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Ginecología. Persistencia de infección por virus del papiloma humano tras conización cervical con asa de diatermia
Persistence of human papilloma virus infection after cervical conization with a diathermy loop
M C. Solares, R. Fanjul, A. Maestre, J. Velasco
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M&#46; C&#46; Solares<br></br> Servicio de Obstetricia y Ginecolog&#237;a<br></br> Hospital &#171;San Agust&#237;n&#187;<br></br> Camino de Heros&#44; s&#47;n<br></br> 33400 Avil&#233;s&#46; Asturias</p><p class="elsevierStylePara">Fecha de recepci&#243;n&#58; 12&#47;1&#47;99<br></br> Aceptado para publicaci&#243;n&#58; 21&#47;6&#47;99</p><hr></hr><p class="elsevierStylePara">RESUMEN</p><p class="elsevierStylePara">Objetivo&#58; Conocer la persistencia de infecci&#243;n por papilomavirus &#40;HPV&#41;&#44; en pacientes tratadas previamente mediante conizaci&#243;n con asa de diatermia por presentar lesiones escamosas intraepiteliales &#40;SIL&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Sujetos y m&#233;todos&#58;  Se estudiaron 73 pacientes&#44; conizadas previamente&#44; durante un per&#237;odo de seguimiento de a&#241;o y medio&#46; Se realiz&#243;&#44; cada cuatro meses&#44; citolog&#237;a&#44; colposcopia y PCR &#40;Polymerase Chain Reaction&#41; para HPV y estudio histol&#243;gico si en la colposcopia exist&#237;an lesiones sospechosas&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Resultados&#58; La PCR fue positiva en nueve casos &#40;12&#37;&#41;&#46; Exist&#237;an lesiones histol&#243;gicas en ocho &#40;11&#37;&#41;&#46; Dos pacientes PCR &#40;&#43;&#41; no tuvieron lesi&#243;n histol&#243;gica&#44; una paciente con lesi&#243;n fue PCR &#40;&#173;&#41;&#46; La persistencia de la infecci&#243;n no se relacion&#243; con la severidad histol&#243;gica de la lesi&#243;n previa&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Conclusiones&#58; Concluimos que la recurrencia tras conizaci&#243;n es baja&#46; Las recurrencias positivas a HPV fueron probablemente debidas a lesiones persistentes o infecciones subcl&#237;nicas&#46; La citolog&#237;a es poco sensible para discriminar el riesgo&#44; mientras que el estudio de HPV es &#250;til para monitorizar los resultados terap&#233;uticos</p><p class="elsevierStylePara">PALABRAS CLAVE&#46;</p><p class="elsevierStylePara">HPV &#40;Papilomavirus&#41;&#59; CIN &#40;Neoplasia Intraepitelial Cervical&#41;&#59; Asa de diatermia&#59; PCR&#59; Prevalencia&#46;</p><p class="elsevierStylePara">ABSTRACT</p><p class="elsevierStylePara">Objetive&#58; The present study was undertaken to determine whether human-papillomavirus &#40;HPV&#41; testing can be used to discriminate patients who will have recurrence of cervical intraepithelial neoplasia &#40;CIN&#41; from those who will not&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Subjects and methods&#58; We evaluated patients with abnormal Papanicolaou smears performed on women from our local area&#46; We treated 73 patients with high-grade squamous intraepithelial lesions and persisting low-grade lesions after one year of colposcopic evaluations&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Results&#58; After cone biopsy all patients were evaluated for the presence of HPV&#44; only 9 had detectable HPV-DNA&#44; in seven patients were found colposcopic