Infiltración perineural por células fúngicas. Presentación de un caso y revisión de la literatura

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Estos hallazgos forman parte de la clasificación TNM (protocolo de estadiaje de las neoplasias), muy importante para el tratamiento y el pronóstico de los enfermos con neoplasias. La infiltración perineural es un factor que se observa con relativa frecuencia en los carcinomas de próstata y en los de cabeza y cuello, entre otros. Hallarla en las preparaciones histopatológicas ensombrece el pronóstico para los pacientes con estas patologías.En patología fúngica también hay factores pronósticos. El principal factor es el grado de inmunidad o la enfermedad de base que tiene el paciente. Otro no menos importante es el género y especie de hongo patógeno, ya que no todos tienen la misma virulencia ni la misma sensibilidad antifúngica. Así, las zigomicosis cursan con un 90% de mortalidad si no se realiza un tratamiento específico, mientras que la blastomicosis o la esporotricosis tienen una mortalidad muy baja<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib1">1</a>. Además, la distribución orgánica de las lesiones y la angoinvasión por células fúngicas, junto con la producción de infartos y amplias áreas de necrosis, son determinantes si afectan a zonas vitales. Sin embargo, la neuroinvasión o infiltración perineural, que puede ser un factor pronóstico de gran valor, ha sido muy poco descrita y solamente en los últimos años comienza a dársele cierta importancia<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib4">4,5,7–9,11–14</a>.El haber tenido un caso reciente de zigomicosis rino-órbito-cerebral en el que se detectó una importante infiltración perineural, con un desenlace fatal del paciente, nos ha motivado a realizar una revisión de la literatura al respecto y estudiar este mecanismo poco habitual de extensión de las micosis.Presentamos los hallazgos histopatológicos de la infiltración perineural por células fúngicas, exponemos las escasas referencias halladas y alertamos a los clínicos, micólogos, radiólogos y, sobre todo, a los patólogos para que consideren el importante valor pronóstico de este hallazgo, especialmente en el caso de los pacientes con enfermedad fúngica invasora (EFI).Caso clínicoVarón de 73 años con antecedentes de hipertensión arterial, diabetes mellitus tipo II y leucemia mieloide aguda (LMA) secundaria a leucemia mielomonocítica crónica, y en tratamiento quimioterápico desde hace 6 meses. Acudió a urgencias de nuestro hospital por edema y tumefacción de hemicara izquierda (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig1">fig. 1</a>) y episodios de vértigo asociados a cambios posturales. En la analítica sanguínea destacaba una concentración de hemoglobina de 7,7g/dl, una plaquetopenia de 45,5 109/l, una fórmula leucocitaria con 80,1% de neutrófilos, 14,3% de linfocitos y 4,8% de monocitos, y una glucemia de 281mg/dl. Se realizó TAC craneal, en el que se observó ocupación completa del seno maxilar izquierdo con extensión a través del ostium hacia fosa nasal homolateral, con ocupación extensa de celdas etmoidales hasta el margen anterior del seno frontal izquierdo y engrosamiento de partes blandas de la cara (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig2">fig. 2</a>). En la exploración de la cavidad oral, se observaba una exteriorización de la lesión con ulceración y necrosis de la mucosa yugal. Se decidió ingreso hospitalario y se inició tratamiento antibiótico de amplio espectro y drenaje quirúrgico del seno maxilar izquierdo, del que se solicitó estudio biópsico del material extraído. El estudio histopatológico mostró una mucosa nasal con extensa hemorragia e infiltrado inflamatorio focal, sin presencia de células fúngicas. Tres días después, presentó un empeoramiento clínico con diplopía y sufusión hemorrágica conjuntival de ojo izquierdo, mostrando un agravamiento en el estudio de imágenes con afectación de órbita izquierda. Ante la sospecha de infección fúngica se inició un tratamiento con anfotericina B. En el área de fistulización y ulceración bucal de la lesión, se realizó desbridamiento quirúrgico y se envió material en fresco de partes blandas de región malar y seno maxilar izquierdo al Servicio de Patología. Se realizaron extensiones con tinciones rápidas que pusieron en evidencia hifas anchas, alargadas y sin tabicaciones que confirmaron la sospecha clínica (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig3">fig. 3</a>). El posterior estudio histopatológico mostró extensa necrosis de tejido muscular y tejido graso con focos de calcificación y presencia de estructuras fúngicas de pared fina, de forma acintada, de entre 8–20μm de grosor con ramificaciones anárquicas en más de 60° (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig4">fig. 4</a>). Destacaba la presencia de embolizaciones fúngicas e infiltración perineural (<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#fig5">figs. 5 y 6</a>). También se observó una coinfección por microbiota mixta cocobacilar. El diagnóstico emitido fue de fascitis necrotizante y sinusitis por hongos mucorales (zigomicosis) con marcada angioinvasión e infiltración perineural. Asimismo se