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Los síntomas psicóticos defectuales o negativos de la esquizofrenia se parecen a los que presentan pacientes con lesiones traumáticas, vasculares o degenerativas en el lóbulo frontal. Así, lesiones en el córtex prefrontal provocan alteraciones cognitivas como dificultad atencional, pensamiento concretista, déficit de abstracción, categorización y en encontrar respuestas alternativas; pérdida de la fluidez del habla, déficit motores, apatía, abulia, pérdida motivacional, así como alteraciones de la afectividad (embotamiento afectivo o afectividad inapropiada). Este complejo sintomático, conocido como síndrome frontal<span class="elsevierStyleSup">5</span>, es muy parecido al de la esquizofrenia con predominio de síntomas negativos o deficitarios. El estudio de pacientes que en los años cuarenta, en pleno auge de la psicocirugía, fueron sometidos a leucotomía frontal constituye otra fuente privilegiada de información acerca del síndrome frontal poslesional. Los déficit neuropsicológicos que presentan los pacientes esquizofrénicos también apoyan la existencia de una disfunción frontal (déficit de la atención, de la memoria de trabajo y de las denominadas "funciones ejecutivas", todas ellas ligadas a la función frontal). Las alteraciones de los movimientos oculares que presentan los pacientes con esquizofrenia también apuntan hacia una disfunción frontal. Otras evidencias proceden de modernos estudios histopatológicos que muestran anomalías sutiles de la citoarquitectura del córtex prefrontal, aunque no siempre confirmadas por distintos grupos de investigadores. También estudios recientes de neuroimagen estructural han demostrado, aunque de forma controvertida, algunas alteraciones de la estructura cerebral frontal. Finalmente, en las dos últimas décadas una pléyade de estudios de neuroimagen funcional, mediante la tomografía por emisión de positrones (PET) y la tomografía por emisión de fotones (SPECT), han renovado el interés de la hipótesis frontal de la esquizofrenia, al poner de manifiesto un patrón funcional de "hipofrontalidad". <img src="467115A.JPG" width="229" height="203"></img></p><p class="elsevierStylePara"> Con el fin de huir de una visión "frenológica o localizacionista", es importante destacar que, probablemente, y a pesar de la existencia de una sólida disfunción prefrontal, la esquizofrenia no se deba a una "lesión" circunscrita a una única región cerebral. Como se verá a lo largo de esta revisión, es posible que una disfunción en las interconexiones corticales y corticosubcorticales explique mucho mejor la complejidad de esta grave enfermedad. </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">INTRODUCCIÓN ANATÓMICO-FUNCIONAL DEL CÓRTEX PREFRONTAL</span></p><p class="elsevierStylePara"> El córtex prefrontal (fig. 1) es una región del lóbulo frontal que correspondería a las áreas 9, 10, 11 y 12 de Brodmann. Es la región de mayor tamaño del cerebro humano y constituye el 30% de todo el córtex cerebral. Posee un tamaño dos veces superior al del chimpancé. Funciona como un área de asociación masiva con múltiples interconexiones. Tiene aferencias y eferencias con todas las otras regiones neocorticales (parietal, temporal y occipital), con estructuras límbicas como el cíngulo y el hipocampo, así como con los ganglios de la base. El tálamo, y especialmente sus núcleos mediodorsales, a través del haz talamocingulado constituye una "estación de paso" que modula las entradas sensoriales y emocionales hacia el córtex prefrontal<span class="elsevierStyleSup">5</span>. Esta región cerebral representa la última línea evolutiva en el desarrollo del neocortex humano<span class="elsevierStyleSup">6</span>. El córtex prefrontal está implicado en las siguientes funciones: atención, volición, fluidez de pensamiento, anticipación y planificación de futuro con una secuencia temporal del comportamiento ("funciones ejecutivas"), adaptación a las diferentes demandas ambientales, vínculos afectivos, juicio social, entre