Epilepsia como una enfermedad de redes neuronales. Un punto de vista neurofisiológico

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Estimados del 2016 del estudio de costo global por enfermedad, lesiones y factores de riesgo (del inglés Global Burden of Diseases [GBD]) sugieren que la epilepsia contribuye con un 0,5% de los años de vida ajustados a la discapacidad (del inglés, disability-adjusted life-years [DALY]) debido a todas las enfermedades y heridas, además de contribuir con un 5,0% de los DALY atribuibles a desórdenes neurológicos. De acuerdo con el estudio GBD, 45,9 millones (39,9-54,6) de pacientes tuvieron epilepsia (considerando a la epilepsia idiopática y secundaria)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0390">2</a>.Definiciones de epilepsia y crisis epilépticaLa epilepsia es un desorden del cerebro caracterizado por una predisposición duradera a generar crisis epilépticas y a las consecuencias neurobiológicas, cognitivas, psicosociales y sociales de esta condición<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395">3</a>. Una crisis epiléptica es una ocurrencia transitoria de signos o síntomas debidos a la actividad excesiva o sincronizada de actividad neural en el cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395">3</a>.La epilepsia se manifiesta clínicamente como la enfermedad del cerebro definida por cualquiera de las siguientes condiciones: 1) al menos 2crisis epilépticas no provocadas (o reflejas) que ocurren en menos de 24 h; 2) una crisis epiléptica no provocada (o refleja) y la probabilidad de nuevas crisis epilépticas similares con un riesgo de recurrencia general (al menos 60%) después de 2crisis epilépticas no provocadas, dentro de los siguientes 10 años<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0400">4</a>.La presente clasificación de epilepsias de la Liga Internacional Contra la Epilepsia (ILAE) ha sido actualizada para reflejar nuestra nueva comprensión de las epilepsias y sus mecanismos en concordancia con los últimos avances científicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405">5</a>. Después del diagnóstico de un tipo de convulsión, el siguiente paso es el diagnóstico del tipo de epilepsia, incluyendo epilepsia focal, epilepsia generalizada, combinada (focal y generalizada), así como epilepsias desconocidas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405">5</a>. Esta división está basada en una red neural compleja elaborada de datos neurofisiológicos y neuroanatómicos de neuronas y áreas lobares y hemisféricas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405">5</a>.La zona epileptogénicaEn 1993, Lüders et al. definieron la zona epileptogénica (ZE) como «el área del córtex que es necesaria y suficiente para iniciar crisis epilépticas y cuya remoción (o desconexión) es necesaria para la completa cesación de crisis epilépticas»<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410">6</a> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>). El concepto de ZE de Lüders et al. se vuelve significativo solo cuando se ve en el contexto de la definición de 5zonas corticales propuestas para la evaluación prequirúrgica:<ul class="elsevierStyleList" id="lis0005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0005">1.zona irritativa: área de la corteza que genera grafoelementos epileptiformes interictales;</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0010">2.área de inicio de crisis epilépticas: área de la corteza donde inician las crisis epilépticas clínicas;</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0015">3.zona sintomatogénica: área de la corteza que, cuando se activa, produce los síntomas o signos iniciales ictales;</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0020">4.lesión epileptogénica: lesión macroscópica que causa las crisis epilépticas dado a que la lesión en sí misma es epileptogénica o por hiperexcitabilidad secundaria y,</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0025">5.zona de déficit funcional: área de la corteza que no está funcionando normalmente en el periodo interictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415">7</a>.</li></ul><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia>Sin embargo, no existe una medida prequirúrgica directa de la ZE, su delineación es un ejercicio puramente conceptual que incorpora datos derivados de múltiples pruebas y varios componentes de una evaluación prequirúrgica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415">7</a>.Epilepsia como red neuronal anormalEn 2002, Spencer definió la epilepsia como un desorden de redes neuronales funcional y anatómicamente conectadas, representadas bilateralmente, como un conjunto de estructuras corticales y subcorticales en el cual la actividad de cualquier parte afecta la actividad de las demás<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420">8</a>. Este acercamiento es fundamental para algunas terapias de estimulación profunda del cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0425">9</a>, la estimulación del nervio vago (VNS)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0430">10</a> o la neuroestimulación responsiva cerebral<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435">11</a>, en las cuales el tratamiento aplicado (dirigido a cualquier región de la red) debería teóricamente ser tan efectivo como aquellos tratamientos dirigidos al «foco» específico de actividad epiléptica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420">8</a>. De la misma manera, este es un factor clave en la identificación de la distribución anatómica de los procesos epileptogénicos, incluyendo la cirugía de epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0440">12</a>.En humanos, el estudio de la epilepsia como red está basado en estudios de neuroimagen (resonancia magnética, tomografía por emisión de fotón único o tomografía por emisión de positrones)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0445">13</a> y técnicas neurofisiológicas (electroencefalografía, estimulación magnética transcraneal o magnetoencefalografía) que cuentan con diversas resoluciones espaciales y temporales, limitaciones y ventajas del análisis estructural o funcional de las áreas del cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450">14</a>. Algunas de ellas son invasivas (electrocorticografía intraoperatoria, estéreo-EEG o electrodos profundos) pero con una resolución espacial limitada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455">15</a>. Todos los estudios tienen como objetivo evaluar los estados ictales (crisis epilépticas) o interictales (entre crisis epilépticas) para delinear las áreas epileptogénicas involucradas en cada epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460">16</a>.Métodos de grabación y análisis de redes epilépticas usando señales electroencefalográficasExisten varios métodos para delinear redes epilépticas utilizando análisis de frecuencia o tiempo-frecuencia de señales de EEG grabadas invasivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465">17</a> y no invasivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0470">18</a>, mapas de epileptogénesis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475">19</a> o índices de epileptogenicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0480">20</a>. Describimos algunos principios generales y sus aplicaciones en redes neurales relacionadas a epilepsia en las siguientes secciones.Análisis de conectividadEste acercamiento está basado en la estimación matemática de la relación entre 2señales provenientes de diferentes partes del cerebro<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0475">19,21,22</a>. Con este análisis es posible analizar los datos de neuroimagen y neurofisiológicos durante los periodos ictales e interictales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495">23</a>. Por ejemplo, el acoplamiento dinámico entre la conectividad local de resonancia magnética funcional (fMRI) con EEG interictal en la