Lóbulo frontal y esquizofrenia | Psiquiatría Biológica

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Los síntomas psicóticos defectuales o negativos de la esquizofrenia se parecen a los que presentan pacientes con lesiones traumáticas, vasculares o degenerativas en el lóbulo frontal. Así, lesiones en el córtex prefrontal provocan alteraciones cognitivas como dificultad atencional, pensamiento concretista, déficit de abstracción, categorización y en encontrar respuestas alternativas; pérdida de la fluidez del habla, déficit motores, apatía, abulia, pérdida motivacional, así como alteraciones de la afectividad (embotamiento afectivo o afectividad inapropiada). Este complejo sintomático, conocido como síndrome frontal5, es muy parecido al de la esquizofrenia con predominio de síntomas negativos o deficitarios. El estudio de pacientes que en los años cuarenta, en pleno auge de la psicocirugía, fueron sometidos a leucotomía frontal constituye otra fuente privilegiada de información acerca del síndrome frontal poslesional. Los déficit neuropsicológicos que presentan los pacientes esquizofrénicos también apoyan la existencia de una disfunción frontal (déficit de la atención, de la memoria de trabajo y de las denominadas "funciones ejecutivas", todas ellas ligadas a la función frontal). Las alteraciones de los movimientos oculares que presentan los pacientes con esquizofrenia también apuntan hacia una disfunción frontal. Otras evidencias proceden de modernos estudios histopatológicos que muestran anomalías sutiles de la citoarquitectura del córtex prefrontal, aunque no siempre confirmadas por distintos grupos de investigadores. También estudios recientes de neuroimagen estructural han demostrado, aunque de forma controvertida, algunas alteraciones de la estructura cerebral frontal. Finalmente, en las dos últimas décadas una pléyade de estudios de neuroimagen funcional, mediante la tomografía por emisión de positrones (PET) y la tomografía por emisión de fotones (SPECT), han renovado el interés de la hipótesis frontal de la esquizofrenia, al poner de manifiesto un patrón funcional de "hipofrontalidad". <img src="467115A.JPG" width="229" height="203"></img> Con el fin de huir de una visión "frenológica o localizacionista", es importante destacar que, probablemente, y a pesar de la existencia de una sólida disfunción prefrontal, la esquizofrenia no se deba a una "lesión" circunscrita a una única región cerebral. Como se verá a lo largo de esta revisión, es posible que una disfunción en las interconexiones corticales y corticosubcorticales explique mucho mejor la complejidad de esta grave enfermedad. INTRODUCCIÓN ANATÓMICO-FUNCIONAL DEL CÓRTEX PREFRONTAL El córtex prefrontal (fig. 1) es una región del lóbulo frontal que correspondería a las áreas 9, 10, 11 y 12 de Brodmann. Es la región de mayor tamaño del cerebro humano y constituye el 30% de todo el córtex cerebral. Posee un tamaño dos veces superior al del chimpancé. Funciona como un área de asociación masiva con múltiples interconexiones. Tiene aferencias y eferencias con todas las otras regiones neocorticales (parietal, temporal y occipital), con estructuras límbicas como el cíngulo y el hipocampo, así como con los ganglios de la base. El tálamo, y especialmente sus núcleos mediodorsales, a través del haz talamocingulado constituye una "estación de paso" que modula las entradas sensoriales y emocionales hacia el córtex prefrontal5. Esta región cerebral representa la última línea evolutiva en el desarrollo del neocortex humano6. El córtex prefrontal está implicado en las siguientes funciones: atención, volición, fluidez de pensamiento, anticipación y planificación de futuro con una secuencia temporal del comportamiento ("funciones ejecutivas"), adaptación a las diferentes demandas ambientales, vínculos afectivos, juicio social, entre otras5,7. En definitiva, como propone J. Fuster5, la "organización temporal de la conducta" sería lo que resume la función del córtex prefrontal. Muchas de estas funciones citadas se hallan gravemente alteradas en pacientes esquizofrénicos con síntomas negativos o defectuales prominentes1,8. Por ello numerosos trabajos apuntan a una asociación de los síntomas negativos con las alteraciones prefrontales, mientras que los síntomas positivos se han asociado a una disfunción temporolímbica. ALTERACIONES NEUROPSICOLÓGICAS El patrón de déficit cognitivos que presentan los pacientes esquizofrénicos implica también una disfunción del córtex prefrontal, respecto a lo cual existe una amplia bibliografía, recientemente revisada por Green9 y Cuesta et al10. Se han señalado anomalías en los procesos atencionales. También son consistentes los hallazgos de déficit en la llamada memoria de trabajo (working memory) y en las denominadas "funciones ejecutivas". El déficit atencional en la esquizofrenia es uno de los síntomas clínicos más frecuentemente observado ya desde las clásicas descripciones de la enfermedad por parte de Kraepelin11 y Bleuler12. Algunos de los test neuropsicológicos utilizados para evaluar la atención en pacientes esquizofrénicos son el Stroop Color Test y el Continuous Performance Test (CPT). Múltiples investigaciones han señalado de forma consistente que los pacientes con esquizofrenia obtienen peores rendimientos que los controles en dichos tests. Se han descrito déficit en el Stroop test tanto en pacientes esquizofrénicos nunca medicados y en su primer episodio, como en investigaciones que comparan formas no deficitarias y formas deficitarias, a pesar de obtener peores rendimientos estos últimos13,14. En relación con el CPT, se han hallado déficit atencionales tanto en el episodio productivo de la enfermedad como durante su remisión, en hijos sanos de pacientes esquizofrénicos, en personalidades esquizotípicas y en etapas premórbidas de la enfermedad. Los déficit en la atención parecen ser un indicador de vulnerabilidad en la esquizofrenia, y existen evidencias de heredabilidad respecto a la atención tanto en familias normales como en familias de esquizofrénicos15-17. La memoria de trabajo (working memory) es una modalidad de memoria a corto plazo, teorizada, entre otros, por Baddeley18, que nos permite mantener y manejar temporalmente información necesaria para realizar una tarea cognitiva. Puede evaluarse mediante tareas de respuesta diferida en las que se administra un determinado material a recordar, se aplica una tarea distractora y se pide al sujeto la evocación del mencionado material. Estudios con primates han señalado una relación entre la