otras<span class="elsevierStyleSup">5,7</span>. En definitiva, como propone J. Fuster<span class="elsevierStyleSup">5</span>, la "organización temporal de la conducta" sería lo que resume la función del córtex prefrontal. Muchas de estas funciones citadas se hallan gravemente alteradas en pacientes esquizofrénicos con síntomas negativos o defectuales prominentes<span class="elsevierStyleSup">1,8</span>. Por ello numerosos trabajos apuntan a una asociación de los síntomas negativos con las alteraciones prefrontales, mientras que los síntomas positivos se han asociado a una disfunción temporolímbica. </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">ALTERACIONES NEUROPSICOLÓGICAS</span></p><p class="elsevierStylePara"> El patrón de déficit cognitivos que presentan los pacientes esquizofrénicos implica también una disfunción del córtex prefrontal, respecto a lo cual existe una amplia bibliografía, recientemente revisada por Green<span class="elsevierStyleSup">9</span> y Cuesta et al<span class="elsevierStyleSup">10</span>. Se han señalado anomalías en los procesos atencionales. También son consistentes los hallazgos de déficit en la llamada memoria de trabajo <span class="elsevierStyleItalic">(working memory)</span> y en las denominadas "funciones ejecutivas". </p><p class="elsevierStylePara"> El <span class="elsevierStyleItalic">déficit atencional</span> en la esquizofrenia es uno de los síntomas clínicos más frecuentemente observado ya desde las clásicas descripciones de la enfermedad por parte de Kraepelin<span class="elsevierStyleSup">11</span> y Bleuler<span class="elsevierStyleSup">12</span>. Algunos de los test neuropsicológicos utilizados para evaluar la atención en pacientes esquizofrénicos son el Stroop Color Test y el Continuous Performance Test (CPT). Múltiples investigaciones han señalado de forma consistente que los pacientes con esquizofrenia obtienen peores rendimientos que los controles en dichos tests. Se han descrito déficit en el Stroop test tanto en pacientes esquizofrénicos nunca medicados y en su primer episodio, como en investigaciones que comparan formas no deficitarias y formas deficitarias, a pesar de obtener peores rendimientos estos últimos<span class="elsevierStyleSup">13,14</span>. En relación con el CPT, se han hallado déficit atencionales tanto en el episodio productivo de la enfermedad como durante su remisión, en hijos sanos de pacientes esquizofrénicos, en personalidades esquizotípicas y en etapas premórbidas de la enfermedad. Los déficit en la atención parecen ser un indicador de vulnerabilidad en la esquizofrenia, y existen evidencias de heredabilidad respecto a la atención tanto en familias normales como en familias de esquizofrénicos<span class="elsevierStyleSup">15-17</span>. </p><p class="elsevierStylePara"> La memoria de trabajo (<span class="elsevierStyleItalic">working memory</span>) es una modalidad de memoria a corto plazo, teorizada, entre otros, por Baddeley<span class="elsevierStyleSup">18</span>, que nos permite mantener y manejar temporalmente información necesaria para realizar una tarea cognitiva. Puede evaluarse mediante tareas de respuesta diferida en las que se administra un determinado material a recordar, se aplica una tarea distractora y se pide al sujeto la evocación del mencionado material. Estudios con primates han señalado una relación entre la memoria de trabajo visual y el córtex prefrontal, mientras que la memoria de trabajo auditiva parece estar más relacionada con el lóbulo temporal. Numerosas investigaciones han evidenciado déficit de la memoria de trabajo visual en pacientes esquizofrénicos, familiares y personalidades esquizotípicas<span class="elsevierStyleSup">19-21</span>. Además, los esquizofrénicos muestran claros déficit de la memoria de trabajo auditiva, pues presentan dificultades para reconocer estímulos auditivos cuando se interpone una tarea distractora. </p><p class="elsevierStylePara"> Las denominadas "funciones ejecutivas" son procesos cognitivos que nos permiten responder