abnormalities&#44; and in 8 the cytology were abnormal&#46; Eight patients presented recurrences of CIN&#44; in all of them was DNA detectable but one&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Conclusions&#58; This suggest that most recurrences are likelly to be due to persisting lesions or subclinical infections&#46; Cytology alone was not sufficiently sensitive to discriminate the patients at risk for recurrence&#46; It appears that HPV testing can be useful to monitor the therapeutic result&#46;</p><p class="elsevierStylePara">KEY WORDS</p><p class="elsevierStylePara">HPV &#40;Human Papillomavirus&#41;&#59; CIN &#40;Cervical Intraepithelial Neoplasia&#41;&#59; Diathermy handle &#40;LLETZ&#41;&#59; PCR &#40;Polymerase Chain Reaction&#41;&#59; Prevalence&#46;</p><hr></hr><p class="elsevierStylePara">INTRODUCCI&#211;N</p><p class="elsevierStylePara">Es imposible en la actualidad estudiar la patolog&#237;a cervical pre-maligna del &#250;tero sin evaluar ni conocer la importancia de la infecci&#243;n por el virus del papiloma humano&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Existen datos indirectos de infecci&#243;n subcl&#237;nica mediante el  screening citol&#243;gico representado por la clasificaci&#243;n de Bethesda<span class="elsevierStyleSup">&#40;1&#44;2&#41;</span> como ASCUS&#44; que en nuestro medio representa el 0&#44;84&#37; de los extendidos anormales<span class="elsevierStyleSup">&#40;3&#41;</span>&#46; Sin embargo&#44; gracias a las t&#233;cnicas de biolog&#237;a molecular como la de PCR &#40;Polymerase Chain Reaction&#41;<span class="elsevierStyleSup">&#40;4&#41;</span> se ha demostrado la presencia de genoma de HPV en c&#225;nceres de c&#233;rvix&#44; SIL &#40;lesiones escamosas intraepiteliales&#41;&#44; as&#237; como en otras localizaciones de vulva y vagina&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El tratamiento de estas lesiones intraepiteliales y de la infecci&#243;n por HPV es hasta ahora fundamentalmente quir&#250;rgico<span class="elsevierStyleSup">&#40;5-7&#41;</span>&#46; De todos ellos es el excisional mediante asa de diatermia descrito por Cartier<span class="elsevierStyleSup">&#40;8&#41;</span> y extendido por Prendiville<span class="elsevierStyleSup">&#40;9&#41;</span> para tratar la CIN &#40;neoplasia cervical intraepitelial&#41;&#44; el que utilizamos en nuestro medio&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Esta t&#233;cnica ha obligado&#44; al ser conservadora&#44; a un seguimiento colposc&#243;pico de estas pacientes&#44; con el fin de asegurarse el &#233;xito del tratamiento&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Nosotros intentamos determinar mediante test de HPV aquellas pacientes que son candidatas a tener una recurrencia de su enfermedad discrimin&#225;ndolas de las que no&#44; encontrando en la t&#233;cnica de PCR una herramienta &#250;til para este prop&#243;sito&#46;</p><p class="elsevierStylePara">MATERIAL Y M&#201;TODOS</p><p class="elsevierStylePara">Desde 1995 hasta abril de 1998 se realiza seguimiento colposc&#243;pico a 73 pacientes sometidas a conizaci&#243;n con asa de diatermia por presentar lesi&#243;n escamosa intraepitelial del c&#233;rvix uterino &#40;SIL&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Las pacientes con citolog&#237;a sospechosa de infecci&#243;n por papilomavirus &#40;HPV&#41; y&#47;o SIL