memoria de trabajo visual y el córtex prefrontal, mientras que la memoria de trabajo auditiva parece estar más relacionada con el lóbulo temporal. Numerosas investigaciones han evidenciado déficit de la memoria de trabajo visual en pacientes esquizofrénicos, familiares y personalidades esquizotípicas19-21. Además, los esquizofrénicos muestran claros déficit de la memoria de trabajo auditiva, pues presentan dificultades para reconocer estímulos auditivos cuando se interpone una tarea distractora. Las denominadas "funciones ejecutivas" son procesos cognitivos que nos permiten responder y adaptarse de modo apropiado al entorno. Estas funciones incluyen la capacidad de planificación, la abstracción, la flexibilidad del pensamiento, la solución de problemas y la toma de decisiones. Se trata de funciones mediadas por el lóbulo frontal, aunque al utilizar el término funciones "ejecutivas" en vez de funciones "frontales" se acepta que en ellas también están implicadas regiones corticales y subcorticales distantes del circuito neural frontal, de modo que el deterioro de las funciones frontales puede ocurrir sin existir lesión frontal. Las funciones ejecutivas han sido evaluadas, entre otros tests, mediante el Wisconsin Card Sorting Test (WCST) (fig. 2) y la Torre de Londres22,23. Son hallazgos sólidos la obtención de peores rendimientos en dichos test por parte de los pacientes esquizofrénicos, incluso en primeros episodios de la enfermedad y en pacientes nunca medicados13,24-32. <img src="4671152.JPG" width="229" height="214"></img> A modo de conclusión, podemos afirmar que las citadas funciones neuropsicológicas (atención, memoria de trabajo y funciones ejecutivas) están ligadas, en estudios con humanos y con primates, a la función prefrontal y que, globalmente, los pacientes esquizofrénicos obtienen rendimientos cognitivos inferiores en los tests neuropsicológicos diseñados para medir las citadas funciones (Stroop test, CPT, WCST, Torre de Londres, tareas de respuesta diferida, etc.). Además, estos déficit neuropsicológicos aparecen ya en los primeros episodios, parecen ser independientes de la cronicidad y el tratamiento, son potentes predictores del pronóstico de la enfermedad y algunos de ellos pueden constituir marcadores genéticos de vulnerabilidad a la enfermedad. Queda por dilucidar la especificidad de estos déficit neuropsicológicos, puesto que alguno de ellos también ha sido observado en otros trastornos psiquiátricos, como los trastornos bipolares33,34. ANOMALÍAS DE LOS MOVIMIENTOS OCULARES Otra anomalía consistentemente constatada y ligada también a una función frontal alterada es el déficit en los movimientos de seguimiento ocular y la incapacidad para inhibir movimientos sacádicos35,36. Se trata de una función modulada en primates en la zona ventral de la región ocular frontal37. Parece ser independiente de la cronicidad, el tratamiento y se ha descrito en primeros episodios psicóticos. ALTERACIONES ANATOMOPATOLÓGICAS Se trata de alteraciones histopatológicas sutiles y no siempre confirmadas por distintos grupos independientes de investigadores38-41. En los últimos años, varios estudios han tratado de examinar la citoarquitectura del córtex mediante técnicas de tinción especiales, puesto que la estricta organización laminar del córtex aporta una valiosa información acerca del desarrollo del cerebro. Así, recientes estudios post mortem han señalado una desorganización neuronal del córtex prefrontal de pacientes esquizofrénicos. Benes et al42 y Akbarian et al43, en distintas poblaciones neuronales del córtex prefrontal (neuronas gabaérgicas, glutamatérgicas), encuentran una disminución del número de ellas en las capas superficiales del córtex, junto a una sobrerrepresentación de las mismas en capas subcorticales y corticales más profundas (fig. 3). Parece, pues, que las neuronas durante el desarrollo se hayan distribuido principalmente en las capas más profundas del córtex. Puesto que el córtex cerebral se desarrolla con un patrón de dentro hacia fuera, la ubicación de las neuronas en capas profundas apunta a que no han migrado lo suficientemente lejos como debían44. Estos hallazgos son consistentes con datos procedentes del estudio post mortem del córtex límbico temporomedial, que también han señalado alteraciones de su citoarquitectura. Las anomalías de la citoarquitectura frontal y temporolímbica son indicativas de alteraciones de la migración celular durante el segundo trimestre de la gestación, cuando los neuroblastos migran desde la zona ventricular, siguiendo los ejes de las células gliales, hasta la zona marginal para formar las distintas capas del córtex (fig. 4). Esta alteración de la migración celular provocaría posicionamientos celulares anómalos, lo que daría lugar a patrones aberrantes de la conectividad cortical y corticosubcortical cuando las neuronas establecen sus redes de aferencias y eferencias. Las alteraciones en la conectividad intracortical y corticosubcortical del córtex prefrontal explicarían los déficit cognitivos y las manifestaciones clínicas de la esquizofrenia. Estos hallazgos neuropatológicos constituirían, entre otros, uno de los principales fundamentos de la hipótesis del neurodesarrollo de la esquizofrenia, según la cual existiría una alteración prenatal del desarrollo cerebral45-53. Otros autores54 han descrito en el córtex prefrontal de pacientes esquizofrénicos anomalías de la arborización dendrítica neuronal, aunque no del número de neuronas. Este dato, de acuerdo con la hipótesis del neurodesarrollo, que incluye también fenómenos regresivos posnatales, apunta a una alteración en el proceso de eliminación o "poda" de sinapsis redundantes e innecesarias que está programada para producirse durante la adolescencia51,52,55-57. <img src="4671153.JPG" width="229" height="414"></img><img src="4671154.JPG" width="229" height="497"></img> Recientemente, otros abordajes como la aplicación de técnicas inmunocitoquímicas post mortem han demostrado, de modo aparentemente específico en cerebros de pacientes esquizofrénicos, una disminución en el córtex prefrontal de los valores de sinaptofisina (una proteína de membrana de las vesículas sinápticas, cuyos títulos se relacionan de forma fiable con la densidad sináptica) que implicaría una alteración de la transmisión sináptica en el córtex prefrontal de los pacientes con esquizofrenia58. NEUROIMAGEN ESTRUCTURAL (TC Y RM) La anatomía del córtex frontal ha sido investigada mediante tomografía computarizada (TC) y resonancia magnética (RM), con resultados