epilepsia focal sugiere que hay una fuerte relación que varía en el tiempo entre la conectividad local fMRI y el poder en el EEG interictal en epilepsia focal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495">23</a>. Usualmente, este acoplamiento de técnicas identifica redes epilépticas más consistentes en comparación con la utilización de solo uno de sus componentes por separado<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0495">23-25</a>. Varios estadísticos lineales (coherencia, análisis de regresión lineal) o no lineales (información mutua, análisis de regresión no lineal, índices de similaridad basados en trayectorias espaciales de estado reconstruidas de señales observadas) han sido usados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0510">26,27</a>. Algunos estudios muestran que los métodos no lineales (coeficiente de correlación no lineal, entropía de transferencia, sincronización de fase e información mutua) son más eficientes para medir la conectividad que los métodos lineales (como el coeficiente de correlación cruzada) en los grafoelementos epileptiformes interictales provenientes de datos de EEG-denso no invasivo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0510">26,28</a>. Las correlaciones entre las series de tiempo pueden ser estimadas directamente en las series de tiempo, en el dominio de la frecuencia o en «wavelets», donde la resolución temporal puede ser adaptada como función de la frecuencia<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0525">29,30</a>.Análisis de causalidadLas relaciones causales y la dirección del flujo de información dentro de una serie temporal multivariada han sido bien estudiadas bajo el concepto de causalidad grangiana<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0535">31</a>; este enfoque tiene importantes aplicaciones en neurociencia, incluyendo el estudio de la epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0540">32</a>. La causalidad de Granger es un concepto estadístico basado en la predicción. De acuerdo con este concepto, si una señal X1 «causa de Granger» (o «G-causa») y una señal X2 existen, y los valores pasados de X1 contienen información que ayuda a predecir X2 más allá de la información de valores pasados de X2, entonces X1 actúa como causa de X2. La formulación matemática está basada en la regresión lineal de procesos estocásticos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0535">31</a>. Por otro lado, la definición de causalidad de Granger ha sido extendida a casos no lineales en el dominio del tiempo y de la frecuencia, basados en estadísticos no paramétricos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0540">32</a>. Dos de estas técnicas son la función de transferencia directa para estimar las relaciones de recorridos directos sobre recorridos indirectos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0545">33</a> y la frecuencia en la coherencia directa parcial<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0540">32</a>. La causalidad de Granger ayudó a localizar las redes ictales a partir de datos interictales, como fue demostrado en un trabajo publicado en 16 de 25 pacientes con epilepsia focal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0550">34</a>.Análisis basado en teoría de grafosEl campo de la teoría de grafos tiene sus inicios en 1735, cuando Leonhard Euler resolvió el mítico problema de los puentes de Königsberg. Este problema consistió en preguntar si los 7 puentes de Königsberg, una ciudad ahora llamada Kaliningrad, podían ser atravesados en un recorrido, de tal manera que se atravesará cada puente una y solo una vez, después de haber reformulado las masas de tierra como «nodos» y los puentes como «bordes»; probó que era posible. En teoría de grafos, una gráfica G es definida como un conjunto de vértices (nodos) y aristas que los conectan, por ejemplo, G=(V, E), donde V denota un conjunto finito de vértices y E denota un el conjunto de aristas entre ellos, con E siendo un subconjunto del producto cartesiano V×V de pares de distintos nodos. G es usado para representar las dependencias condicionales entre los nodos; específicamente, cada arista o conexión entre nodos representa dicha relación de dependencia condicional. Este enfoque permite el análisis estructural y funcional a diferentes niveles de complejidad. Dependiendo de la aplicación neurológica, se pueden construir redes que estén dirigidas o no dirigidas, pero usualmente se utilizan redes recíprocas (no dirigidas)<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0555">35,36</a>.El coeficiente de agrupamiento (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>) y la longitud media de trayectoria (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig. 3</a>) están entre los parámetros más usados en la teoría de grafos. Para un nodo dado, las medidas de agrupamiento miden la densidad de conexión entre sus nodos vecinos; se relaciona la eficiencia local y cuantifica cuán robustamente una red compensaría la pérdida de un nodo dado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0565">37</a>. El coeficiente de agrupamiento general es el promedio de todos los coeficientes de agrupamiento individuales de los nodos. El ejemplo contrasta un nodo con alto coeficiente de agrupamiento contra uno de bajo coeficiente. La longitud de la trayectoria característica cuantifica el valor promedio de la longitud de los caminos más pequeños entre todos los pares posibles de nodos para una red dada. Las redes con longitudes de camino más cortas son consideradas globalmente eficientes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0570">38</a>. La interacción entre el agrupamiento y la longitud del camino pueden caracterizar la topología de una red. Las redes de enrejado regular tienen alto agrupamiento y longitud de camino; las redes aleatorias, por otro lado, tienen bajo agrupamiento y longitud de camino. Las redes tipo «pequeño-mundo» tienen altos índices de agrupamiento y baja longitud de camino y por ello combinan una organización local y global eficiente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0485">21,38</a>. En una escala intermedia, se pueden evaluar comunidades de nodos; nodos dentro de un módulo están más densamente conectados entre ellos que a nodos de un módulo distinto<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0575">39,40</a>.<elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia>Estudios iniciales han recolectado evidencia de que las epilepsias focales están asociadas con alteraciones en la red topológica en el cerebro entero<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0570">38</a>. La teoría de grafos puede ser usada en el periodo interictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0585">41</a>, ictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0590">42</a> y preictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0595">43</a>. Una de las mayores ventajas de la teoría de grafos es resumir las interacciones complejas de la información del cerebro provenientes de neuroimagen o test neurofisiológicos; sin embargo, aún existen limitaciones en la interpretación de resultados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0555">35,36,38</a>.Redes neurofisiológicas en crisis epilépticasLa epilepsia focal y la generalizada tienen distintos patrones electroencefalográficos durante los periodos interictales e ictales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0600">44</a> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0020">fig. 4</a>). Recientemente, las investigaciones se han enfocado en grabaciones de EEG de banda ancha para medir las oscilaciones de alta frecuencia (HFO, por sus siglas en inglés) en el rango de 80 a 600Hz<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0605">45,46</a>. Este fenómeno está relacionado a muchas manifestaciones fisiológicas y patológicas, especialmente, las ondas rápidas (250-600Hz) parecen reflejar procesos patológicos relacionados con la epileptogenicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0610">46</a>.<elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia>En el estudio de estéreo-EEG el patrón más común durante los eventos ictales fueron las descargas rápidas de bajo voltaje, que son frecuentemente precedidas por picos, trenes o complejos de onda lenta<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0615">47</a>. Las frecuencias de las descargas rápidas de bajo voltaje oscilan en el rango beta (15-30Hz, p. ej., en crisis epilépticas temporales mesiales) a frecuencias mayores (gamma, 30-100Hz en crisis epilépticas neocorticales)<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0615">47,48</a>. Durante el comienzo de la crisis epiléptica, usando estéreo-EEG, es posible utilizar el método del índice epileptogénico, que combina el análisis espectral y temporal, relacionado a la propensión de un área cerebral de generar descargas rápidas (12,4-97Hz) para predecir la primera zona de inicio de crisis epiléptica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0615">47,49</a>. Al añadir datos de neuroimagen es posible realizar mapas estadísticos paramétricos de HFO al inicio de las crisis epilépticas, estos son llamados mapas epileptogénicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0485">21</a>. Por ejemplo, Aubert et al. (2009) usaron el cálculo original del índice epileptogénico en 36 pacientes con malformaciones debidas a displasia cortical mediante estéreo-EEG; encontraron que el 30% de ellos tuvieron una organización de ZE estrictamente focal, mientras que en el resto fueron halladas más de una región epileptogénica, revelando una red o una organización de zonas epileptogénicas bilaterales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0630">50</a>. En otro estudio comparando a 15 pacientes con epilepsia mesial temporal bilateral (BTLE) y 15 pacientes con epilepsia mesial temporal unilateral (UTLE), los autores encontraron que los pacientes con UTLE presentaron más frecuentemente epileptogenicidad máxima en estructuras hipocampales, mientras los pacientes con BTLE tuvieron valores máximos en áreas subhipocampales (córtex entorrinal, polo temporal y córtex parahipocampal)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0635">51</a>. En pacientes con epilepsia temporal neocortical y MRI negativa, el índice de epileptogenicidad es mayor comparado con pacientes con esclerosis hipocampal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0640">52</a>. Esto es evidente también en otras epilepsias focales como la focal frontal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0645">53</a>, parietal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0650">54</a> y occipital<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0655">55</a>.El pronóstico posquirúrgico se encuentra relacionado con el número de zonas epileptogénicas en la epilepsia del lóbulo temporal, las epilepsias focales tienen mejores resultados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0630">50,52</a>. El índice de epileptogenicidad puede ser usado también con señales MEG, por ejemplo, Bouet et al. (2017) estudiaron las relaciones espaciales entre el volumen de pico de MEG, la locación de la zona de inicio de crisis epiléptica determinada con el índice epileptogénico y el volumen lesional delineado del cerebro con MRI en 11 pacientes con displasia cortical. Exploraciones con estéreo-EEG demostraron correlaciones significativas entre la actividad de los grafoelementos epileptiformes en la MEG y el índice de epileptogenicidad en 8 de 11 pacientes; 7 de 8 con buenos resultados quirúrgicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0660">56</a>. Recientemente, la técnica de estéreo-EEG y sus índices han sido aplicados en la evaluación de fallos de cirugía de epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0665">57</a>.Actualmente, algunos modelos computacionales ofrecen un marco para investigar la influencia de las redes neuronales, así como las propiedades del tejido local y a explorar estrategias alternativas de resección<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0670">58</a>. Sin embargo, se necesita validar estos modelos computacionales in vivo en animales con epilepsia o en el ambiente clínico.Conectividad funcional durante crisis epilépticasLa definición actual de crisis epiléptica está basada en la actividad neuronal excesiva o anormalmente sincronizada en el cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395">3</a>. Al inicio de la crisis epiléptica se genera un dramático decremento de la sincronía entre las estructuras cerebrales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0675">59</a>. Sin embargo, hay mayor sincronización durante la diseminación de la crisis epiléptica y su terminación<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0565">37,60</a>. Por otra parte, esta información se encuentra limitada principalmente a las epilepsias del lóbulo temporal pues es la indicación más común para la evaluación prequirúrgica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0450">14,48</a>. Estos hallazgos han sido observados en otras epilepsias focales en los lóbulos frontal y occipital<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0680">60</a> y se espera que sea más común que con la utilización de EEG estándares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0685">61</a>.Estudios en animales y humanos muestran evidencia de que la zona de inicio de crisis epiléptica está funcionalmente organizada en pequeños grupos neuronales que tienen un disparo sincrónico agrupado en pequeños microdominios (< 1mm de diámetro) presentes durante la epileptogénesis e ictogénesis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0675">59</a>. No obstante, su papel preciso en la génesis y la propagación de las crisis epilépticas aún no está establecido. Por ejemplo, es posible que, en vez de expandirse hacia afuera desde un sitio cortical restringido, las crisis epilépticas se desarrollen a partir de uniones de microdominios espacialmente separados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0690">62</a>.Durante las crisis epilépticas de lóbulo temporal hay una fuerte correlación entre el tálamo y las estructuras del lóbulo temporal, que se pueden manifestar clínicamente como posturas distónicas. Las redes neuronales predicen el resultado quirúrgico. En un estudio de casos y controles, de 26 pacientes prequirúrgicos con epilepsia mesial del lóbulo temporal (mTLE) y 44 controles sanos, se obtuvieron datos de MRI a 3T de conectividad funcional y estructural a lo largo de una red de 8 regiones de propagación de crisis epilépticas en mTLE, que incluyeron el hipocampo, la ínsula, el tálamo, el precúneo y el cingulado medio (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0025">fig. 5</a>)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0695">63</a>, los autores confirmaron que los patrones de propagación de la red entera eran consistentes con el modelo mTLE que predecía fallo quirúrgico<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0700">64,65</a>. Aún así, otros estudios en pacientes con mTLE mostraron que los ganglios basales no generan actividad epiléptica específica en los EEG. A pesar de la ausencia de grafoelementos epileptiformes, los ganglios basales reflejan cambios en la distribución de la actividad epiléptica ictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0710">66</a>.