fueron remitidas desde los Centros de Salud&#44; Centro de Planificaci&#243;n Familiar y de Especialidades de nuestro &#193;rea de Salud&#44; &#193;rea III de Asturias&#46; Todas ellas fueron evaluadas en la consulta de Colposcopia&#44; practic&#225;ndoseles colposcopia&#44; nueva citolog&#237;a&#44; estudio de PCR para HPV en muestra de endoc&#233;rvix y biopsia de las zonas sospechosas&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Para la descripci&#243;n de los hallazgos colposc&#243;picos se utiliz&#243; la nomenclatura Roma 90<span class="elsevierStyleSup">&#40;10&#41;</span>&#46; Los citol&#243;gicos&#44; seg&#250;n el sistema de Bethesda<span class="elsevierStyleSup">&#40;2&#41;</span>&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La detecci&#243;n y tipado del virus del papiloma humano se realiz&#243; mediante m&#233;todo de ampliaci&#243;n gen&#243;mica&#46; La t&#233;cnica de Reacci&#243;n en Cadena de la Polimerasa &#40;PCR&#41; se realiza mediante la extracci&#243;n de ADN viral de las muestras procedentes de exudado de endoc&#233;rvix&#44; reacci&#243;n y amplificaci&#243;n del ADN y visualizaci&#243;n del producto amplificado por medio del gel de agarosa mediante electroforesis&#46; Considerando una muestra positiva para la presencia de HPV cuando aparece una banda de 450 pb&#44; correspondiente al genoma de HPV&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Aquellas cuyas lesiones histol&#243;gicas comprendieron las de SIL de alto grado o persist&#237;a SIL de bajo grado durante un a&#241;o o no eran candidatas a seguimiento colposc&#243;pico se les practicaba conizaci&#243;n con asa de diatermia&#46; A las seis semanas&#44; tras conizaci&#243;n&#44; se les volv&#237;a a someter a colposcopia&#44; citolog&#237;a&#44; PCR y biopsia cervical&#44; dependiendo de los casos&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Tras el tratamiento&#44; realizamos un seguimiento medio de 18 meses&#44; con citolog&#237;a y PCR si los anteriores persist&#237;an positivos y colposcopia a los cuatro&#44; seis y doce meses de la escisi&#243;n&#44; estableciendo el criterio de curaci&#243;n a partir de dos revisiones sucesivas negativas&#44; persistencia de la infecci&#243;n si el estudio de PCR para HPV era positivo tras el tratamiento y&#47;o la biopsia cervical dirigida por colposcopia era histol&#243;gicamente positiva para lesi&#243;n intraepitelial&#46; Considerando recidiva a toda lesi&#243;n diagnosticada tras un a&#241;o de realizado el tratamiento&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Con todas las pruebas practicadas definimos un diagn&#243;stico final de la paciente&#44; realizando un estudio comparativo entre los hallazgos colposc&#243;picos&#44; histol&#243;gicos&#44; citol&#243;gicos y de PCR para HPV&#46; En el estudio estad&#237;stico aplicamos el teorema de Bayes &#40;sensibilidad&#44; especificidad&#44; valor predictivo positivo y negativo&#41; para cada par&#225;metro&#44; y el test de Fischer&#44; considerando el l&#237;mite de la significaci&#243;n estad&#237;stica en p &#60; 0&#44;05&#46;</p><p class="elsevierStylePara">RESULTADOS</p><p class="elsevierStylePara">De las 73 pacientes analizadas&#44; previas a la conizaci&#243;n&#44; ten&#237;an estudios compatibles con SIL de bajo grado 32 pacientes&#46; En 41 pacientes el estudio citol&#243;gico era de SIL de alto