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Las cícadas y su relación con algunas enfermedades neurodegenerativas
Cycads and their association with certain neurodegenerative diseases
E. Rivadeneyra-Domíngueza,
Autor para correspondencia
edrivadeneyra@uv.mx

Autor para correspondencia.
, J.F. Rodríguez-Landaa,b
a Facultad de Química Farmacéutica Biológica, Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México
b Instituto de Neuroetología, Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México
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    "textoCompleto" => "<span class="elsevierStyleSections"><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0055">Introducci&#243;n</span><p id="par0005" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las c&#237;cadas son plantas con semillas desnudas&#44; consideradas f&#243;siles vivientes dado que desde su aparici&#243;n en la era mesozoica se han mantenido hasta nuestros d&#237;as en diferentes regiones del mundo&#46; Se han descrito aproximadamente 185 especies de c&#237;cadas&#44; de las cuales la mayor&#237;a son end&#233;micas&#46; Estas plantas son ornamentales debido a sus caracter&#237;sticas ex&#243;ticas&#44; pero tambi&#233;n son empleadas como fuente de alimento por el ser humano&#46; Debido al uso irracional y a sus complejos ciclos reproductivos&#44; muchas c&#237;cadas se encuentran amenazadas o en peligro de extinci&#243;n&#44; por lo cual su comercio internacional es regulado por la Convenci&#243;n sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Flora y Fauna Silvestre &#40;CITES&#41;&#46; No obstante&#44; las semillas de algunas c&#237;cadas son utilizadas como alimento fresco o como materia prima para la elaboraci&#243;n de harinas con alto valor nutricional<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#44; pero contienen cantidades significativas de principios activos con alta toxicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46; En este sentido&#44; se ha encontrado la asociaci&#243;n entre el consumo de semillas de c&#237;cadas y sus derivados con alteraciones motrices y electroencefalogr&#225;ficas en animales de experimentaci&#243;n &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a>&#41; y en el ser humano se ha asociado con enfermedades neurodegenerativas como el complejo demencia-parkinsonismo-esclerosis-lateral amiotr&#243;fica &#40;DPELA&#41; y otras enfermedades de la motricidad<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;3</span></a>&#46; Entre los principios activos con actividad neurot&#243;xica identificados en las semillas de c&#237;cadas se encuentra el metilazoximetanol &#40;MAM&#41;&#44; &#946;-metilamino-L-alanina &#40;L-BMAA&#41;&#44; &#946;-oxalilamino-L-alanina &#40;L-BOAA&#41; y cicasina&#44; entre otras&#46; Estas sustancias tambi&#233;n han servido como herramienta para explorar la posible etiolog&#237;a del DPELA que se present&#243; con alta frecuencia entre los nativos de la isla de Guam&#44; quienes inclu&#237;an en su dieta algunos derivados de c&#237;cadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; Por consiguiente&#44; el presente trabajo revisa la relaci&#243;n entre los t&#243;xicos de las c&#237;cadas y el desarrollo de enfermedades neurodegenerativas&#44; con la finalidad de informar a la poblaci&#243;n y alertar de alg&#250;n problema de salud en quienes interact&#250;an con estas plantas&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0060">Desarrollo</span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0065">Componentes qu&#237;micos de las c&#237;cadas y sus efectos neurot&#243;xicos</span><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las cicadales sintetizan y almacenan diversos principios activos con actividad neurot&#243;xica y carcinog&#233;nicas &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0010">tabla 2</a>&#41;&#59; entre ellos&#44; se encuentran gluc&#243;sidos como el MAM<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; Este principio activo es liberado del gluc&#243;sido principal mediante procesos enzim&#225;ticos durante la digesti&#243;n&#46; La cicasina&#44; un &#946;-D-gluc&#243;sido del MAM&#44; tambi&#233;n ha sido identificada en las c&#237;cadas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5&#44;6</span></a>&#46; La cicasina es el gluc&#243;sido m&#225;s com&#250;n en todos los g&#233;neros de c&#237;cadas&#44; aunque tambi&#233;n existen otros en menor proporci&#243;n&#44; como la macrozamina y la neocicasina&#46; La