<elsevierMultimedia ident="fig0025"></elsevierMultimedia>Las descargas interictales epileptiformes (DEI) son biomarcadores de epilepsia; usualmente se limitan a mostrar la zona irritativa, en ciertas ocasiones se sobreponen con la ZE y otras zonas descritas anteriormente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0415">7,67</a>. Varios estudios de epilepsia en el lóbulo temporal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0720">68</a> y extratemporal<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0725">69,70</a> muestran una distribución interictal compleja entre ambas cortezas mediales y laterales o entre zonas corticales y subcorticales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0730">70</a>. Las regiones cerebrales que presentan DEI usualmente muestran un incremento de la sincronicidad interictal en estructuras dentro de la zona epileptiforme en pacientes con mTLE comparados con epilepsias neocorticales, y se encuentran relacionadas con la duración de la epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0735">71</a>. Estos patrones de conectividad funcional a lo largo de las DEI pueden aplicarse para potencialmente comprender el mecanismo de las terapias de neuromodulación como la VNS<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0740">72</a> o estimulación cerebral profunda. En un pequeño estudio que incluyó a 5 pacientes con epilepsia, quienes tuvieron estéreo-EEG durante la terapia VNS, donde la conectividad funcional fue analizada a partir de electrodos profundos, se encontró que la conectividad funcional disminuyó durante la terapia VNS y se relacionó la respuesta del paciente, sugiriendo que el impacto de esta terapia podría estar relacionado con este mecanismo. De otra manera, durante la estimulación cerebral profunda del núcleo anterior del tálamo en pacientes con epilepsia, los autores observaron que la terapia exitosa en pacientes producía un incremento de la conectividad en la red modo «reposo», para explicar lo anterior, la hipótesis de trabajo fue que esta red incrementa el punto de quiebre para la propagación de crisis epilépticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0745">73</a>.Se debe tener precaución en extrapolar estos descubrimientos a todos los tipos de epilepsia o síndromes epilépticos. Varios patrones de inicio de crisis epilépticas con regiones específicas de inicio de epilepsia son conocidos, pero podrían tener mecanismos celulares, de redes y de sincronización diversos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0610">46,59</a>. Por ejemplo, en la epilepsia mioclónica juvenil no medicada, un incremento en la conectividad funcional ha sido descrita a través de áreas corticales específicas. Esta anormalidad interictal incrementa en el estado preictal. Los estadísticos de gráficas de nodos mostraron una dinámica neuronal anormal en el área cortical, que es la zona de inicio ictal en este tipo de epilepsia generalizada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0750">74</a>.Actualmente, la relación compleja entre epilepsia, etiologías, agentes antiepilépticos y duración de la enfermedad es desconocida. Sin embargo, el análisis de redes de epilepsia podría ser más relevante en pacientes sin lesiones cerebrales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0755">75</a> o en condiciones críticas como el estatus epiléptico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0760">76</a>.AutoríaTodos los autores listados han hecho contribuciones sustanciales, directas e intelectuales al trabajo y lo aprueban para su publicación.FinanciaciónNinguna.Conflicto de interesesLos autores declaran que la investigación fue conducida en la ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera constituir un potencial conflicto de interés." "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:12 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "xres1866336" "titulo" => "Resumen" "secciones" => array:4 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "abst0005" "titulo" => "Introducción" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "abst0010" "titulo" => "Objetivo" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "abst0015" "titulo" => "Resultados" ] 3 => array:2 [ "identificador" => "abst0020" "titulo" => "Conclusiones" ] ] ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec1621440" "titulo" => "Palabras clave" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "xres1866337" "titulo" => "Abstract" "secciones" => array:4 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "abst0025" "titulo" => "Introduction" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "abst0030" "titulo" => "Objective" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "abst0035" "titulo" => "Results" ] 3 => array:2 [ "identificador" => "abst0040" "titulo" => "Conclusions" ] ] ] 3 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec1621441" "titulo" => "Keywords" ] 4 => array:3 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Introducción" "secciones" => array:3 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Definiciones de epilepsia y crisis epiléptica" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "sec0015" "titulo" => "La zona epileptogénica" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "sec0020" "titulo" => "Epilepsia como red neuronal anormal" ] ] ] 5 => array:3 [ "identificador" => "sec0025" "titulo" => "Métodos de grabación y análisis de redes epilépticas usando señales electroencefalográficas" "secciones" => array:3 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "sec0030" "titulo" => "Análisis de conectividad" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "sec0035" "titulo" => "Análisis de causalidad" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "sec0040" "titulo" => "Análisis basado en teoría de grafos" "secciones" => array:1 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "sec0045" "titulo" => "Redes neurofisiológicas en crisis epilépticas" ] ] ] ] ] 6 => array:2 [ "identificador" => "sec0050" "titulo" => "Conectividad funcional durante crisis epilépticas" ] 7 => array:2 [ "identificador" => "sec0055" "titulo" => "Autoría" ] 8 => array:2 [ "identificador" => "sec0060" "titulo" => "Financiación" ] 9 => array:2 [ "identificador" => "sec0065" "titulo" => "Conflicto de intereses" ] 10 => array:2 [ "identificador" => "xack657698" "titulo" => "Agradecimientos" ] 11 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografía" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2020-01-28" "fechaAceptado" => "2020-06-12" "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras clave" "identificador" => "xpalclavsec1621440" "palabras" => array:6 [ 0 => "Epilepsia" 1 => "Redes" 2 => "Conectoma" 3 => "EEG" 4 => "Neuronal" 5 => "Cirugía de epilepsia" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Keywords" "identificador" => "xpalclavsec1621441" "palabras" => array:6 [ 0 => "Epilepsy" 1 => "Networks" 2 => "Connectome" 3 => "EEG" 4 => "Neurons" 5 => "Epilepsy surgery" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:3 [ "titulo" => "Resumen" "resumen" => "IntroducciónLa epilepsia es un conjunto de redes de estructuras cerebrales representadas bilateralmente, que están funcional y anatómicamente conectadas; en la epilepsia, la actividad de cualquier parte del cerebro afecta la actividad de las demás. Esto es relevante para el entendimiento de la fisiopatología, la etiología, el diagnóstico y la prognosis de esta enfermedad. ObjetivoRevisar el estado del arte en cuanto al entendimiento de la visión neurofisiológica de la epilepsia como una enfermedad de redes neuronales. ResultadosSe describen los principios básicos y avanzados de la epilepsia como enfermedad de redes neuronales usando distintos métodos clínicos y matemáticos con una visión neurofisiológica, indicando las limitaciones de estos hallazgos en el contexto clínico. ConclusionesLa epilepsia es una enfermedad de redes neuronales complejas cuyo entendimiento permitirá mejorar los tratamientos disponibles y la certeza pronostica." 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ResultsWe describe the basic and advanced principles of epilepsy as a disease affecting neural networks, based on the use of different clinical and mathematical techniques from a neurophysiological perspective, and signal the limitations of these findings in the clinical context. ConclusionsEpilepsy is a disease affecting complex neural networks. Understanding these will enable better management and prognostic confidence." 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REVISIÓN