grado&#46; De las 32 de SIL de bajo grado&#44; el PCR para HPV fue positivo en 27 casos&#46; En las SIL de alto grado 34 eran positivas para HPV &#40;tabla 1&#41;&#44; siendo en ambos casos el virus m&#225;s frecuentemente encontrado el serotipo 16&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><table><tr align="CENTER"><td colspan="3"><p class="elsevierStylePara">Tabla 1 Resultados preconizaci&#243;n&#160;</p></td></tr><tr><td colspan="3"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td>Citolog&#237;as &#40;73&#41;</td><td>PCR- HPV &#40;&#43;&#41;</td><td>PCR-HPV &#40;&#173;&#41;</td></tr><tr><td colspan="3"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td>SIL alto grado &#40;41&#41;</td><td>82&#44;9&#37;</td><td>17&#44;1&#37;</td></tr><tr><td>SIL bajo grado &#40;32&#41;</td><td>84&#44;4&#37;</td><td>15&#44;6&#37;</td></tr><tr><td colspan="3"><hr></hr></td></tr></table><p class="elsevierStylePara">El resultado histol&#243;gico tras la conizaci&#243;n se correlacion&#243; bien con el de la biopsia en ambos grupos de pacientes estudiadas&#46;</p><p class="elsevierStylePara">El estudio colposc&#243;pico posterior a la conizaci&#243;n fue compatible con la normalidad en todos los casos excepto en dos&#44; considerados como ZTA G I en el grupo de las de bajo grado y en cinco casos de las de alto grado&#44; tres catalogadas como ZTA G I y dos como ZTA G II&#46; El estudio citol&#243;gico fue frotis normal en todos los casos excepto en dos de alto grado&#44; tres de bajo grado y cuatro ASCUS&#46; El estudio de PCR para HPV fue negativo en todos los casos excepto en nueve&#46; Dos de ellos en las mujeres catalogadas como de bajo grado y siete en las catalogadas como de alto grado &#40;tabla 2&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><table><tr align="CENTER"><td colspan="10">Tabla 2 Resultados postconizaci&#243;n</td></tr><tr><td colspan="10"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td></td><td colspan="3">Colposcopia</td><td></td><td colspan="3">Citolog&#237;a</td><td colspan="2">PCR-HPV</td></tr><tr><td colspan="10"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td></td><td>Normal</td><td>ZTAGI</td><td>ZTAGII</td><td>N</td><td>ASCUS</td><td>SILBG</td><td>SILAG</td><td>&#40;&#173;&#41;</td><td>&#40;&#43;&#41;</td></tr><tr><td colspan="10"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td>SIL alto grado &#40;41&#41;</td><td>36</td><td>3</td><td>2</td><td>35</td><td>4</td><td>1</td><td>1</td><td>35</td><td>7</td></tr><tr align="CENTER"><td>SIL alto grado &#40;32&#41;</td><td>30</td><td>2</td><td>0</td><td>29</td><td>0</td><td>2</td><td>1</td><td>30</td><td>2</td></tr><tr><td colspan="10"><hr></hr></td></tr><tr><td colspan="10">p &#62; 0&#44;05</td></tr><tr><td colspan="10"><hr></hr></td></tr></table><p class="elsevierStylePara">La persistencia de la enfermedad s&#243;lo se pudo demostrar histol&#243;gicamente en ocho casos&#44; siendo en uno de ellos recidiva tras un a&#241;o de seguimiento colposc&#243;pico y citol&#243;gico negativo con PCR persistentemente positivo para HPV serotipo 38&#46; El tratamiento de las persistencias fue nueva conizaci&#243;n con asa de diatermia&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En el estudio comparativo postconizaci&#243;n entre el resultado histol&#243;gico y el estudio colposc&#243;pico&#44; los resultados citol&#243;gicos y de PCR se