dispares59-61. Aparte del hallazgo estructural más conocido y replicado en la esquizofrenia (dilatación de los ventrículos laterales, especialmente de las astas frontales y temporales), se han descrito, entre otras, dilatación de surcos prefrontales, disminución del volumen del lóbulo frontal y disminución del volumen de la sustancia gris del córtex prefrontal mediante RM62-66. Estas alteraciones se han señalado incluso en primeros episodios psicóticos y no parecen ser progresivas en estudios de seguimiento neurorradiológico67,68, aunque se trata de una cuestión recientemente cuestionada, puesto que estudios de RM volumétrica han permitido demostrar que se produce una excesi va pérdida de volumen de tejido cerebral, junto con un aumento del líquido cefalorraquídeo (LCR) extracerebral (dilatación de surcos) después del inicio de la enfermedad. Estos hechos han permitido formular una hipótesis unitaria etiopatogénica de la esquizofrenia (trastorno progresivo del neurodesarrollo) que integra aspectos prenatales del neurodesarrollo ya referidos, y un componente degenerativo posnatal, vinculado este último a "fenómenos regresivos" de la maduración cerebral que se producen durante la adolescencia o al inicio de la vida adulta, como alteraciones en la apoptosis o muerte celular preprogramada o en la poda neuronal69. NEUROIMAGEN FUNCIONAL (PET Y SPECT) Desde el trabajo pionero de Ingvar y Franzen en 197470,71, el hallazgo funcional más replicado mediante PET y SPECT es el conocido patrón de hipofrontalidad (disminución relativa del metabolismo y/o del flujo sanguíneo cerebral regional [FSCr] del córtex prefrontal, especialmente del córtex prefrontal dorsolateral). Para una revisión amplia del tema, pueden consultarse Buchsbaum y Haier72; Weinberger y Berman73; Devous74; Berman y Weinberger75; Buchsbaum76; Volkow et al77,78; Andreasen et al29; Parellada et al79; Gur et al80; Chua y McKenna81, y Gur y Gur82. Este patrón de hipofrontalidad se ha descrito principalmente en la esquizofrenia crónica, en tratamiento neuroléptico de larga evolución y con predominio de síntomas negativos83-85. No siempre ha sido descrito en situación basal de reposo en pacientes jóvenes en su primer episodio psicótico agudo86,87. En estos casos, algunas investigaciones han puesto incluso de manifiesto un patrón de hiperfrontalidad88-90. En la esquizofrenia, el patrón de hipofrontalidad es más evidente durante la realización de tareas cognitivas que requieren de la activación prefrontal, como el Wisconsin Card Sorting Test (WCST), el Continuous Performance Test (CPT) y la Torre de Londres22,23,29,91. Cuando un sujeto control realiza estos test neuropsicológicos, diseñados para evaluar la función frontal, incrementan significativamente el flujo del córtex prefrontal (fig. 5), aunque también el de otras regiones corticales y del cerebelo92-94. Numerosas investigaciones han demostrado que los pacientes esquizofrénicos presentan una incapacidad específica para activar el lóbulo frontal ante el WCST90,95-102, el CPT103,104 y la Torre de Londres29. Es lo que se conoce como la presencia de una hipofrontalidad cognitivo-dependiente. <img src="4671155.JPG" width="229" height="257"></img> La discrepancia de resultados en los estudios de flujo y metabolismo cerebral en relación con la hipofrontalidad puede deberse a diferencias metodológicas entre las distintas técnicas empleadas y, sobre todo, a la heterogeneidad de las poblaciones estudiadas respecto a variables clínicas, edad y sexo de los pacientes. Así, por ejemplo, mientras que la edad se asocia a una disminución del FSCr, particularmente de la región frontal105, las mujeres parecen presentar un mayor FSCr y metabolismo de la glucosa que los varones106,107. Otros factores fundamentales de heterogeneidad son la duración de la enfermedad (aguda frente a crónica), el tipo de sintomatología clínica predominante (síntomas positivos, negativos y mixtos), la medicación (pacientes nunca medicados drug-naïve frente a lavado neuroléptico washout o con medicación crónica), así como las condiciones cognitivas durante la medición de la perfusión cerebral (situación de reposo frente a pruebas de neuroactivación). La tendencia actual hacia estudios de primeros episodios psicóticos en pacientes esquizofrénicos nunca medicados29,90,101,104,108 también ha demostrado una hipofrontalidad cognitivo-dependiente. Estos estudios permiten inferir que la hipofrontalidad no es secundaria ni a la medicación ni a la cronicidad de la enfermedad, y que ya aparece en etapas tempranas del curso de la enfermedad. En definitiva, y a modo de conclusión, la hipofunción prefrontal durante la activación cognitiva parece ser un hallazgo sólido en pacientes con esquizofrenia, puesto que se ha descrito en cerca del 90% de los estudios publicados al respecto109, mientras que la hipofrontalidad es un hallazgo inconsistente en estudios de pacientes esquizofrénicos evaluados en situación basal o de reposo. Por último, cabe señalar que diversos investigadores han alertado sobre las limitaciones del clásico concepto de hipofrontalidad y han tratado de actualizarlo82,110. Se trataría de sustituir el término demasiado general de "hipofrontalidad", por otros que recojan la complejidad anatómica y funcional del córtex prefrontal, en el que se han identificado, por lo menos, tres regiones prefrontales distintas (dorsolateral, orbital y medial), con características diferenciales en relación con su citoarquitectura, funciones y conexiones córtico-límbico-estriatales. De acuerdo con estos autores, se trata, pues, de una enfermedad mucho más compleja que lo que permite el simple término de hipofrontalidad. Las citadas líneas de investigación parecen indicar que en la esquizofrenia, además de una clara disfunción del córtex prefrontal, existiría un grave desajuste de amplios circuitos cerebrales, incluyendo tanto múltiples regiones corticales como subcorticales (tálamo) y del cerebelo (circuito córtico-talámico-cerebelo-cortical [CCTCC])111-113. Como exponen recientemente Andreasen et al111, la desconexión de este circuito, que tendría su origen en una alteración del neurodesarrollo, implicaría a su vez una falta de coordinación en varios aspectos de la actividad mental ("dismetría cognitiva"). 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Lóbulo frontal y esquizofrenia

Frontal lobe and schizophrenia

E. Parelladaa, M. Bernardoa

a Institut Clínic de Psiquiatria i Psicologia. Hospital Clínic i Universitari de Barcelona. Institut d'Investigacions Biomèdiques August Pi i Sunyer (IDIBAPS).