Epilepsy as a disease affecting neural networks: A neurophysiological perspective

D. San-Juana,

Autor para correspondencia

pegaso31@yahoo.com

Autor para correspondencia.

, D.A. Rodríguez-Méndezb

a Departamento de Investigación Clínica, Instituto Nacional de Neurología y Neurocirugía, Ciudad de México, México

b Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma del Estado de México, Toluca de Lerdo, México

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De acuerdo con el estudio GBD&#44; 45&#44;9 millones &#40;39&#44;9-54&#44;6&#41; de pacientes tuvieron epilepsia &#40;considerando a la epilepsia idiop&#225;tica y secundaria&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0390"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46;</p><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Definiciones de epilepsia y crisis epil&#233;ptica</span><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La epilepsia es un desorden del cerebro caracterizado por una predisposici&#243;n duradera a generar crisis epil&#233;pticas y a las consecuencias neurobiol&#243;gicas&#44; cognitivas&#44; psicosociales y sociales de esta condici&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; Una crisis epil&#233;ptica es una ocurrencia transitoria de signos o s&#237;ntomas debidos a la actividad excesiva o sincronizada de actividad neural en el cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46;</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La epilepsia se manifiesta cl&#237;nicamente como la enfermedad del cerebro definida por cualquiera de las siguientes condiciones&#58; <span class="elsevierStyleItalic">1&#41;</span> al menos 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>crisis epil&#233;pticas no provocadas &#40;o reflejas&#41; que ocurren en menos de 24 h&#59; <span class="elsevierStyleItalic">2&#41;</span> una crisis epil&#233;ptica no provocada &#40;o refleja&#41; y la probabilidad de nuevas crisis epil&#233;pticas similares con un riesgo de recurrencia general &#40;al menos 60&#37;&#41; despu&#233;s de 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>crisis epil&#233;pticas no provocadas&#44; dentro de los siguientes 10 a&#241;os<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0400"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La presente clasificaci&#243;n de epilepsias de la Liga Internacional Contra la Epilepsia &#40;ILAE&#41; ha sido actualizada para reflejar nuestra nueva comprensi&#243;n de las epilepsias y sus mecanismos en concordancia con los &#250;ltimos avances cient&#237;ficos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Despu&#233;s del diagn&#243;stico de un tipo de convulsi&#243;n&#44; el siguiente paso es el diagn&#243;stico del tipo de epilepsia&#44; incluyendo epilepsia focal&#44; epilepsia generalizada&#44; combinada &#40;focal y generalizada&#41;&#44; as&#237; como epilepsias desconocidas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Esta divisi&#243;n est&#225; basada en una red neural compleja elaborada de datos neurofisiol&#243;gicos y neuroanat&#243;micos de neuronas y &#225;reas lobares y hemisf&#233;ricas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">La zona epileptog&#233;nica</span><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En 1993&#44; L&#252;ders et al<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span> definieron la zona epileptog&#233;nica &#40;ZE&#41; como &#171;el &#225;rea del c&#243;rtex que es necesaria y suficiente para iniciar crisis epil&#233;pticas y cuya remoci&#243;n &#40;o desconexi&#243;n&#41; es necesaria para la completa cesaci&#243;n de crisis epil&#233;pticas&#187;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46; El concepto de ZE de L&#252;ders et al&#46; se vuelve significativo solo cuando se ve en el contexto de la definici&#243;n de 5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>zonas corticales propuestas para la evaluaci&#243;n prequir&#250;rgica&#58;<ul class="elsevierStyleList" id="lis0005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0005"><span class="elsevierStyleLabel">1&#46;</span><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">zona irritativa&#58; &#225;rea de la corteza que genera grafoelementos epileptiformes interictales&#59;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0010"><span class="elsevierStyleLabel">2&#46;</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">&#225;rea de inicio de crisis epil&#233;pticas&#58; &#225;rea de la corteza donde inician las crisis epil&#233;pticas cl&#237;nicas&#59;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0015"><span class="elsevierStyleLabel">3&#46;</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">zona sintomatog&#233;nica&#58; &#225;rea de la corteza que&#44; cuando se activa&#44; produce los s&#237;ntomas o signos iniciales ictales&#59;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0020"><span class="elsevierStyleLabel">4&#46;</span><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">lesi&#243;n epileptog&#233;nica&#58; lesi&#243;n macrosc&#243;pica que causa las crisis epil&#233;pticas dado a que la lesi&#243;n en s&#237; misma es epileptog&#233;nica o por hiperexcitabilidad secundaria y&#44;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0025"><span class="elsevierStyleLabel">5&#46;</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">zona de d&#233;ficit funcional&#58; &#225;rea de la corteza que no est&#225; funcionando normalmente en el periodo interictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46;</p></li></ul></p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Sin embargo&#44; no existe una medida prequir&#250;rgica directa de la ZE&#44; su delineaci&#243;n es un ejercicio puramente conceptual que incorpora datos derivados de m&#250;ltiples pruebas y varios componentes de una evaluaci&#243;n prequir&#250;rgica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Epilepsia como red neuronal anormal</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En 2002&#44; Spencer defini&#243; la epilepsia como un desorden de redes neuronales funcional y anat&#243;micamente conectadas&#44; representadas bilateralmente&#44; como un conjunto de estructuras corticales y subcorticales en el cual la actividad de cualquier parte afecta la actividad de las dem&#225;s<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46; Este acercamiento es fundamental para algunas terapias de estimulaci&#243;n profunda del cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0425"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#44; la estimulaci&#243;n del nervio vago &#40;VNS&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0430"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> o la neuroestimulaci&#243;n responsiva cerebral<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#44; en las cuales el tratamiento aplicado &#40;dirigido a cualquier regi&#243;n de la red&#41; deber&#237;a te&#243;ricamente ser tan efectivo como aquellos tratamientos dirigidos al &#171;foco&#187; espec&#237;fico de actividad epil&#233;ptica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46; De la misma manera&#44; este es un factor clave en la identificaci&#243;n de la distribuci&#243;n anat&#243;mica de los procesos epileptog&#233;nicos&#44; incluyendo la cirug&#237;a de epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0440"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En humanos&#44; el estudio de la epilepsia como red est&#225; basado en estudios de neuroimagen &#40;resonancia magn&#233;tica&#44; tomograf&#237;a por emisi&#243;n de fot&#243;n &#250;nico o tomograf&#237;a por emisi&#243;n de positrones&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0445"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a> y t&#233;cnicas neurofisiol&#243;gicas &#40;electroencefalograf&#237;a&#44; estimulaci&#243;n magn&#233;tica transcraneal o magnetoencefalograf&#237;a&#41; que cuentan con diversas resoluciones espaciales y temporales&#44; limitaciones y ventajas del an&#225;lisis estructural o funcional de las &#225;reas del cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#46; Algunas de ellas son invasivas &#40;electrocorticograf&#237;a intraoperatoria&#44; est&#233;reo-EEG o electrodos profundos&#41; pero con una resoluci&#243;n espacial limitada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Todos los estudios tienen como objetivo evaluar los estados ictales &#40;crisis epil&#233;pticas&#41; o interictales &#40;entre crisis epil&#233;pticas&#41; para delinear las &#225;reas epileptog&#233;nicas involucradas en cada epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46;</p></span></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">M&#233;todos de grabaci&#243;n y an&#225;lisis de redes epil&#233;pticas usando se&#241;ales electroencefalogr&#225;ficas</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Existen varios m&#233;todos para delinear redes epil&#233;pticas utilizando an&#225;lisis de frecuencia o tiempo-frecuencia de se&#241;ales de EEG grabadas invasivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a> y no invasivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0470"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#44; mapas de