objetiv&#243; una sensibilidad del 83&#37; para la colposcopia&#44; especificidad del 97&#37;&#44; valor predictivo positivo &#40;VPP&#41; del 71&#37; y valor predictivo negativo &#40;VPN&#41; del 98&#37;&#46; En el caso de la citolog&#237;a el VPP fue del 44&#37;&#44; el VPN del 93&#37;&#44; la sensibilidad del 50&#37; y la especificidad del 92&#37;&#46; Para el PCR el VPP fue del 87&#37;&#44; el VPN del 98&#37;&#44; la sensibilidad del 87&#37; y la especificidad del 98&#37; &#40;tabla 3&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara">&#160;</p><table><tr align="CENTER"><td colspan="9">Tabla 3 Resultados postconizaci&#243;n</td></tr><tr><td colspan="9"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td rowspan="3"> Histolog&#237;a</td><td colspan="2"> Colposcopia</td><td rowspan="2"></td><td colspan="2"> Citolog&#237;a</td><td rowspan="2"></td><td colspan="2"> PCR-HPV</td></tr><tr align="CENTER"><td colspan="2"><hr></hr></td><td colspan="2"><hr></hr></td><td colspan="2"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td> Normal</td><td> Anormal</td><td> Normal</td><td>ASCUS</td><td>SBG</td><td>SAG</td><td> Negativo</td><td> Positivo</td></tr><tr><td colspan="9"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td>Negativa</td><td>65</td><td>2</td><td>60</td><td>3</td><td>1</td><td>1</td><td>64</td><td>1</td></tr><tr align="CENTER"><td>Condiloma&#47;CIN I</td><td>01</td><td>2</td><td>02</td><td>1</td><td>2</td><td>0</td><td>01</td><td>3</td></tr><tr align="CENTER"><td>CIN II-CIN III</td><td>00</td><td>3</td><td>02</td><td>0</td><td>0</td><td>1</td><td>00</td><td>4</td></tr><tr align="CENTER"><td rowspan="4"></td><td>VPP&#58;</td><td>71&#37;</td><td rowspan="4"></td><td>VPP&#58;</td><td>44&#37;</td><td rowspan="4"></td><td>VPP&#58;</td><td>87&#37;</td></tr><tr align="CENTER"><td>VPN&#58;</td><td>98&#37;</td><td>VPN&#58;</td><td>93&#37;</td><td>VPN&#58;</td><td>98&#37;</td></tr><tr align="CENTER"><td>S&#58;</td><td>83&#37;</td><td>S&#58;</td><td>50&#37;</td><td>S&#58;</td><td>87&#37;</td></tr><tr align="CENTER"><td>E&#58;</td><td>97&#37;</td><td>E&#58;</td><td>92&#37;</td><td>E&#58;</td><td>98&#37;</td></tr><tr><td colspan="9"><hr></hr></td></tr><tr align="CENTER"><td colspan="9">VPN &#61; Valor predictivo negativo&#46; VPP &#61; Valor predictivo positivo&#46; S &#61; Sensibilidad&#46; E &#61; Especificidad&#46;</td></tr><tr align="CENTER"><td colspan="9"><hr></hr></td></tr></table><p class="elsevierStylePara">DISCUSI&#211;N</p><p class="elsevierStylePara">La tasa de recurrencia tras conizaci&#243;n con asa de diatermia en nuestro medio es baja&#44; justificando la eficacia del m&#233;todo&#46; Recuperando los resultados referidos en la literatura por los distintos autores&#44; los porcentajes de curaci&#243;n oscilan entre el 81&#37; y el 98&#37;<span class="elsevierStyleSup">&#40;9&#44;11&#44;12&#41;</span>&#44; en nuestra casu&#237;stica es del 90&#44;5&#37;&#44; teniendo en cuenta que durante este per&#237;odo&#44; la t&#233;cnica ha sido aprendida como nueva por la mayor&#237;a de los ginec&#243;logos del Servicio&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Esto justifica la utilizaci&#243;n de esta t&#233;cnica m&#225;s conservadora y de mayor inocuidad que las precedentes&#44; sobre todo&#44; teniendo en cuenta que las pacientes candidatas a este tratamiento son cada vez m&#225;s