y adaptarse de modo apropiado al entorno. Estas funciones incluyen la capacidad de planificación, la abstracción, la flexibilidad del pensamiento, la solución de problemas y la toma de decisiones. Se trata de funciones mediadas por el lóbulo frontal, aunque al utilizar el término funciones "ejecutivas" en vez de funciones "frontales" se acepta que en ellas también están implicadas regiones corticales y subcorticales distantes del circuito neural frontal, de modo que el deterioro de las funciones frontales puede ocurrir sin existir lesión frontal. Las funciones ejecutivas han sido evaluadas, entre otros tests, mediante el Wisconsin Card Sorting Test (WCST) (fig. 2) y la Torre de Londres<span class="elsevierStyleSup">22,23</span>. Son hallazgos sólidos la obtención de peores rendimientos en dichos test por parte de los pacientes esquizofrénicos, incluso en primeros episodios de la enfermedad y en pacientes nunca medicados<span class="elsevierStyleSup">13,24-32</span>. <img src="4671152.JPG" width="229" height="214"></img></p><p class="elsevierStylePara"> A modo de conclusión, podemos afirmar que las citadas funciones neuropsicológicas (atención, memoria de trabajo y funciones ejecutivas) están ligadas, en estudios con humanos y con primates, a la función prefrontal y que, globalmente, los pacientes esquizofrénicos obtienen rendimientos cognitivos inferiores en los tests neuropsicológicos diseñados para medir las citadas funciones (Stroop test, CPT, WCST, Torre de Londres, tareas de respuesta diferida, etc.). Además, estos déficit neuropsicológicos aparecen ya en los primeros episodios, parecen ser independientes de la cronicidad y el tratamiento, son potentes predictores del pronóstico de la enfermedad y algunos de ellos pueden constituir marcadores genéticos de vulnerabilidad a la enfermedad. Queda por dilucidar la especificidad de estos déficit neuropsicológicos, puesto que alguno de ellos también ha sido observado en otros trastornos psiquiátricos, como los trastornos bipolares<span class="elsevierStyleSup">33,34</span>. </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">ANOMALÍAS DE LOS MOVIMIENTOS OCULARES</span></p><p class="elsevierStylePara"> Otra anomalía consistentemente constatada y ligada también a una función frontal alterada es el déficit en los movimientos de seguimiento ocular y la incapacidad para inhibir movimientos sacádicos<span class="elsevierStyleSup">35,36</span>. Se trata de una función modulada en primates en la zona ventral de la región ocular frontal<span class="elsevierStyleSup">37</span>. Parece ser independiente de la cronicidad, el tratamiento y se ha descrito en primeros episodios psicóticos. </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">ALTERACIONES ANATOMOPATOLÓGICAS</span></p><p class="elsevierStylePara"> Se trata de alteraciones histopatológicas sutiles y no siempre confirmadas por distintos grupos independientes de investigadores<span class="elsevierStyleSup">38-41</span>. </p><p class="elsevierStylePara"> En los últimos años, varios estudios han tratado de examinar la citoarquitectura del córtex mediante técnicas de tinción especiales, puesto que la estricta organización laminar del córtex aporta una valiosa información acerca del desarrollo del cerebro. Así, recientes estudios <span class="elsevierStyleItalic">post mortem </span>han señalado una desorganización neuronal del córtex prefrontal de pacientes esquizofrénicos. Benes et al<span class="elsevierStyleSup">42</span> y Akbarian et al<span class="elsevierStyleSup">43</span>, en distintas poblaciones neuronales del córtex prefrontal (neuronas gabaérgicas, glutamatérgicas), encuentran una disminución del número de ellas en las capas superficiales del córtex, junto a una sobrerrepresentación de las mismas en capas subcorticales y corticales más profundas (fig. 3). Parece, pues, que las neuronas durante el desarrollo se hayan distribuido principalmente en las capas más profundas del córtex. Puesto que el córtex cerebral se desarrolla con un patrón de dentro