parte t&#243;xica de la cicasina es el grupo metilazometoxi presente en su estructura&#44; el cual es liberado como MAM&#44; al ser metabolizado en el aparato digestivo por la enzima &#946;-glucosidasa derivada de la fauna bacteriana normal del intestino delgado&#46; Por esta raz&#243;n&#44; la cicasina solo ejerce su efecto t&#243;xico cuando es ingerida por v&#237;a oral<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46; El MAM deriva del metabolismo de la macrozamina&#44; tiene capacidad t&#243;xica y carcin&#243;gena muy alta debido a la presencia del grupo <span class="elsevierStyleItalic">azo</span> en su estructura qu&#237;mica&#46; Este compuesto a nivel celular inhibe la s&#237;ntesis de prote&#237;nas y afecta al ADN de las neuronas vulnerables llev&#225;ndolas a procesos apopt&#243;ticos&#46; El bot&#225;nico Knut Norstog<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> observ&#243; que las c&#237;cadas end&#233;micas de la Isla de Guam producen grandes cantidades de polen&#44; el cual contiene altas concentraciones de cicasina y L-BMAA&#46; Cuando el polen entra en contacto con el epitelio nasal&#44; la cicasina y otras toxinas pueden ser transportadas hasta el tejido cerebral y producir ah&#237; sus efectos neurot&#243;xicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; En ratones&#44; la administraci&#243;n intranasal de MAM da&#241;a al epitelio olfatorio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> y a largo plazo afectar el tejido cerebral&#46; Estos hallazgos sugieren que el sistema respiratorio podr&#237;a ser tambi&#233;n una ruta de ingreso de las toxinas de las c&#237;cadas al organismo&#59; por lo tanto&#44; al estar expuestos ambientalmente por periodos prolongados&#44; al polen de estas c&#237;cadas&#44; se pueden acumular altas concentraciones de la toxina en el epitelio nasal y cerebral&#46; La cicasina es el azoxigluc&#243;sido m&#225;s ampliamente estudiado a nivel toxicol&#243;gico y ha permitido el estudio de la mutagenicidad y carcinogenicidad de otros azoxigluc&#243;sidos&#44; tales como la macrozamina y las neocicasinas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; Los azoxigluc&#243;sidos son un riesgo mutag&#233;nico cuando son ingeridos&#44; debido a que la fauna intestinal puede deglucosilarlos y hacerlos altamente t&#243;xicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; La carcinogenicidad de algunos compuestos de las c&#237;cadas en el ser humano se ha apoyado en los resultados de laboratorio&#44; en los que la cicasina y el MAM son carcinog&#233;nicos en varios &#243;rganos y en diversas especies<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12&#44;13</span></a>&#46; No obstante&#44; algunos estudios no han encontrado asociaci&#243;n entre el consumo de la harina de c&#237;cadas y la carcinogenicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44; pero estos estudios no excluyen la posibilidad de que en otras muestras de harina o en otros alimentos derivados de las c&#237;cadas se encuentren esos t&#243;xicos&#44; poniendo en riesgo la salud de quienes los consumen&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0010"></elsevierMultimedia><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El medio m&#225;s frecuente de exposici&#243;n a los t&#243;xicos de las c&#237;cadas en humanos es a trav&#233;s de alimentos preparados con esta planta&#46; Aunque cuando las c&#237;cadas y sus derivados son preparados adecuadamente&#44; la concentraci&#243;n de azoxigluc&#243;sidos puede ser baja&#46; Por el contrario&#44; si las c&#237;cadas son procesadas inadecuadamente podr&#237;an generar da&#241;os sobre la salud debido a sus efectos t&#243;xicos&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las c&#237;cadas tambi&#233;n contienen otro principio activo con actividad neurot&#243;xica&#44; el L-BMAA&#44; un amino&#225;cido no proteico con estructura qu&#237;mica semejante al glutamato que es reconocido por los receptores NMDA&#46; Dicho amino&#225;cido se encuentra en las semillas de <span class="elsevierStyleItalic">Cycas circinalis &#40;C&#46; circinalis&#41;</span>&#44; incluso se ha detectado en la harina elaborada a partir de sus semillas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; A pesar de que a la fecha no se conoce en su totalidad la actividad del L-BMAA sobre el organismo&#44; diversos estudios muestran su excitotoxicidad al interactuar con receptores para glutamato&#46; Las personas intoxicadas con L-BMAA desarrollan disfunci&#243;n