j&#243;venes&#46; Este tratamiento conservador necesita la aplicaci&#243;n de la colposcopia porque permite definir topogr&#225;ficamente la posible lesi&#243;n recurrente y dirigir una biopsia hacia ella&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Si bien est&#225; claramente demostrada que la infecci&#243;n cervical del virus del papiloma humano y que la neoplasia intraepitelial son precursores del c&#225;ncer cervical<span class="elsevierStyleSup">&#40;13&#41;</span> y que esta infecci&#243;n satisface los criterios epidemiol&#243;gicos de causalidad&#44; parece que la historia natural ense&#241;a que la mayor&#237;a de las lesiones de bajo grado regresan o persisten mientras que las de alto grado progresan&#44; ocurriendo&#44; sin embargo&#44; que el papel del test de DNA para HPV como m&#233;todo de  screening o diagn&#243;stico permanece incierto&#46; La conizaci&#243;n como m&#233;todo de tratamiento parece que es eficaz para eliminar la presencia de DNA viral en el cervix restante<span class="elsevierStyleSup">&#40;14&#41;</span>&#44; lo que interfiere probablemente en la persistencia de infecci&#243;n postconizaci&#243;n&#44; no encontrando diferencias significativas entre ambos grupos de pacientes en nuestra muestra de trabajo&#46;</p><p class="elsevierStylePara">En nuestra casu&#237;stica&#44; las mujeres que han tenido recurrencia han sido todas&#44; excepto en un caso&#44; positivas para test de HPV&#44; lo que sugiere que la mayor&#237;a son debidas a lesiones persistentes o infecciones por HPV subcl&#237;nicas insuficientemente tratadas&#44; lo que a nuestro parecer valida el test de PCR para HPV como &#250;til para monitorizar los resultados terap&#233;uticos&#44; como ha sido sugerido por otros autores<span class="elsevierStyleSup">&#40;15&#41;</span>&#46; Teniendo en cuenta estos resultados&#44; proponemos que la t&#233;cnica de PCR para HPV sea valorada como m&#233;todo de seguimiento incorporado al estudio habitual practicado a todas las pacientes sometidas a conizaci&#243;n previa por presentar lesiones intraepiteliales cervicales&#44; delimitando de este modo a las pacientes positivas como de alto riesgo de recurrencia&#46;</p><p class="elsevierStylePara">Por otro lado&#44; existen pocas publicaciones que recojan datos sobre sensibilidad&#44; especificidad y valores predictivos positivo y negativo de la citolog&#237;a c&#233;rvico-vaginal&#44; y la mayor&#237;a de ellos se refieren a laboratorios de citolog&#237;a que efect&#250;an screenings&#46; Nuestras cifras son similares a las publicadas<span class="elsevierStyleSup">&#40;16&#41;</span>&#46; Se puede&#44; entonces&#44; asumir&#44; que la citolog&#237;a c&#233;rvico-vaginal es una t&#233;cnica de elevada especificidad y de escasa sensibilidad en la detecci&#243;n de las recurrencias&#46;</p><p class="elsevierStylePara">La sensibilidad del PCR fue muy superior a la de la citolog&#237;a en las mujeres postconizadas con asa de diatermia&#44; consideramos&#44; por lo tanto&#44; a &#233;sta como de elevada importancia junto con la colposcopia en el seguimiento de estas pacientes&#46;</p><hr></hr><p class="elsevierStylePara">BIBLIOGRAFIA</p><p class="elsevierStylePara">01 National Cancer Institute workshop&#46; The 1988 Bethesda system for reporting cervical-vaginal cytological diagnosis&#46; JAMA 1988&#59;262&#58;931-4&#46;</p><p class="elsevierStylePara">02 