hacia fuera, la ubicación de las neuronas en capas profundas apunta a que no han migrado lo suficientemente lejos como debían<span class="elsevierStyleSup">44</span>. Estos hallazgos son consistentes con datos procedentes del estudio <span class="elsevierStyleItalic">post mortem</span> del córtex límbico temporomedial, que también han señalado alteraciones de su citoarquitectura. Las anomalías de la citoarquitectura frontal y temporolímbica son indicativas de alteraciones de la migración celular durante el segundo trimestre de la gestación, cuando los neuroblastos migran desde la zona ventricular, siguiendo los ejes de las células gliales, hasta la zona marginal para formar las distintas capas del córtex (fig. 4). Esta alteración de la migración celular provocaría posicionamientos celulares anómalos, lo que daría lugar a patrones aberrantes de la conectividad cortical y corticosubcortical cuando las neuronas establecen sus redes de aferencias y eferencias. Las alteraciones en la conectividad intracortical y corticosubcortical del córtex prefrontal explicarían los déficit cognitivos y las manifestaciones clínicas de la esquizofrenia. Estos hallazgos neuropatológicos constituirían, entre otros, uno de los principales fundamentos de la hipótesis del neurodesarrollo de la esquizofrenia, según la cual existiría una alteración prenatal del desarrollo cerebral<span class="elsevierStyleSup">45-53</span>. Otros autores<span class="elsevierStyleSup">54</span> han descrito en el córtex prefrontal de pacientes esquizofrénicos anomalías de la arborización dendrítica neuronal, aunque no del número de neuronas. Este dato, de acuerdo con la hipótesis del neurodesarrollo, que incluye también fenómenos regresivos posnatales, apunta a una alteración en el proceso de eliminación o "poda" de sinapsis redundantes e innecesarias que está programada para producirse durante la adolescencia<span class="elsevierStyleSup">51,52,55-57</span>. <img src="4671153.JPG" width="229" height="414"></img><img src="4671154.JPG" width="229" height="497"></img></p><p class="elsevierStylePara"> Recientemente, otros abordajes como la aplicación de técnicas inmunocitoquímicas <span class="elsevierStyleItalic">post mortem</span> han demostrado, de modo aparentemente específico en cerebros de pacientes esquizofrénicos, una disminución en el córtex prefrontal de los valores de sinaptofisina (una proteína de membrana de las vesículas sinápticas, cuyos títulos se relacionan de forma fiable con la densidad sináptica) que implicaría una alteración de la transmisión sináptica en el córtex prefrontal de los pacientes con esquizofrenia<span class="elsevierStyleSup">58</span>. </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">NEUROIMAGEN ESTRUCTURAL (TC Y RM)</span></p><p class="elsevierStylePara"> La anatomía del córtex frontal ha sido investigada mediante tomografía computarizada (TC) y resonancia magnética (RM), con resultados dispares<span class="elsevierStyleSup">59-61</span>. Aparte del hallazgo estructural más conocido y replicado en la esquizofrenia (dilatación de los ventrículos laterales, especialmente de las astas frontales y temporales), se han descrito, entre otras, dilatación de surcos prefrontales, disminución del volumen del lóbulo frontal y disminución del volumen de la sustancia gris del córtex prefrontal mediante RM<span class="elsevierStyleSup">62-66</span>. Estas alteraciones se han señalado incluso en primeros episodios psicóticos y no parecen ser progresivas en estudios de seguimiento neurorradiológico<span class="elsevierStyleSup">67,68</span>, aunque se trata de una cuestión recientemente cuestionada, puesto que estudios de RM volumétrica han permitido demostrar que se produce una excesi va pérdida de volumen de tejido cerebral, junto con un aumento del líquido cefalorraquídeo (LCR) extracerebral (dilatación de surcos) después del inicio de la enfermedad. Estos hechos han permitido formular una hipótesis unitaria etiopatogénica de la esquizofrenia (trastorno progresivo del neurodesarrollo) que