cortical y de las motoneuronas &#40;una caracter&#237;stica de la enfermedad de Parkinson&#41;&#44; as&#237; como anomal&#237;as a nivel conductual&#44; asociadas a la degeneraci&#243;n de las motoneuronas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46; Los efectos del L-BMAA en el SNC se establecen a trav&#233;s de sus acciones anticolin&#233;rgica&#44; produciendo alteraciones conductuales&#44; con s&#237;ndromes caracter&#237;sticos que incluyen la p&#233;rdida de la memoria y la atenci&#243;n&#44; alteraciones en el habla&#44; ataxia&#44; confusi&#243;n y desorientaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#59; es decir&#44; se remedan algunas de las alteraciones t&#237;picas de los pacientes con Alzheimer<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Otra toxina presente en <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; circinalis</span> es el L-BOAA&#44; el cual disminuye la actividad enzim&#225;tica mitocondrial &#40;NADH-deshidrogenasa y lactato deshidrogenasa&#41; y produce una marcada inhibici&#243;n del complejo <span class="elsevierStyleSmallCaps">i</span> mitocondrial<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#46; El L-BOAA posee alta afinidad por los receptores para glutamato&#44; especialmente por los AMPA&#44; lo cual le confiere su excitotoxicidad&#46; Algunos datos se&#241;alan que la presencia de L-BOAA produce vacuolizaci&#243;n&#44; hinchamiento del ax&#243;n y de las dendritas de neuronas del t&#225;lamo y&#44; en menor grado&#44; del hipocampo&#44; la corteza y el cerebelo&#44; lo cual produce un proceso de neurodegeneraci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#46; Lo anterior muestra la capacidad neurot&#243;xica de los componentes activos de las c&#237;cadas&#44; que en conjunto podr&#237;an contribuir al desarrollo de enfermedades neurodegenerativas asociadas a su consumo&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Las c&#237;cadas y su relaci&#243;n con enfermedades neurodegenerativas</span><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Durante a&#241;os&#44; el estudio de las enfermedades end&#233;micas en poblaciones particulares&#44; se ha tomado como una oportunidad para identificar la etiolog&#237;a y los mecanismos que subyacen a una determinada enfermedad&#46; Tales &#171;experimentos naturales&#187;&#44; como se les ha denominado&#44; son paradigmas que han permitido resolver problemas etiol&#243;gicos y epidemiol&#243;gicos de algunos trastornos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13&#44;20</span></a>&#46; La b&#250;squeda sistem&#225;tica de factores y mecanismos desencadenantes de des&#243;rdenes neurodegenerativos queda ejemplificada en el Pac&#237;fico Occidental&#46; Despu&#233;s de la Segunda Guerra Mundial&#44; se populariz&#243; el consumo de &#171;paniques&#187; elaborados con harina de semillas de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; circinalis</span> en la isla de Guam&#46; A partir del consumo de estos alimentos se present&#243; una de las epidemias m&#225;s fuertes&#44; denominada demencia de Guam<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0100"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#46; En este sentido&#44; Whithing<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a> fue la pionera en el estudio de la relaci&#243;n entre los neurot&#243;xicos de las c&#237;cadas y la demencia de Guam&#46; La b&#250;squeda de los factores desencadenantes de la neurodegeneraci&#243;n identificada en los nativos de la isla de Guam llev&#243; a Vega y Bell<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a> a identificar en las semillas de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; circinalis</span> un amino&#225;cido no proteico al cual denominaron L-BMAA&#46; En la d&#233;cada de los setenta&#44; diversos grupos de investigadores se dieron a la tarea de identificar otros principios activos en la semilla de las c&#237;cadas&#44; que contribu&#237;an a la neurotoxicidad&#59; as&#237; identificaron los gluc&#243;sidos MAM y &#946;-D-gluc&#243;sido de esterol&#46; Durante la d&#233;cada de los ochenta&#44; Steele y Guzm&#225;n evaluaron los efectos neurot&#243;xicos del L-BMAA contenido en la harina de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; circinalis</span>&#44; sobre la actividad motora de algunas especies de monos&#46; Ellos encontraron alteraciones en los patrones motores de los animales intoxicados con este principio activo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#46; Duncan