remitió material en fresco para cultivo a la Unidad de Microbiología (Facultad de Medicina de Reus, Universitat Rovira i Virgili), en el que se aisló e identificó el hongo como Rhizopus oryzae. Ante este diagnóstico, al tratamiento con anfotericina B se añadió posaconazol, manteniendo un tratamiento antibiótico de amplio espectro, y se programó para limpieza y nuevo drenaje quirúrgico de senos. Nuevamente, se remitió biopsia de contenido del seno maxilar izquierdo y zonas adyacentes, siendo el diagnóstico histopatológico de sinusitis por hongos mucorales (zigomicosis). El paciente presentó una mala evolución clínica con afectación neurológica (zigomicosis con compromiso rino-órbito-cerebral), que sumado a la diabetes no controlada y progresión de su enfermedad hematológica, fue exitus a los 9 días de su ingreso. 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En este aspecto las células fúngicas presentan unas características muy similares a las células tumorales, con un factor pronóstico determinante en relación a la infiltración retrógrada y la diseminación a otros órganos, produciendo EFI o enfermedad sistémica con un pronóstico muy grave para el paciente si no se actúa rápidamente con tratamiento antifúngico o quirúrgico.Es bien conocido que la presencia de angioinvasión por células fúngicas produce isquemia y necrosis de los tejidos, pero también diseminación a otros órganos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib2">2,5</a>. Se ha descrito, sobre todo en EFI producida por especies de Aspergillus, Candida, Fusarium, Scedosporium y, fundamentalmente, por zigomicetos, que casi siempre suelen presentar este fenómeno en los estudios histopatológicos. Por ser un factor pronóstico a tener en cuenta, la angioinvasión es un hallazgo a relatar en todo estudio histopatológico<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib1">1,2,5,10</a>.Menor valor se ha dado a la diseminación linfática, aunque esta diseminación se conoce desde hace mucho tiempo. Su exponente más significativo es la esporotricosis, cuya afectación linfática ya la puso de manifiesto Schenck en 1898, quien describió la enfermedad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib15">15</a>. También Cryptococcus spp. y Paracoccidioides brasiliensis se diseminan por esta vía, ya que no es infrecuente hallar afectación de ganglios linfáticos cuando presentan EFI<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib1">1</a>.Sin embargo, la neuroinvasión o diseminación perineural ha sido muy poco referida. En nuestra búsqueda, tan solo hemos hallado un total de diez artículos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib3">3–5,7,11–14,17,18</a>. El primer trabajo fue publicado en 1976 por Stefani y Mehraein<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17">17</a>, y en él describen el caso de un paciente de 68 años que, sin antecedentes de diabetes, debutó con un coma diabético, teniendo un desenlace fatal; en el estudio autópsico se observó una zigomicosis rino-órbito-cerebral con diseminación de las células fúngicas por vía perineural. En 2001, Frater et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5">5</a>, realizaron una excelente revisión de 20 casos de zigomicosis de la Clínica Universitaria de Cleveland; encontraron este fenómeno de diseminación en 9 de los casos revisados. Además, los autores relataron que la «afectación perineural se produce en el 90% de los casos en los que las secciones histopatológicas presentaban nervios». Estos mismos autores, en la revisión de casos previos descritos en la literatura, solo citaron el mencionado de Stefani y Mehraein<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17">17</a>, y los de Ellis et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib4">4</a> y McLean et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib12">12</a>, todos centrados en zigomicosis rino-cerebral en pacientes diabéticos y de desenlace fatal. Con posterioridad a esa fecha solo hemos encontrado seis publicaciones más<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib3">3,7,11,13,14,18</a>. Estos trabajos presentan una amplia variación en cuanto a metodología diagnóstica, aspectos clínicos, especies fúngicas patógenas involucradas y evolución clínica (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl1">tabla 1</a>). Es de destacar que, cuando se ha realizado cultivo, la mayor parte de los casos corresponden a zigomicosis: Rhizopus spp. y Mucor spp<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5">5</a> son las especies más habituales. En nuestro caso, se aisló R. oryzae en las biopsias de partes blandas faciales y de senos. No solo se ha descrito infiltración perineural en la zigomicosis, sino también en tres casos producidos por Aspergillus spp.<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib7">7,14,18</a>, con extensión, o bien por nervio espinal para las formas pulmonares<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib3">3,5</a>, o por extensión vía trigémino para la afectación rino-orbitaria<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib4">4,5,7,8,11–14</a>. La infiltración perineural podría explicar la habitual presentación clínica de afectación de los pares craneales por la zigomicosis rino-cerebral. Como cabe esperar, la mayoría de los casos de infiltración perineural acontece en pacientes diabéticos o inmunocomprometidos. Sin embargo, hay tres casos descritos en pacientes inmunocompetentes con buena evolución de su proceso infeccioso<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib7">7,13,14</a>.