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vasculares o degenerativas en el l&#243;bulo frontal&#46; As&#237;&#44; lesiones en el c&#243;rtex prefrontal provocan alteraciones cognitivas como dificultad atencional&#44; pensamiento concretista&#44; d&#233;ficit de abstracci&#243;n&#44; categorizaci&#243;n y en encontrar respuestas alternativas&#59; p&#233;rdida de la fluidez del habla&#44; d&#233;ficit motores&#44; apat&#237;a&#44; abulia&#44; p&#233;rdida motivacional&#44; as&#237; como alteraciones de la afectividad &#40;embotamiento afectivo o afectividad inapropiada&#41;&#46; Este complejo sintom&#225;tico&#44; conocido como s&#237;ndrome frontal<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#44; es muy parecido al de la esquizofrenia con predominio de s&#237;ntomas negativos o deficitarios&#46; El estudio de pacientes que en los a&#241;os cuarenta&#44; en pleno auge de la psicocirug&#237;a&#44; fueron sometidos a leucotom&#237;a frontal constituye otra fuente privilegiada de informaci&#243;n acerca del s&#237;ndrome frontal poslesional&#46; Los d&#233;ficit neuropsicol&#243;gicos que presentan los pacientes esquizofr&#233;nicos tambi&#233;n apoyan la existencia de una disfunci&#243;n frontal &#40;d&#233;ficit de la atenci&#243;n&#44; de la memoria de trabajo y de las denominadas &#34;funciones ejecutivas&#34;&#44; todas ellas ligadas a la funci&#243;n frontal&#41;&#46; Las alteraciones de los movimientos oculares que presentan los pacientes con esquizofrenia tambi&#233;n apuntan hacia una disfunci&#243;n frontal&#46; Otras evidencias proceden de modernos estudios histopatol&#243;gicos que muestran anomal&#237;as sutiles de la citoarquitectura del c&#243;rtex prefrontal&#44; aunque no siempre confirmadas por distintos grupos de investigadores&#46; Tambi&#233;n estudios recientes de neuroimagen estructural han demostrado&#44; aunque de forma controvertida&#44; algunas alteraciones de la estructura cerebral frontal&#46; Finalmente&#44; en las dos &#250;ltimas d&#233;cadas una pl&#233;yade de estudios de neuroimagen funcional&#44; mediante la tomograf&#237;a por emisi&#243;n de positrones &#40;PET&#41; y la tomograf&#237;a por emisi&#243;n de fotones &#40;SPECT&#41;&#44; han renovado el inter&#233;s de la hip&#243;tesis frontal de la esquizofrenia&#44; al poner de manifiesto un patr&#243;n funcional de &#34;hipofrontalidad&#34;&#46;   <img src="467115A.JPG" width="229" height="203"></img></p><p class="elsevierStylePara"> Con el fin de huir de una visi&#243;n &#34;frenol&#243;gica o localizacionista&#34;&#44; es importante destacar que&#44; probablemente&#44; y a pesar de la existencia de una s&#243;lida disfunci&#243;n prefrontal&#44; la esquizofrenia no se deba a una &#34;lesi&#243;n&#34; circunscrita a una &#250;nica regi&#243;n cerebral&#46; Como se ver&#225; a lo largo de esta revisi&#243;n&#44; es posible que una disfunci&#243;n en las interconexiones corticales y corticosubcorticales explique mucho mejor la complejidad de esta grave enfermedad&#46; </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">INTRODUCCI&#211;N ANAT&#211;MICO-FUNCIONAL DEL C&#211;RTEX PREFRONTAL</span></p><p class="elsevierStylePara"> El c&#243;rtex prefrontal &#40;fig&#46; 1&#41; es una regi&#243;n del l&#243;bulo frontal que corresponder&#237;a a las &#225;reas 9&#44; 10&#44; 11 y 12 de Brodmann&#46; Es la regi&#243;n de mayor tama&#241;o del cerebro humano y constituye el 30&#37; de todo el c&#243;rtex cerebral&#46; Posee un tama&#241;o dos veces superior al del chimpanc&#233;&#46; Funciona como un &#225;rea de asociaci&#243;n masiva con m&#250;ltiples interconexiones&#46; Tiene aferencias y eferencias con todas las otras regiones neocorticales &#40;parietal&#44; temporal y occipital&#41;&#44; con estructuras l&#237;mbicas como el c&#237;ngulo y el hipocampo&#44; as&#237; como con los ganglios de la base&#46; El t&#225;lamo&#44; y especialmente sus n&#250;cleos mediodorsales&#44; a trav&#233;s del haz talamocingulado constituye una &#34;estaci&#243;n de paso&#34; que modula las entradas sensoriales y emocionales hacia el c&#243;rtex prefrontal<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#46; Esta regi&#243;n cerebral representa la &#250;ltima l&#237;nea evolutiva en el desarrollo del neocortex humano<span class="elsevierStyleSup">6</span>&#46; El c&#243;rtex prefrontal est&#225; implicado en las siguientes funciones&#58; atenci&#243;n&#44; volici&#243;n&#44; fluidez de pensamiento&#44; anticipaci&#243;n y planificaci&#243;n de futuro con una secuencia temporal del comportamiento &#40;&#34;funciones ejecutivas&#34;&#41;&#44; adaptaci&#243;n a las diferentes demandas ambientales&#44; v&#237;nculos afectivos&#44; juicio social&#44; entre otras<span class="elsevierStyleSup">5&#44;7</span>&#46; En definitiva&#44; como propone J&#46; Fuster<span class="elsevierStyleSup">5</span>&#44; la &#34;organizaci&#243;n temporal de la conducta&#34; ser&#237;a lo que resume la funci&#243;n del c&#243;rtex prefrontal&#46; Muchas de estas funciones citadas se hallan gravemente alteradas en pacientes esquizofr&#233;nicos con s&#237;ntomas negativos o defectuales prominentes<span class="elsevierStyleSup">1&#44;8</span>&#46; Por ello numerosos trabajos apuntan a una asociaci&#243;n de los s&#237;ntomas negativos con las alteraciones prefrontales&#44; mientras