et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a> realizaron una serie de estudios para cuantificar la cantidad del neurot&#243;xico 2-amino-3-&#40;metilamino&#41;-propanoico &#40;L-BMAA&#41; en la harina de semilla de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; circinalis</span> provenientes de la isla de Guam&#46; En ese estudio&#44; encontraron que m&#225;s del 87&#37; del contenido de L-BMAA fue eliminado durante la preparaci&#243;n de la harina&#44; por lo cual descartaban que la harina de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; circinalis</span> pudiera ser la causa de la degeneraci&#243;n paulatina de las neuronas en la DPELA identificada en Guam&#46; En este sentido&#44; se hipotetiz&#243; que el detonante real de las enfermedades neurodegenerativas identificadas en la isla podr&#237;a deberse a un efecto de bioacumulaci&#243;n de los neurot&#243;xicos de las c&#237;cadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>&#46; Los habitantes de la isla de Guam inclu&#237;an en su dieta la ingesta de murci&#233;lagos frug&#237;voros que se alimentaban b&#225;sicamente de semillas de c&#237;cadas&#44; los cuales acumulaban en su carne grandes cantidades de metabolitos t&#243;xicos&#44; los cuales eran transferidos al ser humano cuando los murci&#233;lagos eran ingeridos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#46; Esto puede tener cierto sustento debido a que se ha demostrado que la incidencia de ELA y del complejo demencia-parkinsonismo ha disminuido en la medida en que el consumo de murci&#233;lagos se ha reducido en la isla de Guam<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#46; A pesar de los diversos estudios que han tratado de explicar el origen del endemismo de la enfermedad que desarrollan los nativos de Guam &#8212;la cual es progresiva con s&#237;ntomas similares a los de la enfermedad de Lou Gehrig o ELA&#44; acompa&#241;ada o no por demencia en sus etapas finales&#8212;&#44; a la fecha no hay datos concluyentes al respecto&#44; pero la participaci&#243;n de los componentes t&#243;xicos de las c&#237;cadas tampoco ha sido descartada&#46;</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Derivado de eso estudios&#44; se identific&#243; que el L-BMAA act&#250;a como agonista de receptor a glutamato&#44; lo cual causa excitotoxicidad&#44; convulsiones y neurodegeneraci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; En efecto&#44; cuando el L-BMAA es aplicado intracerebroventricularmente en ratas se produce un deterioro de la actividad motora&#44; llegando incluso a incapacitarlas para la locomoci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0130"><span class="elsevierStyleSup">26</span></a>&#46; Un dato sobresaliente fue identificar que el L-BMAA puede ser producido por cianobacterias del g&#233;nero <span class="elsevierStyleItalic">Nostoc</span>&#44; las cuales son simbiontes de las ra&#237;ces y semillas de las c&#237;cadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>&#44; lo cual podr&#237;a explicar tambi&#233;n el alto contenido de este amino&#225;cido en las ra&#237;ces de las c&#237;cadas&#46; Coincidentemente&#44; en Canad&#225;&#44; se han reportado pacientes con Alzheimer asociado a un alto contenido de L-BMAA producido por la contaminaci&#243;n del agua con cianobacterias<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">27</span></a>&#46; Lo anterior hace pensar que posiblemente las enfermedades neurodegenerativas asociadas al consumo de c&#237;cadas se deba entonces a altas concentraciones de L-BMAA o algunos otros neurot&#243;xicos&#44; lo cual a&#250;n sigue siendo explorado&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Estudios sobre el efecto neurot&#243;xico de las semillas de <span class="elsevierStyleItalic">Dioon spinulosum</span> y el metilazoximetanol</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A partir de estudios de nuestro grupo de trabajo&#44; se sustenta la hip&#243;tesis de que las semillas de c&#237;cadas producen alteraciones motoras&#44; posiblemente asociadas a un da&#241;o neuronal&#46; En una serie de estudios en la rata fue identificado que la ingesta cr&#243;nica &#40;40 d&#237;as&#41; de un extracto acuoso de semillas de <span class="elsevierStyleItalic">Dioon spinulosum &#40;D&#46; spinulosum&#41;</span> produce alteraciones en los patrones motores en campo abierto&#44; mientras que cuando las ratas son forzadas a nadar despliegan la conducta de giro sobre su propio