epileptog&#233;nesis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a> o &#237;ndices de epileptogenicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0480"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#46; Describimos algunos principios generales y sus aplicaciones en redes neurales relacionadas a epilepsia en las siguientes secciones&#46;</p><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">An&#225;lisis de conectividad</span><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Este acercamiento est&#225; basado en la estimaci&#243;n matem&#225;tica de la relaci&#243;n entre 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>se&#241;ales provenientes de diferentes partes del cerebro<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0475"><span class="elsevierStyleSup">19&#44;21&#44;22</span></a>&#46; Con este an&#225;lisis es posible analizar los datos de neuroimagen y neurofisiol&#243;gicos durante los periodos ictales e interictales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46; Por ejemplo&#44; el acoplamiento din&#225;mico entre la conectividad local de resonancia magn&#233;tica funcional &#40;fMRI&#41; con EEG interictal en la epilepsia focal sugiere que hay una fuerte relaci&#243;n que var&#237;a en el tiempo entre la conectividad local fMRI y el poder en el EEG interictal en epilepsia focal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46; Usualmente&#44; este acoplamiento de t&#233;cnicas identifica redes epil&#233;pticas m&#225;s consistentes en comparaci&#243;n con la utilizaci&#243;n de solo uno de sus componentes por separado<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0495"><span class="elsevierStyleSup">23-25</span></a>&#46; Varios estad&#237;sticos lineales &#40;coherencia&#44; an&#225;lisis de regresi&#243;n lineal&#41; o no lineales &#40;informaci&#243;n mutua&#44; an&#225;lisis de regresi&#243;n no lineal&#44; &#237;ndices de similaridad basados en trayectorias espaciales de estado reconstruidas de se&#241;ales observadas&#41; han sido usados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0510"><span class="elsevierStyleSup">26&#44;27</span></a>&#46; Algunos estudios muestran que los m&#233;todos no lineales &#40;coeficiente de correlaci&#243;n no lineal&#44; entrop&#237;a de transferencia&#44; sincronizaci&#243;n de fase e informaci&#243;n mutua&#41; son m&#225;s eficientes para medir la conectividad que los m&#233;todos lineales &#40;como el coeficiente de correlaci&#243;n cruzada&#41; en los grafoelementos epileptiformes interictales provenientes de datos de EEG-denso no invasivo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0510"><span class="elsevierStyleSup">26&#44;28</span></a>&#46; Las correlaciones entre las series de tiempo pueden ser estimadas directamente en las series de tiempo&#44; en el dominio de la frecuencia o en &#171;wavelets&#187;&#44; donde la resoluci&#243;n temporal puede ser adaptada como funci&#243;n de la frecuencia<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0525"><span class="elsevierStyleSup">29&#44;30</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">An&#225;lisis de causalidad</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las relaciones causales y la direcci&#243;n del flujo de informaci&#243;n dentro de una serie temporal multivariada han sido bien estudiadas bajo el concepto de causalidad grangiana<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0535"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#59; este enfoque tiene importantes aplicaciones en neurociencia&#44; incluyendo el estudio de la epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0540"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46; La causalidad de Granger es un concepto estad&#237;stico basado en la predicci&#243;n&#46; De acuerdo con este concepto&#44; si una se&#241;al X1 &#171;causa de Granger&#187; &#40;o &#171;G-causa&#187;&#41; y una se&#241;al X2 existen&#44; y los valores pasados de X1 contienen informaci&#243;n que ayuda a predecir X2 m&#225;s all&#225; de la informaci&#243;n de valores pasados de X2&#44; entonces X1 act&#250;a como causa de X2&#46; La formulaci&#243;n matem&#225;tica est&#225; basada en la regresi&#243;n lineal de procesos estoc&#225;sticos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0535"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#46; Por otro lado&#44; la definici&#243;n de causalidad de Granger ha sido extendida a casos no lineales en el dominio del tiempo y de la frecuencia&#44; basados en estad&#237;sticos no param&#233;tricos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0540"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46; Dos de estas t&#233;cnicas son la funci&#243;n de transferencia directa para estimar las relaciones de recorridos directos sobre recorridos indirectos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0545"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a> y la frecuencia en la coherencia directa parcial<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0540"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46; La causalidad de Granger ayud&#243; a localizar las redes ictales a partir de datos interictales&#44; como fue demostrado en un trabajo publicado en 16 de 25 pacientes con epilepsia focal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0550"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">An&#225;lisis basado en teor&#237;a de grafos</span><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El campo de la teor&#237;a de grafos tiene sus inicios en 1735&#44; cuando Leonhard Euler resolvi&#243; el m&#237;tico problema de los puentes de K&#246;nigsberg&#46; Este problema consisti&#243; en preguntar si los 7<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span> puentes de K&#246;nigsberg&#44; una ciudad ahora llamada Kaliningrad&#44; pod&#237;an ser atravesados en un recorrido&#44; de tal manera que se atravesar&#225; cada puente una y solo una vez&#44; despu&#233;s de haber reformulado las masas de tierra como &#171;nodos&#187; y los puentes como &#171;bordes&#187;&#59; prob&#243; que era posible&#46; En teor&#237;a de grafos&#44; una gr&#225;fica G es definida como un conjunto de v&#233;rtices &#40;nodos&#41; y aristas que los conectan&#44; por ejemplo&#44; G<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#61;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#40;V&#44; E&#41;&#44; donde V denota un conjunto finito de v&#233;rtices y E denota un el conjunto de aristas entre ellos&#44; con E siendo un subconjunto del producto cartesiano V<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#215;<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>V de pares de distintos nodos&#46; G es usado para representar las dependencias condicionales entre los nodos&#59; espec&#237;ficamente&#44; cada arista o conexi&#243;n entre nodos representa dicha relaci&#243;n de dependencia condicional&#46; Este enfoque permite el an&#225;lisis estructural y funcional a diferentes niveles de complejidad&#46; Dependiendo de la aplicaci&#243;n neurol&#243;gica&#44; se pueden construir redes que est&#233;n dirigidas o no dirigidas&#44; pero usualmente se utilizan redes rec&#237;procas &#40;no dirigidas&#41;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0555"><span class="elsevierStyleSup">35&#44;36</span></a>&#46;</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El coeficiente de agrupamiento &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>&#41; y la longitud media de trayectoria &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">fig&#46; 3</a>&#41; est&#225;n entre los par&#225;metros m&#225;s usados en la teor&#237;a de grafos&#46; Para un nodo dado&#44; las medidas de agrupamiento miden la densidad de conexi&#243;n entre sus nodos vecinos&#59; se relaciona la eficiencia local y cuantifica cu&#225;n robustamente una red compensar&#237;a la p&#233;rdida de un nodo dado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0565"><span class="elsevierStyleSup">37</span></a>&#46; El coeficiente de agrupamiento general es el promedio de todos los coeficientes de agrupamiento individuales de los nodos&#46; El ejemplo contrasta un nodo con alto coeficiente de agrupamiento contra uno de bajo coeficiente&#46; La longitud de la trayectoria caracter&#237;stica cuantifica el valor promedio de la longitud de los caminos m&#225;s peque&#241;os entre todos los pares posibles de nodos para una red dada&#46; Las redes con longitudes de camino m&#225;s cortas son consideradas globalmente eficientes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0570"><span class="elsevierStyleSup">38</span></a>&#46; La interacci&#243;n entre el agrupamiento y la longitud del camino pueden caracterizar la topolog&#237;a de una red&#46; Las redes de enrejado regular tienen alto agrupamiento y longitud de camino&#59; las redes aleatorias&#44; por otro lado&#44; tienen bajo agrupamiento y longitud de camino&#46; Las redes tipo &#171;peque&#241;o-mundo&#187; tienen altos &#237;ndices de agrupamiento y baja longitud de camino y por ello combinan una organizaci&#243;n local y global eficiente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0485"><span class="elsevierStyleSup">21&#44;38</span></a>&#46; En una escala intermedia&#44; se pueden evaluar