que los s&#237;ntomas positivos se han asociado a una disfunci&#243;n temporol&#237;mbica&#46; </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">ALTERACIONES NEUROPSICOL&#211;GICAS</span></p><p class="elsevierStylePara"> El patr&#243;n de d&#233;ficit cognitivos que presentan los pacientes esquizofr&#233;nicos implica tambi&#233;n una disfunci&#243;n del c&#243;rtex prefrontal&#44; respecto a lo cual existe una amplia bibliograf&#237;a&#44; recientemente revisada por Green<span class="elsevierStyleSup">9</span> y Cuesta et al<span class="elsevierStyleSup">10</span>&#46; Se han se&#241;alado anomal&#237;as en los procesos atencionales&#46; Tambi&#233;n son consistentes los hallazgos de d&#233;ficit en la llamada memoria de trabajo <span class="elsevierStyleItalic">&#40;working memory&#41;</span> y en las denominadas &#34;funciones ejecutivas&#34;&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> El <span class="elsevierStyleItalic">d&#233;ficit atencional</span> en la esquizofrenia es uno de los s&#237;ntomas cl&#237;nicos m&#225;s frecuentemente observado ya desde las cl&#225;sicas descripciones de la enfermedad por parte de Kraepelin<span class="elsevierStyleSup">11</span> y Bleuler<span class="elsevierStyleSup">12</span>&#46; Algunos de los test neuropsicol&#243;gicos utilizados para evaluar la atenci&#243;n en pacientes esquizofr&#233;nicos son el Stroop Color Test y el Continuous Performance Test &#40;CPT&#41;&#46; M&#250;ltiples investigaciones han se&#241;alado de forma consistente que los pacientes con esquizofrenia obtienen peores rendimientos que los controles en dichos tests&#46; Se han descrito d&#233;ficit en el Stroop test tanto en pacientes esquizofr&#233;nicos nunca medicados y en su primer episodio&#44; como en investigaciones que comparan formas no deficitarias y formas deficitarias&#44; a pesar de obtener peores rendimientos estos &#250;ltimos<span class="elsevierStyleSup">13&#44;14</span>&#46; En relaci&#243;n con el CPT&#44; se han hallado d&#233;ficit atencionales tanto en el episodio productivo de la enfermedad como durante su remisi&#243;n&#44; en hijos sanos de pacientes esquizofr&#233;nicos&#44; en personalidades esquizot&#237;picas y en etapas prem&#243;rbidas de la enfermedad&#46; Los d&#233;ficit en la atenci&#243;n parecen ser un indicador de vulnerabilidad en la esquizofrenia&#44; y existen evidencias de heredabilidad respecto a la atenci&#243;n tanto en familias normales como en familias de esquizofr&#233;nicos<span class="elsevierStyleSup">15-17</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> La memoria de trabajo &#40;<span class="elsevierStyleItalic">working memory</span>&#41; es una modalidad de memoria a corto plazo&#44; teorizada&#44; entre otros&#44; por Baddeley<span class="elsevierStyleSup">18</span>&#44; que nos permite mantener y manejar temporalmente informaci&#243;n necesaria para realizar una tarea cognitiva&#46; Puede evaluarse mediante tareas de respuesta diferida en las que se administra un determinado material a recordar&#44; se aplica una tarea distractora y se pide al sujeto la evocaci&#243;n del mencionado material&#46; Estudios con primates han se&#241;alado una relaci&#243;n entre la memoria de trabajo visual y el c&#243;rtex prefrontal&#44; mientras que la memoria de trabajo auditiva parece estar m&#225;s relacionada con el l&#243;bulo temporal&#46; Numerosas investigaciones han evidenciado d&#233;ficit de la memoria de trabajo visual en pacientes esquizofr&#233;nicos&#44; familiares y personalidades esquizot&#237;picas<span class="elsevierStyleSup">19-21</span>&#46; Adem&#225;s&#44; los esquizofr&#233;nicos muestran claros d&#233;ficit de la memoria de trabajo auditiva&#44; pues presentan dificultades para reconocer est&#237;mulos auditivos cuando se interpone una tarea distractora&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> Las denominadas &#34;funciones ejecutivas&#34; son procesos cognitivos que nos permiten responder y adaptarse de modo apropiado al entorno&#46; Estas funciones incluyen la capacidad de planificaci&#243;n&#44; la abstracci&#243;n&#44; la flexibilidad del pensamiento&#44; la soluci&#243;n de problemas y la toma de decisiones&#46; Se trata de funciones mediadas por el l&#243;bulo frontal&#44; aunque al utilizar el t&#233;rmino funciones &#34;ejecutivas&#34; en vez de funciones &#34;frontales&#34; se acepta que en ellas tambi&#233;n est&#225;n implicadas regiones corticales y subcorticales distantes del circuito neural frontal&#44; de modo que el deterioro de las funciones frontales puede ocurrir sin existir lesi&#243;n frontal&#46; Las funciones ejecutivas han sido evaluadas&#44; entre otros tests&#44; mediante el Wisconsin Card Sorting Test &#40;WCST&#41; &#40;fig&#46; 2&#41; y la Torre de Londres<span class="elsevierStyleSup">22&#44;23</span>&#46; Son hallazgos s&#243;lidos la obtenci&#243;n de peores rendimientos en dichos test por parte de los pacientes esquizofr&#233;nicos&#44; incluso en primeros episodios de la enfermedad y en pacientes nunca medicados<span class="elsevierStyleSup">13&#44;24-32</span>&#46;   <img src="4671152.JPG" width="229" height="214"></img></p><p class="elsevierStylePara"> A modo de conclusi&#243;n&#44; podemos afirmar que las citadas funciones neuropsicol&#243;gicas &#40;atenci&#243;n&#44; memoria de