eje y son incapaces de mantener el equilibrio para ejecutar el nado normal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>&#46; Lo anterior sugiere alteraciones en el control motor de las extremidades de la rata que le impiden mantener el equilibrio&#44; posiblemente debido a los principios activos t&#243;xicos de las semillas de esta c&#237;cada&#46; En efecto&#44; nuestros resultados son consistentes con reportes previos donde fue identificado que la alimentaci&#243;n de ratas con semillas de <span class="elsevierStyleItalic">D&#46; spinulosum</span> promueve alteraciones motoras en campo abierto&#44; lo cual estuvo asociado a cambios en la actividad electroencefalogr&#225;fica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a>&#44; caracterizados por ondas de alto voltaje y ondas de alta frecuencia t&#237;picas de un estatus epil&#233;ptico&#46; Interesantemente&#44; estos efectos sobre la actividad motriz y electroencefalogr&#225;fica fueron reproducidos por la administraci&#243;n cortical del MAM<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a>&#44; lo cual sugiere que este principio activo&#44; sin descartar la participaci&#243;n de otros&#44; podr&#237;a ser el responsable del da&#241;o neuronal y&#44; por consiguiente&#44; de la alteraci&#243;n conductual&#46; En este sentido&#44; las alteraciones en los patrones motores de las ratas asociadas al consumo de semillas de c&#237;cadas son prevenidas por la administraci&#243;n conjunta de progesterona<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>&#44; un neuroesteroide con probada propiedad neuroprotectora a nivel cl&#237;nico y experimental<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0150"><span class="elsevierStyleSup">30</span></a>&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En otra serie de estudios&#44; se evalu&#243; el efecto de la microinyecci&#243;n del MAM en el &#225;rea CA1 del hipocampo&#44; sobre los patrones de nado en la rata Wistar&#46; Como era de esperar&#44; la administraci&#243;n de MAM en el hipocampo produjo deterioro progresivo de la actividad motora de las ratas&#58; increment&#243; la conducta de giro sobre su propio eje y el tiempo de hundimiento durante la prueba&#44; lo cual fue semejante al efecto producido por la microinyecci&#243;n de glutamato<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#46; Adicionalmente&#44; los animales que recibieron la microinyecci&#243;n de MAM o glutamato tuvieron un menor n&#250;mero de neuronas en las &#225;reas CA1 y CA3 del hipocampo&#44; con respecto a un grupo control<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#46; Lo anterior se&#241;ala que ambas sustancias producen da&#241;o neuronal posiblemente por sus efectos excitatorios&#44; lo cual podr&#237;a estar relacionado con las alteraciones motoras asociadas a la ingesta de c&#237;cadas y sus derivados&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Comentarios finales y consideraciones</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las c&#237;cadas son plantas catalogadas como f&#243;siles vivientes que han sobrevivido a innumerables cambios climatol&#243;gicos&#46; Estas plantas contienen neurot&#243;xicos&#44; entre los cuales destacan la cicasina&#44; macrozamina&#44; MAM&#44; L-BMAA y L-BOAA&#44; los cuales est&#225;n relacionados con enfermedades neurol&#243;gicas como ELA&#44; Parkinson y Alzheimer&#46; Es a partir de 1960 cuando surge una serie de estudios enfocados a buscar el agente causal de la DPELA entre los nativos de la isla de Guam&#46; Para ese entonces&#44; la enfermedad era llamada la <span class="elsevierStyleItalic">epidemia del siglo</span>&#44; catalog&#225;ndose como de alto riesgo para las personas que segu&#237;an los h&#225;bitos y las costumbres del Pac&#237;fico Occidental&#44; relacionados con el consumo de c&#237;cadas y sus derivados&#46; Los fen&#243;menos epidemiol&#243;gicos ten&#237;an magnitudes inimaginables llegando a presentarse casos de familias enteras enfermas&#44; no importando la edad ni otros factores como la desnutrici&#243;n o la exposici&#243;n a agentes infecciosos&#46; Los individuos afectados se aislaban debido a las limitaciones de la enfermedad&#44; incluso su autorreconocimiento se ve&#237;a afectado&#46; Actualmente&#44; las evidencias sugieren que esas enfermedades neurol&#243;gicas podr&#237;an ser causadas por las neurotoxinas de la harina elaborada a partir de la semilla de c&#237;cadas&#46; Con este descubrimiento y los importantes avances