integra aspectos prenatales del neurodesarrollo ya referidos, y un componente degenerativo posnatal, vinculado este último a "fenómenos regresivos" de la maduración cerebral que se producen durante la adolescencia o al inicio de la vida adulta, como alteraciones en la apoptosis o muerte celular preprogramada o en la poda neuronal<span class="elsevierStyleSup">69</span>. </p><p class="elsevierStylePara"><span class="elsevierStyleBold">NEUROIMAGEN FUNCIONAL (PET Y SPECT)</span></p><p class="elsevierStylePara"> Desde el trabajo pionero de Ingvar y Franzen en 1974<span class="elsevierStyleSup">70,71</span>, el hallazgo funcional más replicado mediante PET y SPECT es el conocido patrón de <span class="elsevierStyleItalic">hipofrontalidad </span>(disminución relativa del metabolismo y/o del flujo sanguíneo cerebral regional [FSCr] del córtex prefrontal, especialmente del córtex prefrontal dorsolateral). Para una revisión amplia del tema, pueden consultarse Buchsbaum y Haier<span class="elsevierStyleSup">72</span>; Weinberger y Berman<span class="elsevierStyleSup">73</span>; Devous<span class="elsevierStyleSup">74</span>; Berman y Weinberger<span class="elsevierStyleSup">75</span>; Buchsbaum<span class="elsevierStyleSup">76</span>; Volkow et al<span class="elsevierStyleSup">77,78</span>; Andreasen et al<span class="elsevierStyleSup">29</span>; Parellada et al<span class="elsevierStyleSup">79</span>; Gur et al<span class="elsevierStyleSup">80</span>; Chua y McKenna<span class="elsevierStyleSup">81</span>, y Gur y Gur<span class="elsevierStyleSup">82</span>. Este patrón de hipofrontalidad se ha descrito principalmente en la esquizofrenia crónica, en tratamiento neuroléptico de larga evolución y con predominio de síntomas negativos<span class="elsevierStyleSup">83-85</span>. No siempre ha sido descrito en situación basal de reposo en pacientes jóvenes en su primer episodio psicótico agudo<span class="elsevierStyleSup">86,87</span>. En estos casos, algunas investigaciones han puesto incluso de manifiesto un patrón de hiperfrontalidad<span class="elsevierStyleSup">88-90</span>. </p><p class="elsevierStylePara"> En la esquizofrenia, el patrón de hipofrontalidad es más evidente durante la realización de tareas cognitivas que requieren de la activación prefrontal, como el Wisconsin Card Sorting Test (WCST), el Continuous Performance Test (CPT) y la Torre de Londres<span class="elsevierStyleSup">22,23,29,91</span>. Cuando un sujeto control realiza estos test neuropsicológicos, diseñados para evaluar la función frontal, incrementan significativamente el flujo del córtex prefrontal (fig. 5), aunque también el de otras regiones corticales y del cerebelo<span class="elsevierStyleSup">92-94</span>. Numerosas investigaciones han demostrado que los pacientes esquizofrénicos presentan una incapacidad específica para activar el lóbulo frontal ante el WCST<span class="elsevierStyleSup">90,95-102</span>, el CPT<span class="elsevierStyleSup">103,104</span> y la Torre de Londres<span class="elsevierStyleSup">29</span>. Es lo que se conoce como la presencia de una <span class="elsevierStyleItalic">hipofrontalidad cognitivo-dependiente</span>. <img src="4671155.JPG" width="229" height="257"></img></p><p class="elsevierStylePara"> La discrepancia de resultados en los estudios de flujo y metabolismo cerebral en relación con la hipofrontalidad puede deberse a diferencias metodológicas entre las distintas técnicas empleadas y, sobre todo, a la heterogeneidad de las poblaciones estudiadas respecto a variables clínicas, edad y sexo de los pacientes. Así, por ejemplo, mientras que la edad se asocia a una disminución del FSCr, particularmente de la región frontal<span class="elsevierStyleSup">105</span>, las mujeres parecen presentar un mayor FSCr y metabolismo de la glucosa que los varones<span class="elsevierStyleSup">106,107</span>. </p><p class="elsevierStylePara"> Otros factores fundamentales de heterogeneidad son la duración de la enfermedad (aguda frente a crónica), el tipo de sintomatología