trabajo y funciones ejecutivas&#41; est&#225;n ligadas&#44; en estudios con humanos y con primates&#44; a la funci&#243;n prefrontal y que&#44; globalmente&#44; los pacientes esquizofr&#233;nicos obtienen rendimientos cognitivos inferiores en los tests neuropsicol&#243;gicos dise&#241;ados para medir las citadas funciones &#40;Stroop test&#44; CPT&#44; WCST&#44; Torre de Londres&#44; tareas de respuesta diferida&#44; etc&#46;&#41;&#46; Adem&#225;s&#44; estos d&#233;ficit neuropsicol&#243;gicos aparecen ya en los primeros episodios&#44; parecen ser independientes de la cronicidad y el tratamiento&#44; son potentes predictores del pron&#243;stico de la enfermedad y algunos de ellos pueden constituir marcadores gen&#233;ticos de vulnerabilidad a la enfermedad&#46; Queda por dilucidar la especificidad de estos d&#233;ficit neuropsicol&#243;gicos&#44; puesto que alguno de ellos tambi&#233;n ha sido observado en otros trastornos psiqui&#225;tricos&#44; como los trastornos bipolares<span class="elsevierStyleSup">33&#44;34</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">ANOMAL&#205;AS DE LOS MOVIMIENTOS OCULARES</span></p><p class="elsevierStylePara"> Otra anomal&#237;a consistentemente constatada y ligada tambi&#233;n a una funci&#243;n frontal alterada es el d&#233;ficit en los movimientos de seguimiento ocular y la incapacidad para inhibir movimientos sac&#225;dicos<span class="elsevierStyleSup">35&#44;36</span>&#46; Se trata de una funci&#243;n modulada en primates en la zona ventral de la regi&#243;n ocular frontal<span class="elsevierStyleSup">37</span>&#46; Parece ser independiente de la cronicidad&#44; el tratamiento y se ha descrito en primeros episodios psic&#243;ticos&#46; </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">ALTERACIONES ANATOMOPATOL&#211;GICAS</span></p><p class="elsevierStylePara"> Se trata de alteraciones histopatol&#243;gicas sutiles y no siempre confirmadas por distintos grupos independientes de investigadores<span class="elsevierStyleSup">38-41</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> En los &#250;ltimos a&#241;os&#44; varios estudios han tratado de examinar la citoarquitectura del c&#243;rtex mediante t&#233;cnicas de tinci&#243;n especiales&#44; puesto que la estricta organizaci&#243;n laminar del c&#243;rtex aporta una valiosa informaci&#243;n acerca del desarrollo del cerebro&#46; As&#237;&#44; recientes estudios <span class="elsevierStyleItalic">post mortem </span>han se&#241;alado una desorganizaci&#243;n neuronal del c&#243;rtex prefrontal de pacientes esquizofr&#233;nicos&#46; Benes et al<span class="elsevierStyleSup">42</span> y Akbarian et al<span class="elsevierStyleSup">43</span>&#44; en distintas poblaciones neuronales del c&#243;rtex prefrontal &#40;neuronas gaba&#233;rgicas&#44; glutamat&#233;rgicas&#41;&#44; encuentran una disminuci&#243;n del n&#250;mero de ellas en las capas superficiales del c&#243;rtex&#44; junto a una sobrerrepresentaci&#243;n de las mismas en capas subcorticales y corticales m&#225;s profundas &#40;fig&#46; 3&#41;&#46; Parece&#44; pues&#44; que las neuronas durante el desarrollo se hayan distribuido principalmente en las capas m&#225;s profundas del c&#243;rtex&#46; Puesto que el c&#243;rtex cerebral se desarrolla con un patr&#243;n de dentro hacia fuera&#44; la ubicaci&#243;n de las neuronas en capas profundas apunta a que no han migrado lo suficientemente lejos como deb&#237;an<span class="elsevierStyleSup">44</span>&#46; Estos hallazgos son consistentes con datos procedentes del estudio <span class="elsevierStyleItalic">post mortem</span> del c&#243;rtex l&#237;mbico temporomedial&#44; que tambi&#233;n han se&#241;alado alteraciones de su citoarquitectura&#46; Las anomal&#237;as de la citoarquitectura frontal y temporol&#237;mbica son indicativas de alteraciones de la migraci&#243;n celular durante el segundo trimestre de la gestaci&#243;n&#44; cuando los neuroblastos migran desde la zona ventricular&#44; siguiendo los ejes de las c&#233;lulas gliales&#44; hasta la zona marginal para formar las distintas capas del c&#243;rtex &#40;fig&#46; 4&#41;&#46; Esta alteraci&#243;n de la migraci&#243;n celular provocar&#237;a posicionamientos celulares an&#243;malos&#44; lo que dar&#237;a lugar a patrones aberrantes de la conectividad cortical y corticosubcortical cuando las neuronas establecen sus redes de aferencias y eferencias&#46; Las alteraciones en la conectividad intracortical y corticosubcortical del c&#243;rtex prefrontal explicar&#237;an los d&#233;ficit cognitivos y las manifestaciones cl&#237;nicas de la esquizofrenia&#46; Estos hallazgos neuropatol&#243;gicos constituir&#237;an&#44; entre otros&#44; uno de los principales fundamentos de la hip&#243;tesis del neurodesarrollo de la esquizofrenia&#44; seg&#250;n la cual existir&#237;a una alteraci&#243;n prenatal del desarrollo cerebral<span class="elsevierStyleSup">45-53</span>&#46; Otros autores<span class="elsevierStyleSup">54</span> han descrito en el c&#243;rtex prefrontal de pacientes esquizofr&#233;nicos anomal&#237;as de la arborizaci&#243;n dendr&#237;tica neuronal&#44; aunque no del n&#250;mero de neuronas&#46; Este dato&#44; de acuerdo con la hip&#243;tesis del neurodesarrollo&#44; que incluye tambi&#233;n fen&#243;menos regresivos posnatales&#44; apunta a una alteraci&#243;n en el proceso