comunidades de nodos&#59; nodos dentro de un m&#243;dulo est&#225;n m&#225;s densamente conectados entre ellos que a nodos de un m&#243;dulo distinto<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0575"><span class="elsevierStyleSup">39&#44;40</span></a>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estudios iniciales han recolectado evidencia de que las epilepsias focales est&#225;n asociadas con alteraciones en la red topol&#243;gica en el cerebro entero<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0570"><span class="elsevierStyleSup">38</span></a>&#46; La teor&#237;a de grafos puede ser usada en el periodo interictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0585"><span class="elsevierStyleSup">41</span></a>&#44; ictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0590"><span class="elsevierStyleSup">42</span></a> y preictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0595"><span class="elsevierStyleSup">43</span></a>&#46; Una de las mayores ventajas de la teor&#237;a de grafos es resumir las interacciones complejas de la informaci&#243;n del cerebro provenientes de neuroimagen o test neurofisiol&#243;gicos&#59; sin embargo&#44; a&#250;n existen limitaciones en la interpretaci&#243;n de resultados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0555"><span class="elsevierStyleSup">35&#44;36&#44;38</span></a>&#46;</p><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Redes neurofisiol&#243;gicas en crisis epil&#233;pticas</span><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La epilepsia focal y la generalizada tienen distintos patrones electroencefalogr&#225;ficos durante los periodos interictales e ictales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0600"><span class="elsevierStyleSup">44</span></a> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0020">fig&#46; 4</a><span class="elsevierStyleBold">&#41;</span>&#46; Recientemente&#44; las investigaciones se han enfocado en grabaciones de EEG de banda ancha para medir las oscilaciones de alta frecuencia &#40;HFO&#44; por sus siglas en ingl&#233;s&#41; en el rango de 80 a 600<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Hz<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0605"><span class="elsevierStyleSup">45&#44;46</span></a>&#46; Este fen&#243;meno est&#225; relacionado a muchas manifestaciones fisiol&#243;gicas y patol&#243;gicas&#44; especialmente&#44; las ondas r&#225;pidas &#40;250-600<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Hz&#41; parecen reflejar procesos patol&#243;gicos relacionados con la epileptogenicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0610"><span class="elsevierStyleSup">46</span></a>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el estudio de est&#233;reo-EEG el patr&#243;n m&#225;s com&#250;n durante los eventos ictales fueron las descargas r&#225;pidas de bajo voltaje&#44; que son frecuentemente precedidas por picos&#44; trenes o complejos de onda lenta<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0615"><span class="elsevierStyleSup">47</span></a>&#46; Las frecuencias de las descargas r&#225;pidas de bajo voltaje oscilan en el rango beta &#40;15-30<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Hz&#44; p&#46; ej&#46;&#44; en crisis epil&#233;pticas temporales mesiales&#41; a frecuencias mayores &#40;gamma&#44; 30-100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Hz en crisis epil&#233;pticas neocorticales&#41;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0615"><span class="elsevierStyleSup">47&#44;48</span></a>&#46; Durante el comienzo de la crisis epil&#233;ptica&#44; usando est&#233;reo-EEG&#44; es posible utilizar el m&#233;todo del &#237;ndice epileptog&#233;nico&#44; que combina el an&#225;lisis espectral y temporal&#44; relacionado a la propensi&#243;n de un &#225;rea cerebral de generar descargas r&#225;pidas &#40;12&#44;4-97<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>Hz&#41; para predecir la primera zona de inicio de crisis epil&#233;ptica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0615"><span class="elsevierStyleSup">47&#44;49</span></a>&#46; Al a&#241;adir datos de neuroimagen es posible realizar mapas estad&#237;sticos param&#233;tricos de HFO al inicio de las crisis epil&#233;pticas&#44; estos son llamados mapas epileptog&#233;nicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0485"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#46; Por ejemplo&#44; Aubert et al&#46; &#40;2009&#41; usaron el c&#225;lculo original del &#237;ndice epileptog&#233;nico en 36 pacientes con malformaciones debidas a displasia cortical mediante est&#233;reo-EEG&#59; encontraron que el 30&#37; de ellos tuvieron una organizaci&#243;n de ZE estrictamente focal&#44; mientras que en el resto fueron halladas m&#225;s de una regi&#243;n epileptog&#233;nica&#44; revelando una red o una organizaci&#243;n de zonas epileptog&#233;nicas bilaterales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0630"><span class="elsevierStyleSup">50</span></a>&#46; En otro estudio comparando a 15 pacientes con epilepsia mesial temporal bilateral &#40;BTLE&#41; y 15 pacientes con epilepsia mesial temporal unilateral &#40;UTLE&#41;&#44; los autores encontraron que los pacientes con UTLE presentaron m&#225;s frecuentemente epileptogenicidad m&#225;xima en estructuras hipocampales&#44; mientras los pacientes con BTLE tuvieron valores m&#225;ximos en &#225;reas subhipocampales &#40;c&#243;rtex entorrinal&#44; polo temporal y c&#243;rtex parahipocampal&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0635"><span class="elsevierStyleSup">51</span></a>&#46; En pacientes con epilepsia temporal neocortical y MRI negativa&#44; el &#237;ndice de epileptogenicidad es mayor comparado con pacientes con esclerosis hipocampal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0640"><span class="elsevierStyleSup">52</span></a>&#46; Esto es evidente tambi&#233;n en otras epilepsias focales como la focal frontal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0645"><span class="elsevierStyleSup">53</span></a>&#44; parietal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0650"><span class="elsevierStyleSup">54</span></a> y occipital<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0655"><span class="elsevierStyleSup">55</span></a>&#46;</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El pron&#243;stico posquir&#250;rgico se encuentra relacionado con el n&#250;mero de zonas epileptog&#233;nicas en la epilepsia del l&#243;bulo temporal&#44; las epilepsias focales tienen mejores resultados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0630"><span class="elsevierStyleSup">50&#44;52</span></a>&#46; El &#237;ndice de epileptogenicidad puede ser usado tambi&#233;n con se&#241;ales MEG&#44; por ejemplo&#44; Bouet et al&#46; &#40;2017&#41; estudiaron las relaciones espaciales entre el volumen de pico de MEG&#44; la locaci&#243;n de la zona de inicio de crisis epil&#233;ptica determinada con el &#237;ndice epileptog&#233;nico y el volumen lesional delineado del cerebro con MRI en 11 pacientes con displasia cortical&#46; Exploraciones con est&#233;reo-EEG demostraron correlaciones significativas entre la actividad de los grafoelementos epileptiformes en la MEG y el &#237;ndice de epileptogenicidad en 8 de 11 pacientes&#59; 7 de 8 con buenos resultados quir&#250;rgicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0660"><span class="elsevierStyleSup">56</span></a>&#46; Recientemente&#44; la t&#233;cnica de est&#233;reo-EEG y sus &#237;ndices han sido aplicados en la evaluaci&#243;n de fallos de cirug&#237;a de epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0665"><span class="elsevierStyleSup">57</span></a>&#46;</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Actualmente&#44; algunos modelos computacionales ofrecen un marco para investigar la influencia de las redes neuronales&#44; as&#237; como las propiedades del tejido local y a explorar estrategias alternativas de resecci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0670"><span class="elsevierStyleSup">58</span></a>&#46; Sin embargo&#44; se necesita validar estos modelos computacionales in vivo en animales con epilepsia o en el ambiente cl&#237;nico&#46;</p></span></span></span><span id="sec0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0110">Conectividad funcional durante crisis epil&#233;pticas</span><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La definici&#243;n actual de crisis epil&#233;ptica est&#225; basada en la actividad neuronal excesiva o anormalmente sincronizada en el cerebro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; Al inicio de la crisis epil&#233;ptica se genera un dram&#225;tico decremento de la sincron&#237;a entre las estructuras cerebrales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0675"><span class="elsevierStyleSup">59</span></a>&#46; Sin embargo&#44; hay mayor sincronizaci&#243;n durante la diseminaci&#243;n de la crisis epil&#233;ptica y su terminaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0565"><span class="elsevierStyleSup">37&#44;60</span></a>&#46; Por otra parte&#44; esta informaci&#243;n se encuentra limitada principalmente a las epilepsias del l&#243;bulo temporal pues es la indicaci&#243;n m&#225;s com&#250;n