tecnol&#243;gicos en el siglo pasado y en el actual&#44; se ha logrado identificar neurot&#243;xicos que podr&#237;an estar implicados en el caso&#46; La introducci&#243;n de mutaciones selectivas y la utilizaci&#243;n de modelos animales &#40;las ratas son las que mejor han funcionado&#41;&#44; es decir&#44; la emulaci&#243;n de algunas de las caracter&#237;sticas de la DPELA han ayudado a extender parte del conocimiento de dicho padecimiento y acercarse al mecanismo desencadenante&#46; La demencia de Guam&#44; en alg&#250;n momento de la historia&#44; fue la epidemia de deterioro cognitivo y motor m&#225;s frecuente entre las enfermedades neurodegenerativas&#46; La conclusi&#243;n es clara&#59; muchos pa&#237;ses en v&#237;as de desarrollo est&#225;n expuestos a un proceso de transici&#243;n epidemiol&#243;gica <span class="elsevierStyleItalic">sui generis&#46;</span> En este mismo sentido&#44; los procesos demenciales se han convertido en un problema de salud&#44; por ello es importante realizar un an&#225;lisis profundo de estos procesos abord&#225;ndolos desde una amplia perspectiva que incluya aspectos cl&#237;nicos&#44; diagn&#243;stico y&#44; por supuesto&#44; agentes causales&#46; Es un hecho innegable que en materia de padecimientos relacionados con el cerebro hay mucho que investigar y son justamente los pa&#237;ses m&#225;s expuestos a agentes neurot&#243;xicos donde hay menos investigaci&#243;n acerca del tema&#46; En lo que respecta a nuestro pa&#237;s&#44; cabe mencionar que los estados de la rep&#250;blica donde se ha utilizado a las semillas de c&#237;cada como sustituto del ma&#237;z son el norte de los estados de Veracruz y Oaxaca&#46; Sin embargo&#44; no se han reportado oficialmente ante la Secretar&#237;a de Salud y Asistencia brotes actuales de enfermedades neurodegenerativas en dichos estados&#46; No obstante&#44; de manera anecd&#243;tica&#44; en esos estados se ha reportado que el ganado que se alimenta con hojas frescas de c&#237;cadas desarrolla incoordinaci&#243;n motriz de las extremidades posteriores&#46; Mientras que las personas que conviven con las c&#237;cadas en ambientes cerrados&#44; como los invernaderos&#44; reportan cefalea y a largo plazo deterioro del funcionamiento hep&#225;tico&#44; los mixtecos del estado de Oaxaca &#40;M&#233;xico&#41; describen un padecimiento al que denominan &#171;<span class="elsevierStyleItalic">enchamalamiento</span>&#187;&#44; el cual se caracteriza por atrofia&#44; deformaci&#243;n de las articulaciones y alteraciones m&#250;sculo-esquel&#233;ticas&#44; el cual es atribuido a un consumo inadecuado de las cicadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46; Lo anterior pone de manifiesto la necesidad de realizar estudios epidemiol&#243;gicos en los que se involucren neur&#243;logos y otros especialistas para identificar en la poblaci&#243;n posibles manifestaciones neurol&#243;gicas entre los consumidores de alg&#250;n derivado de c&#237;cadas&#46;</p><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Finalmente&#44; con esta revisi&#243;n es evidente que muchos de los productos naturales que pueden tener un alto valor nutricional y ser una alternativa para subsanar el d&#233;ficit de alimentos en las poblaciones vulnerables&#44; tambi&#233;n pueden ser altamente t&#243;xicos e impactar negativamente sobre la salud de quienes las consumen&#44; cuando no son procesados adecuadamente&#46; Lo anterior ha sucedido con otros vegetales como la yuca o casava&#44; que por su f&#225;cil cultivo y adaptaci&#243;n a diversos climas&#44; se ha estimulado su producci&#243;n&#44; a pesar de los reportes de que el consumo de esta planta procesada inadecuadamente puede estar asociado al desarrollo de enfermedades neurol&#243;gicas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">32&#44;33</span></a>&#46; Por lo tanto&#44; no debemos perder de vista que todo producto&#44; aunque sea de origen natural&#44; puede ser ben&#233;fico o negativo para el organismo&#44; todo depender&#225; de sus componentes qu&#237;micos y de la vulnerabilidad de quienes los consumen&#46;</p></span></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Conclusiones</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las c&#237;cadas contienen neurot&#243;xicos que contribuyen al desarrollo de enfermedades neurol&#243;gicas cuando son ingeridas inadecuadamente&#44; por lo que debemos considerar que si bien algunos vegetales pueden tener un alto valor nutricional y subsanar el d&#233;ficit alimentario en las