de eliminaci&#243;n o &#34;poda&#34; de sinapsis redundantes e innecesarias que est&#225; programada para producirse durante la adolescencia<span class="elsevierStyleSup">51&#44;52&#44;55-57</span>&#46;   <img src="4671153.JPG" width="229" height="414"></img><img src="4671154.JPG" width="229" height="497"></img></p><p class="elsevierStylePara"> Recientemente&#44; otros abordajes como la aplicaci&#243;n de t&#233;cnicas inmunocitoqu&#237;micas <span class="elsevierStyleItalic">post mortem</span> han demostrado&#44; de modo aparentemente espec&#237;fico en cerebros de pacientes esquizofr&#233;nicos&#44; una disminuci&#243;n en el c&#243;rtex prefrontal de los valores de sinaptofisina &#40;una prote&#237;na de membrana de las ves&#237;culas sin&#225;pticas&#44; cuyos t&#237;tulos se relacionan de forma fiable con la densidad sin&#225;ptica&#41; que implicar&#237;a una alteraci&#243;n de la transmisi&#243;n sin&#225;ptica en el c&#243;rtex prefrontal de los pacientes con esquizofrenia<span class="elsevierStyleSup">58</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">NEUROIMAGEN ESTRUCTURAL &#40;TC Y RM&#41;</span></p><p class="elsevierStylePara"> La anatom&#237;a del c&#243;rtex frontal ha sido investigada mediante tomograf&#237;a computarizada &#40;TC&#41; y resonancia magn&#233;tica &#40;RM&#41;&#44; con resultados dispares<span class="elsevierStyleSup">59-61</span>&#46; Aparte del hallazgo estructural m&#225;s conocido y replicado en la esquizofrenia &#40;dilataci&#243;n de los ventr&#237;culos laterales&#44; especialmente de las astas frontales y temporales&#41;&#44; se han descrito&#44; entre otras&#44; dilataci&#243;n de surcos prefrontales&#44; disminuci&#243;n del volumen del l&#243;bulo frontal y disminuci&#243;n del volumen de la sustancia gris del c&#243;rtex prefrontal mediante RM<span class="elsevierStyleSup">62-66</span>&#46; Estas alteraciones se han se&#241;alado incluso en primeros episodios psic&#243;ticos y no parecen ser progresivas en estudios de seguimiento neurorradiol&#243;gico<span class="elsevierStyleSup">67&#44;68</span>&#44; aunque se trata de una cuesti&#243;n recientemente cuestionada&#44; puesto que estudios de RM volum&#233;trica han permitido demostrar que se produce una excesi va p&#233;rdida de volumen de tejido cerebral&#44; junto con un aumento del l&#237;quido cefalorraqu&#237;deo &#40;LCR&#41; extracerebral &#40;dilataci&#243;n de surcos&#41; despu&#233;s del inicio de la enfermedad&#46; Estos hechos han permitido formular una hip&#243;tesis unitaria etiopatog&#233;nica de la esquizofrenia &#40;trastorno progresivo del neurodesarrollo&#41; que integra aspectos prenatales del neurodesarrollo ya referidos&#44; y un componente degenerativo posnatal&#44; vinculado este &#250;ltimo a &#34;fen&#243;menos regresivos&#34; de la maduraci&#243;n cerebral que se producen durante la adolescencia o al inicio de la vida adulta&#44; como alteraciones en la apoptosis o muerte celular preprogramada o en la poda neuronal<span class="elsevierStyleSup">69</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">NEUROIMAGEN FUNCIONAL &#40;PET Y SPECT&#41;</span></p><p class="elsevierStylePara"> Desde el trabajo pionero de Ingvar y Franzen en 1974<span class="elsevierStyleSup">70&#44;71</span>&#44; el hallazgo funcional m&#225;s replicado mediante PET y SPECT es el conocido patr&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">hipofrontalidad </span>&#40;disminuci&#243;n relativa del metabolismo y&#47;o del flujo sangu&#237;neo cerebral regional &#91;FSCr&#93; del c&#243;rtex prefrontal&#44; especialmente del c&#243;rtex prefrontal dorsolateral&#41;&#46; Para una revisi&#243;n amplia del tema&#44; pueden consultarse Buchsbaum y Haier<span class="elsevierStyleSup">72</span>&#59; Weinberger y Berman<span class="elsevierStyleSup">73</span>&#59; Devous<span class="elsevierStyleSup">74</span>&#59; Berman y Weinberger<span class="elsevierStyleSup">75</span>&#59; Buchsbaum<span class="elsevierStyleSup">76</span>&#59; Volkow et al<span class="elsevierStyleSup">77&#44;78</span>&#59; Andreasen et al<span class="elsevierStyleSup">29</span>&#59; Parellada et al<span class="elsevierStyleSup">79</span>&#59; Gur et al<span class="elsevierStyleSup">80</span>&#59; Chua y McKenna<span class="elsevierStyleSup">81</span>&#44; y Gur y Gur<span class="elsevierStyleSup">82</span>&#46; Este patr&#243;n de hipofrontalidad se ha descrito principalmente en la esquizofrenia cr&#243;nica&#44; en tratamiento neurol&#233;ptico de larga evoluci&#243;n y con predominio de s&#237;ntomas negativos<span class="elsevierStyleSup">83-85</span>&#46; No siempre ha sido descrito en situaci&#243;n basal de reposo en pacientes j&#243;venes en su primer episodio psic&#243;tico agudo<span class="elsevierStyleSup">86&#44;87</span>&#46; En estos casos&#44; algunas investigaciones han puesto incluso de manifiesto un patr&#243;n de hiperfrontalidad<span class="elsevierStyleSup">88-90</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> En la esquizofrenia&#44; el patr&#243;n de hipofrontalidad es m&#225;s evidente durante la realizaci&#243;n de tareas cognitivas que requieren de la activaci&#243;n prefrontal&#44; como el Wisconsin Card Sorting Test &#40;WCST&#41;&#44; el Continuous Performance Test &#40;CPT&#41; y la Torre de Londres<span