National Cancer Institute workshop&#46; The revised Bethesda system for reporting cervical-vaginal cytological diagnosis&#46; Acta Cytol 1992&#59;36&#58;273-6&#46;</p><p class="elsevierStylePara">03 Velasco Alonso J&#46; En citolog&#237;a del tracto genital femenino y de la gl&#225;ndula mamaria&#46; Avil&#233;s&#46; Centro de Formaci&#243;n Profesional Cabru&#241;ana&#59; 1997&#46;</p><p class="elsevierStylePara">04 Borg A&#44; Medley G&#44; Gerland S&#46; Polymerase Chain Reaction&#46; A sensitive indicator of the prevalence of human papillomavirus DNA in a population with sexually transmitted diseases&#46; Acta Cytol 1995&#59;39&#58;654-8&#46;</p><p class="elsevierStylePara">05 Bollen LJ&#44; Tjong A-Hung SP&#44; Van der Valden J&#44; et al&#46; Clearance of cervical human papillomavirus infection by treatment for cervical dysplasia&#46; Sex Trasm Dis 1997&#59;24&#58;456-60&#46;</p><p class="elsevierStylePara">06 Gunasekera PC&#44; Phillips JH&#44; Lewis BV&#44; et al&#46; Large loop excision of the transformation zone &#40;LLETZ&#41; compared to carbon dioxide laser in the treatment of CIN&#58; a superior mode of treatment&#46; Br J Obstet Gynecol 1990&#59;97&#58;995-8&#46;</p><p class="elsevierStylePara">07 &#193;lvarez RD&#44; Helm CW&#44; Edwards RP&#44; et al&#46; Prospective reandomized trial of LLETZ versus laser ablation in patients with Cervical Intraepithelial Neoplasia&#46; Gynecol Oncol 1994&#59;52&#58; 175-9&#46;</p><p class="elsevierStylePara">08 Cartier R&#46; En Practical colposcopy&#44; 2&#46;&#170; ed&#46; Paris&#58; Cartier&#59; 1984&#46;</p><p class="elsevierStylePara">09 Prendiville W&#44; Cullimore J&#44; Norman S&#46; Large loop excision of the transformation zone &#40;LLETZ&#41;&#46; A new method of management for women with cervical intraepithelial neoplasia&#46; Br J Obstet Gynecol 1989&#59;96&#58;1054-60&#46;</p><p class="elsevierStylePara">10 IFCPC&#46; International Colposcopic Terminology&#46; Roma&#44; mayo 1990&#46; En&#58; Protocolos de procedimientos diagn&#243;sticos y terap&#233;uticos en Ginecolog&#237;a&#46; Madrid&#58; Comunicaci&#243;n y Servicio&#59; 1995&#46; p&#46; 152-3&#46;</p><p class="elsevierStylePara">11 Krebs HB&#44; Pastore L&#44; Helmkamp BF&#46; Loop electrosurgical excision procedures for cervical dysplasia&#58; Experience in a community Hospital&#46; Am J Obstet Gynecol 1993&#59;169&#58;289-95&#46;</p><p class="elsevierStylePara">12 Atero MD&#44; Covisa A&#44; Garc&#237;a E&#46; Asa de diatermia en lesiones preneopl&#225;sicas de c&#233;rvix&#46; Resultado y seguimiento del Centro Control de Salud II &#171;Marqu&#233;s del Turia&#187; &#40;IVO&#41;&#46; Prog Obstet Ginecol 1997&#59;40&#58;25-9&#46;</p><p class="elsevierStylePara">13 Mitchell MF&#44; Tortolero-Luna G&#44; Wright T&#44; et al&#46; Cervical Human Papillomavirus infection and intraepithelial neoplasia&#59; a review&#46; J Natl Cancer Inst&#46; Monogr 1996&#59;21&#58;17-25&#46;</p><p class="elsevierStylePara">14 Elfgren K&#44; Bistoletti P&#44; Dillner L&#44; et al&#46; Conization for cervical intraepithelial neoplasia is followed by disappearance of Human Papillomavirus Deoxiribonucleic Acid a decline in serum and cervical mucus antibodies against Human Papillomavirus antigens&#46; Am J Obstet Gynecol 1996&#59;174&#58;937-42&#46;</p><p class="elsevierStylePara">15 Chwa KL&#44; Hjerpe A&#46; Human Papillomavirus analysis as a prognostic marker following conization of the cervix uteri&#46; Gynecol Oncol 1997&#59;35&#58;8-14&#46;</p><p class="elsevierStylePara">16 Soost HJ&#44; Lange HJ&#44; Lehmacher N&#44; Rufling Kullmann B&#46; The validation of cervical cytology&#46; Sensitivity&#44; specificity and predictive values&#46; Acta Cytol 1991&#59;35&#58;8-14&#46;</p>"