clínica predominante (síntomas positivos, negativos y mixtos), la medicación (pacientes nunca medicados ­<span class="elsevierStyleItalic">drug-naïve</span>­ frente a lavado neuroléptico ­<span class="elsevierStyleItalic">washout</span>­ o con medicación crónica), así como las condiciones cognitivas durante la medición de la perfusión cerebral (situación de reposo frente a pruebas de neuroactivación). </p><p class="elsevierStylePara"> La tendencia actual hacia estudios de primeros episodios psicóticos en pacientes esquizofrénicos nunca medicados<span class="elsevierStyleSup">29,90,101,104,108</span> también ha demostrado una hipofrontalidad cognitivo-dependiente. Estos estudios permiten inferir que la hipofrontalidad no es secundaria ni a la medicación ni a la cronicidad de la enfermedad, y que ya aparece en etapas tempranas del curso de la enfermedad. </p><p class="elsevierStylePara"> En definitiva, y a modo de conclusión, la hipofunción prefrontal durante la activación cognitiva parece ser un hallazgo sólido en pacientes con esquizofrenia, puesto que se ha descrito en cerca del 90% de los estudios publicados al respecto<span class="elsevierStyleSup">109</span>, mientras que la hipofrontalidad es un hallazgo inconsistente en estudios de pacientes esquizofrénicos evaluados en situación basal o de reposo. </p><p class="elsevierStylePara"> Por último, cabe señalar que diversos investigadores han alertado sobre las limitaciones del clásico concepto de hipofrontalidad y han tratado de actualizarlo<span class="elsevierStyleSup">82,110</span>. Se trataría de sustituir el término demasiado general de "hipofrontalidad", por otros que recojan la complejidad anatómica y funcional del córtex prefrontal, en el que se han identificado, por lo menos, tres regiones prefrontales distintas (dorsolateral, orbital y medial), con características diferenciales en relación con su citoarquitectura, funciones y conexiones córtico-límbico-estriatales. De acuerdo con estos autores, se trata, pues, de una enfermedad mucho más compleja que lo que permite el simple término de hipofrontalidad. Las citadas líneas de investigación parecen indicar que en la esquizofrenia, además de una clara disfunción del córtex prefrontal, existiría un grave desajuste de amplios circuitos cerebrales, incluyendo tanto múltiples regiones corticales como subcorticales (tálamo) y del cerebelo (circuito córtico-talámico-cerebelo-cortical [CCTCC])<span class="elsevierStyleSup">111-113</span>. Como exponen recientemente Andreasen et al<span class="elsevierStyleSup">111</span>, la desconexión de este circuito, que tendría su origen en una alteración del neurodesarrollo, implicaría a su vez una falta de coordinación en varios aspectos de la actividad mental ("dismetría cognitiva"). </p>" "tienePdf" => false "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => array:1 [ "bibliografiaReferencia" => array:113 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib1" "etiqueta" => "1" "referencia" => array:1 [ 0 => array:2 [ "referenciaCompleta" => "Can schizophrenia be localized in the brain? Washington, DC: American Psychiatric Press Inc., 1986." 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Psiquiatría Biológica sigue los procesos de revisión por pares en la selección de los artículos publicados. La revista publica Casos Clínicos, Revisiones y artículos Originales que aporten una visión novedosa sobre el diagnóstico o el tratamiento de los trastornos mentales desde un enfoque biopsicosocial. Tiene como misión difundir los avances recientes en el conocimiento de la bioquímica y de la fisiología cerebrales y el progreso en general en el campo de las neurociencias, con una finalidad formativa y divulgativa de la información. Con ello, cumple así el doble objetivo de contribuir a la formación de quienes se inician en la especialidad y de quienes puedan estar interesados en el área de la Psiquiatría Biológica La revista publica artículos en español y en inglés.
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