class="elsevierStyleSup">22&#44;23&#44;29&#44;91</span>&#46; Cuando un sujeto control realiza estos test neuropsicol&#243;gicos&#44; dise&#241;ados para evaluar la funci&#243;n frontal&#44; incrementan significativamente el flujo del c&#243;rtex prefrontal &#40;fig&#46; 5&#41;&#44; aunque tambi&#233;n el de otras regiones corticales y del cerebelo<span class="elsevierStyleSup">92-94</span>&#46; Numerosas investigaciones han demostrado que los pacientes esquizofr&#233;nicos presentan una incapacidad espec&#237;fica para activar el l&#243;bulo frontal ante el WCST<span class="elsevierStyleSup">90&#44;95-102</span>&#44; el CPT<span class="elsevierStyleSup">103&#44;104</span> y la Torre de Londres<span class="elsevierStyleSup">29</span>&#46; Es lo que se conoce como la presencia de una <span class="elsevierStyleItalic">hipofrontalidad cognitivo-dependiente</span>&#46;   <img src="4671155.JPG" width="229" height="257"></img></p><p class="elsevierStylePara"> La discrepancia de resultados en los estudios de flujo y metabolismo cerebral en relaci&#243;n con la hipofrontalidad puede deberse a diferencias metodol&#243;gicas entre las distintas t&#233;cnicas empleadas y&#44; sobre todo&#44; a la heterogeneidad de las poblaciones estudiadas respecto a variables cl&#237;nicas&#44; edad y sexo de los pacientes&#46; As&#237;&#44; por ejemplo&#44; mientras que la edad se asocia a una disminuci&#243;n del FSCr&#44; particularmente de la regi&#243;n frontal<span class="elsevierStyleSup">105</span>&#44; las mujeres parecen presentar un mayor FSCr y metabolismo de la glucosa que los varones<span class="elsevierStyleSup">106&#44;107</span>&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> Otros factores fundamentales de heterogeneidad son la duraci&#243;n de la enfermedad &#40;aguda frente a cr&#243;nica&#41;&#44; el tipo de sintomatolog&#237;a cl&#237;nica predominante &#40;s&#237;ntomas positivos&#44; negativos y mixtos&#41;&#44; la medicaci&#243;n &#40;pacientes nunca medicados &#173;<span class="elsevierStyleItalic">drug-na&#239;ve</span>&#173; frente a lavado neurol&#233;ptico &#173;<span class="elsevierStyleItalic">washout</span>&#173; o con medicaci&#243;n cr&#243;nica&#41;&#44; as&#237; como las condiciones cognitivas durante la medici&#243;n de la perfusi&#243;n cerebral &#40;situaci&#243;n de reposo frente a pruebas de neuroactivaci&#243;n&#41;&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> La tendencia actual hacia estudios de primeros episodios psic&#243;ticos en pacientes esquizofr&#233;nicos nunca medicados<span class="elsevierStyleSup">29&#44;90&#44;101&#44;104&#44;108</span> tambi&#233;n ha demostrado una hipofrontalidad cognitivo-dependiente&#46; Estos estudios permiten inferir que la hipofrontalidad no es secundaria ni a la medicaci&#243;n ni a la cronicidad de la enfermedad&#44; y que ya aparece en etapas tempranas del curso de la enfermedad&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> En definitiva&#44; y a modo de conclusi&#243;n&#44; la hipofunci&#243;n prefrontal durante la activaci&#243;n cognitiva parece ser un hallazgo s&#243;lido en pacientes con esquizofrenia&#44; puesto que se ha descrito en cerca del 90&#37; de los estudios publicados al respecto<span class="elsevierStyleSup">109</span>&#44; mientras que la hipofrontalidad es un hallazgo inconsistente en estudios de pacientes esquizofr&#233;nicos evaluados en situaci&#243;n basal o de reposo&#46; </p><p class="elsevierStylePara"> Por &#250;ltimo&#44; cabe se&#241;alar que diversos investigadores han alertado sobre las limitaciones del cl&#225;sico concepto de hipofrontalidad y han tratado de actualizarlo<span class="elsevierStyleSup">82&#44;110</span>&#46; Se tratar&#237;a de sustituir el t&#233;rmino demasiado general de &#34;hipofrontalidad&#34;&#44; por otros que recojan la complejidad anat&#243;mica y funcional del c&#243;rtex prefrontal&#44; en el que se han identificado&#44; por lo menos&#44; tres regiones prefrontales distintas &#40;dorsolateral&#44; orbital y medial&#41;&#44; con caracter&#237;sticas diferenciales en relaci&#243;n con su citoarquitectura&#44; funciones y conexiones c&#243;rtico-l&#237;mbico-estriatales&#46; De acuerdo con estos autores&#44; se trata&#44; pues&#44; de una enfermedad mucho m&#225;s compleja que lo que permite el simple t&#233;rmino de hipofrontalidad&#46; Las citadas l&#237;neas de investigaci&#243;n parecen indicar que en la esquizofrenia&#44; adem&#225;s de una clara disfunci&#243;n del c&#243;rtex prefrontal&#44; existir&#237;a un grave desajuste de amplios circuitos cerebrales&#44; incluyendo tanto m&#250;ltiples regiones corticales como subcorticales &#40;t&#225;lamo&#41; y del cerebelo &#40;circuito c&#243;rtico-tal&#225;mico-cerebelo-cortical &#91;CCTCC&#93;&#41;<span class="elsevierStyleSup">111-113</span>&#46; Como exponen recientemente Andreasen et al<span class="elsevierStyleSup">111</span>&#44; la desconexi&#243;n de este circuito&#44; que tendr&#237;a su origen en una alteraci&#243;n del neurodesarrollo&#44; implicar&#237;a a su vez una falta de coordinaci&#243;n en varios aspectos de la actividad mental &#40;&#34;dismetr&#237;a cognitiva&#34;&#41;&#46; </p>"
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Información del artículo

ISSN: 11345934
Idioma original: Español

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