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Información del artículo
ISSN: 03045013
Idioma original: Español
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año/Mes Html Pdf Total
2099 Agosto 1602 0 1602
2024 Noviembre 34 0 34
2024 Octubre 138 1 139
2024 Septiembre 148 0 148
2024 Agosto 129 1 130
2024 Julio 255 0 255
2024 Junio 249 0 249
2024 Mayo 221 1 222
2024 Abril 329 0 329
2024 Marzo 341 1 342
2024 Febrero 367 3 370
2024 Enero 281 4 285
2023 Diciembre 256 1 257
2023 Noviembre 340 2 342
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2023 Septiembre 283 1 284
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2023 Abril 87 0 87
2023 Marzo 410 0 410
2023 Febrero 282 0 282
2023 Enero 253 0 253
2022 Diciembre 227 0 227
2022 Noviembre 316 0 316
2022 Octubre 232 0 232
2022 Septiembre 211 0 211
2022 Agosto 260 2 262
2022 Julio 257 0 257
2022 Junio 190 27 217
2022 Mayo 224 0 224
2022 Abril 202 0 202
2022 Marzo 326 2 328
2022 Febrero 258 0 258
2022 Enero 239 1 240
2021 Diciembre 208 0 208
2021 Noviembre 265 0 265
2021 Octubre 293 2 295
2021 Septiembre 244 3 247
2021 Agosto 222 3 225
2021 Julio 271 3 274
2021 Junio 272 2 274
2021 Mayo 235 6 241
2021 Abril 551 2 553
2021 Marzo 265 2 267
2021 Febrero 201 1 202
2021 Enero 215 2 217
2020 Diciembre 163 2 165
2020 Noviembre 185 1 186
2020 Octubre 140 0 140
2020 Septiembre 125 0 125
2020 Agosto 115 0 115
2020 Julio 157 0 157
2020 Junio 128 0 128
2020 Mayo 113 2 115
2020 Abril 102 1 103
2020 Marzo 108 0 108
2020 Febrero 71 0 71
2020 Enero 76 0 76
2019 Diciembre 53 0 53
2019 Noviembre 24 0 24
2019 Octubre 7 0 7
2018 Marzo 2 0 2
2018 Febrero 2 0 2
2017 Octubre 77 0 77
2017 Septiembre 101 0 101
2017 Agosto 76 0 76
2017 Julio 120 24 144
2017 Junio 160 14 174
2017 Mayo 150 10 160
2017 Abril 129 13 142
2017 Marzo 188 0 188
2017 Febrero 397 0 397
2017 Enero 127 0 127
2016 Diciembre 139 3 142
2016 Noviembre 169 0 169
2016 Octubre 213 2 215
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2016 Agosto 137 4 141
2016 Julio 87 8 95
2016 Junio 137 0 137
2016 Mayo 160 3 163
2016 Abril 122 0 122
2016 Marzo 149 2 151
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2015 Diciembre 52 0 52
2015 Noviembre 113 0 113
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2015 Septiembre 115 0 115
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2015 Julio 150 0 150
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2015 Mayo 211 0 211
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2015 Marzo 98 0 98
2015 Febrero 64 0 64
2015 Enero 101 0 101
2014 Diciembre 166 0 166
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2014 Octubre 201 0 201
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2014 Agosto 125 0 125
2014 Julio 185 0 185
2014 Junio 143 0 143
2014 Mayo 128 0 128
2014 Abril 112 0 112
2014 Marzo 152 0 152
2014 Febrero 123 0 123
2014 Enero 150 0 150
2013 Diciembre 127 0 127
2013 Noviembre 180 0 180
2013 Octubre 136 0 136
2013 Septiembre 111 0 111
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