poblaciones vulnerables&#44; tambi&#233;n pueden ser t&#243;xicos e impactar negativamente sobre la salud&#44; principalmente sobre el desarrollo de enfermedades neurol&#243;gicas&#46;</p></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">Conflicto de intereses</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Compuesto&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Efecto&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Metilazoximetanol&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Inhibe la s&#237;ntesis de prote&#237;nas a nivel celular&#46; Da&#241;a el ADN en neuronas&#44; produce apoptosis y hepatotoxicidad&#46; Da&#241;a el epitelio nasal en ratones&#46; Produce carcinog&#233;nesis&#46; En la rata produce actividad electroencefalogr&#225;fica caracter&#237;stica de un estatus epil&#233;ptico&#44; incoordinaci&#243;n motriz y reduce el n&#250;mero de neuronas en el &#225;rea CA1 del hipocampo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4&#44;7&#44;10&#44;11&#44;29</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&#946;-metilamino-L-alanina&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Produce excitotoxicidad al interactuar con receptores a glutamato y disfunci&#243;n de neuronas corticales y motoneuronas&#46; Produce p&#233;rdida de la memoria y la atenci&#243;n&#44; alteraciones en el habla&#44; ataxia&#44; confusi&#243;n y desorientaci&#243;n&#46; Adem&#225;s de convulsiones y neurodegeneraci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15-17&#44;23</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Inhibe la actividad enzim&#225;tica mitocondrial y el complejo <span class="elsevierStyleSmallCaps">i</span> mitocondrial&#46; Produce efectos excitot&#243;xicos al interactuar con receptores para glutamato&#46; Produce vacuolizaci&#243;n e hinchamiento del ax&#243;n y dendritas del t&#225;lamo&#44; hipocampo&#44; corteza y cerebelo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">C&#237;cada&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Efecto&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">En monos&#44; el consumo de harina elaborada con semillas de esta c&#237;cadas produjo alteraciones en los patrones motores y signos de da&#241;o neurol&#243;gico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Dioon spinulosum Dioon edule</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">En la rata&#44; el extracto acuso elaborado con semillas de esta c&#237;cada produce hipoactividad motriz en campo abierto e incoordinaci&#243;n motora en la prueba de nado forzado&#44; caracterizado por giros sobre su propio eje sin mantener el nado normal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>En la rata&#44; el consumo del cotiled&#243;n o la esclerotesta cruda&#44; as&#237; como la semilla liofilizada de esta c&#237;cada&#44; produce hipoactividad en campo abierto y actividad electroencefalogr&#225;fica onda-espiga en estructuras cerebrales como el hipocampo y el n&#250;cleo septal medial<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a>En el ganado vacuno&#44; la ingesta de esta c&#237;cada produce p&#233;rdida de coordinaci&#243;n motriz de las extremidades posteriores&#46; Las toxinas se acumulan en el cuerpo del ganado y a largo plazo se debilitan progresivamente y&#44; eventualmente&#44; mueren<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0170"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 02134853
Idioma original: Español
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2019 Abril 189 37 226
2019 Marzo 61 13 74
2019 Febrero 78 7 85
2019 Enero 76 14 90
2018 Diciembre 154 15 169
2018 Noviembre 264 20 284
2018 Octubre 194 22 216
2018 Septiembre 165 11 176
2018 Agosto 49 19 68
2018 Julio 48 8 56
2018 Junio 88 3 91
2018 Mayo 125 12 137
2018 Abril 109 19 128
2018 Marzo 138 5 143
2018 Febrero 91 5 96
2018 Enero 61 22 83
2017 Diciembre 87 1 88
2017 Noviembre 160 8 168
2017 Octubre 55 11 66
2017 Septiembre 102 16 118
2017 Agosto 83 12 95
2017 Julio 55 11 66
2017 Junio 80 23 103
2017 Mayo 76 7 83
2017 Abril 75 11 86
2017 Marzo 135 47 182
2017 Febrero 234 22 256
2017 Enero 103 15 118
2016 Diciembre 127 16 143
2016 Noviembre 187 18 205
2016 Octubre 135 30 165
2016 Septiembre 134 14 148
2016 Agosto 91 20 111
2016 Julio 139 4 143
2016 Junio 102 37 139
2016 Mayo 146 34 180
2016 Abril 130 36 166
2016 Marzo 106 44 150
2016 Febrero 118 27 145
2016 Enero 100 14 114
2015 Diciembre 72 24 96
2015 Noviembre 180 24 204
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