubre 315 45 360
2024 Septiembre 183 43 226
2024 Agosto 191 22 213
2024 Julio 123 26 149
2024 Junio 136 50 186
2024 Mayo 126 65 191
2024 Abril 119 42 161
2024 Marzo 175 85 260
2024 Febrero 142 43 185
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2021 Julio 60 25 85
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2015 Julio 119 30 149
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