para la evaluaci&#243;n prequir&#250;rgica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0450"><span class="elsevierStyleSup">14&#44;48</span></a>&#46; Estos hallazgos han sido observados en otras epilepsias focales en los l&#243;bulos frontal y occipital<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0680"><span class="elsevierStyleSup">60</span></a> y se espera que sea m&#225;s com&#250;n que con la utilizaci&#243;n de EEG est&#225;ndares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0685"><span class="elsevierStyleSup">61</span></a>&#46;</p><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estudios en animales y humanos muestran evidencia de que la zona de inicio de crisis epil&#233;ptica est&#225; funcionalmente organizada en peque&#241;os grupos neuronales que tienen un disparo sincr&#243;nico agrupado en peque&#241;os microdominios &#40;&#60; 1<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mm de di&#225;metro&#41; presentes durante la epileptog&#233;nesis e ictog&#233;nesis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0675"><span class="elsevierStyleSup">59</span></a>&#46; No obstante&#44; su papel preciso en la g&#233;nesis y la propagaci&#243;n de las crisis epil&#233;pticas a&#250;n no est&#225; establecido&#46; Por ejemplo&#44; es posible que&#44; en vez de expandirse hacia afuera desde un sitio cortical restringido&#44; las crisis epil&#233;pticas se desarrollen a partir de uniones de microdominios espacialmente separados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0690"><span class="elsevierStyleSup">62</span></a>&#46;</p><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Durante las crisis epil&#233;pticas de l&#243;bulo temporal hay una fuerte correlaci&#243;n entre el t&#225;lamo y las estructuras del l&#243;bulo temporal&#44; que se pueden manifestar cl&#237;nicamente como posturas dist&#243;nicas&#46; Las redes neuronales predicen el resultado quir&#250;rgico&#46; En un estudio de casos y controles&#44; de 26 pacientes prequir&#250;rgicos con epilepsia mesial del l&#243;bulo temporal &#40;mTLE&#41; y 44 controles sanos&#44; se obtuvieron datos de MRI a 3T de conectividad funcional y estructural a lo largo de una red de 8 regiones de propagaci&#243;n de crisis epil&#233;pticas en mTLE&#44; que incluyeron el hipocampo&#44; la &#237;nsula&#44; el t&#225;lamo&#44; el prec&#250;neo y el cingulado medio &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0025">fig&#46; 5</a>&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0695"><span class="elsevierStyleSup">63</span></a>&#44; los autores confirmaron que los patrones de propagaci&#243;n de la red entera eran consistentes con el modelo mTLE que predec&#237;a fallo quir&#250;rgico<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0700"><span class="elsevierStyleSup">64&#44;65</span></a>&#46; A&#250;n as&#237;&#44; otros estudios en pacientes con mTLE mostraron que los ganglios basales no generan actividad epil&#233;ptica espec&#237;fica en los EEG&#46; A pesar de la ausencia de grafoelementos epileptiformes&#44; los ganglios basales reflejan cambios en la distribuci&#243;n de la actividad epil&#233;ptica ictal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0710"><span class="elsevierStyleSup">66</span></a>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0025"></elsevierMultimedia><p id="par0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las descargas interictales epileptiformes &#40;DEI&#41; son biomarcadores de epilepsia&#59; usualmente se limitan a mostrar la zona irritativa&#44; en ciertas ocasiones se sobreponen con la ZE y otras zonas descritas anteriormente<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0415"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;67</span></a>&#46; Varios estudios de epilepsia en el l&#243;bulo temporal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0720"><span class="elsevierStyleSup">68</span></a> y extratemporal<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0725"><span class="elsevierStyleSup">69&#44;70</span></a> muestran una distribuci&#243;n interictal compleja entre ambas cortezas mediales y laterales o entre zonas corticales y subcorticales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0730"><span class="elsevierStyleSup">70</span></a>&#46; Las regiones cerebrales que presentan DEI usualmente muestran un incremento de la sincronicidad interictal en estructuras dentro de la zona epileptiforme en pacientes con mTLE comparados con epilepsias neocorticales&#44; y se encuentran relacionadas con la duraci&#243;n de la epilepsia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0735"><span class="elsevierStyleSup">71</span></a>&#46; Estos patrones de conectividad funcional a lo largo de las DEI pueden aplicarse para potencialmente comprender el mecanismo de las terapias de neuromodulaci&#243;n como la VNS<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0740"><span class="elsevierStyleSup">72</span></a> o estimulaci&#243;n cerebral profunda&#46; En un peque&#241;o estudio que incluy&#243; a 5 pacientes con epilepsia&#44; quienes tuvieron est&#233;reo-EEG durante la terapia VNS&#44; donde la conectividad funcional fue analizada a partir de electrodos profundos&#44; se encontr&#243; que la conectividad funcional disminuy&#243; durante la terapia VNS y se relacion&#243; la respuesta del paciente&#44; sugiriendo que el impacto de esta terapia podr&#237;a estar relacionado con este mecanismo&#46; De otra manera&#44; durante la estimulaci&#243;n cerebral profunda del n&#250;cleo anterior del t&#225;lamo en pacientes con epilepsia&#44; los autores observaron que la terapia exitosa en pacientes produc&#237;a un incremento de la conectividad en la red modo &#171;reposo&#187;&#44; para explicar lo anterior&#44; la hip&#243;tesis de trabajo fue que esta red incrementa el punto de quiebre para la propagaci&#243;n de crisis epil&#233;pticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0745"><span class="elsevierStyleSup">73</span></a>&#46;</p><p id="par0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se debe tener precauci&#243;n en extrapolar estos descubrimientos a todos los tipos de epilepsia o s&#237;ndromes epil&#233;pticos&#46; Varios patrones de inicio de crisis epil&#233;pticas con regiones espec&#237;ficas de inicio de epilepsia son conocidos&#44; pero podr&#237;an tener mecanismos celulares&#44; de redes y de sincronizaci&#243;n diversos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0610"><span class="elsevierStyleSup">46&#44;59</span></a>&#46; Por ejemplo&#44; en la epilepsia miocl&#243;nica juvenil no medicada&#44; un incremento en la conectividad funcional ha sido descrita a trav&#233;s de &#225;reas corticales espec&#237;ficas&#46; Esta anormalidad interictal incrementa en el estado preictal&#46; Los estad&#237;sticos de gr&#225;ficas de nodos mostraron una din&#225;mica neuronal anormal en el &#225;rea cortical&#44; que es la zona de inicio ictal en este tipo de epilepsia generalizada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0750"><span class="elsevierStyleSup">74</span></a>&#46;</p><p id="par0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Actualmente&#44; la relaci&#243;n compleja entre epilepsia&#44; etiolog&#237;as&#44; agentes antiepil&#233;pticos y duraci&#243;n de la enfermedad es desconocida&#46; Sin embargo&#44; el an&#225;lisis de redes de epilepsia podr&#237;a ser m&#225;s relevante en pacientes sin lesiones cerebrales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0755"><span class="elsevierStyleSup">75</span></a> o en condiciones cr&#237;ticas como el estatus epil&#233;ptico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0760"><span class="elsevierStyleSup">76</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0115">Autor&#237;a</span><p id="par0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Todos los autores listados han hecho contribuciones sustanciales&#44; directas e intelectuales al trabajo y lo aprueban para su publicaci&#243;n&#46;</p></span><span id="sec0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0120">Financiaci&#243;n</span><p id="par0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Ninguna&#46;</p></span><span id="sec0065" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0125">Conflicto de intereses</span><p id="par0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran que la investigaci&#243;n fue conducida en la ausencia de cualquier relaci&#243;n comercial o financiera que pudiera constituir un potencial conflicto de inter&#233;s&#46;</p></span></span>"
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Información del artículo

ISSN: 02134853
Idioma original: Español

DOI:10.1016/j.nrl.2020.06.010

Datos actualizados diariamente

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2024 Octubre	489	72	561
2024 Septiembre	583	63	646
2024 Agosto	366	35	401
2024 Julio	352	40	392
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2021 Julio	63	50	113
2021 Junio	43	25	68
2021 Mayo	64	36	100
2021 Abril	155	63	218
2021 Marzo	106	66	172
2021 Febrero	66	32	98
2021 Enero	81	22	103
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2020 Noviembre	30	24	54
2020 Octubre	23	25	48
2020 Septiembre	23	109	132

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