<elsevierMultimedia ident="tbl1"></elsevierMultimedia>En nuestro caso, el paciente presentaba doble patología como factores de riesgo: la diabetes y la LMA. Las imágenes de la TAC fueron muy sugestivas de esta micosis, sobre todo cuando se observó que destruía hueso y se extendía a partes blandas produciendo tumefacción y edema. Ante una clínica de estas características hay que actuar de forma rápida, y realizar un diagnóstico rápido es de vital importancia. Los estudios histopatológicos son más lentos pero determinantes, ya que además de dar el diagnóstico, ayudan a conocer el grado de respuesta inmunológica, sobre todo al observar la angioinvasión y la neuroinfiltración, que son imposibles de determinar en las citologías y en los cultivos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib2">2,5</a>. Estamos de acuerdo con Frater et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5">5</a> cuando dicen que «la infiltración nerviosa es muy frecuente cuando hay nervios, sobre todo cuando afecta zonas ricas en terminaciones nerviosas», como es la zona rino-facial, y pensamos que es más frecuente de lo que se refleja en la literatura médica. Asimismo, compartimos la opinión de Safdar et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib14">14</a> que mencionan que «la extensión perineural en la aspergilosis intracraneal parece ser otro mecanismo de propagación de la infección en pacientes con micosis invasoras». Así, el comportamiento de las células fúngicas es similar al de las células tumorales, extendiendo el proceso por las vías naturales del organismo: los vasos sanguíneos, los linfáticos y los nervios.Si el diagnóstico se realiza con prontitud y se efectúa un tratamiento de choque por medio de antifúngicos, como anfotericina B (sola o combinada con posaconazol<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib8">8</a>), más la exéresis quirúrgica, puede mejorarse el pronóstico, o inclusive curarse tal como se señaló en cuatro pacientes supervivientes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib7">7,13,14,18</a>. En la actualidad se está estudiando si el tratamiento con quelantes del hierro diferentes a la deferoxamina pueden ser efectivos en el control de este tipo de micosis, ya que se postula que el aumento del ión hierro sea una de las causas de propagación de estos organismos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib6">6,16</a>.Para finalizar, queremos enfatizar que la infiltración perineural es un factor pronóstico que el patólogo debe evaluar en sus estudios histopatológicos sin necesidad de realizar tinciones diferentes a las habitualmente empleadas tal como la de hematoxilina-eosina PAS y Grocott. Con ello se puede aportar una gran información para facilitar un mejor pronóstico de los pacientes.Conflicto de interesesLos autores declaran no tener ningún conflicto de intereses." 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Presentamos el caso de un varón de 73 años diabético y con leucemia mielomonocítica crónica agudizada, que debutó con tumefacción de hemicara izquierda, ocupación de los senos paranasales, extensión de la afección a las partes blandas y fistulización a cavidad bucal. La clínica también denotó afectación cerebral. En las secciones histopatológicas y en las técnicas de histoquímica realizadas, se observó una importante infiltración perineural por células fúngicas. A pesar de un diagnóstico rápido y tratamiento de choque, el paciente falleció. Alertamos que la infiltración perineural puede ser un mecanismo de propagación retrógrado de las micosis, sobre todo las rino-órbito-cerebrales, con extensión al sistema nervioso central." ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "The perineural spread by fungal cells during the progression of the infection could be an important prognostic factor, especially in mycoses localized in the rhino-orbito-cerebral and pulmonary areas. We present a clinical case of a 73-year-old male, with diabetes and acute myelomonocytic leukaemia that began with tumefaction on the left side of his face, spreading to the sinus with invasion of the soft tissues and fistulae in the oral cavity. Clinical examination showed cerebral involvement. The histopathological sections and the histochemical techniques showed perineural involvement by fungal cells. Although the patient was diagnosed and treated in a short period of time, he died due to the infection. We would like to alert that perineural spread could be a retrograde way of mycoses dissemination, particularly in infections located in areas rich in neural cells." ] ] "multimedia" => array:7 [ 0 => array:7 [ "identificador" => "fig1" "etiqueta" => "Figura 1" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr1.jpeg" "Alto" => 735 "Ancho" => 980 "Tamanyo" => 176262 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Se observa aumento de hemicara izquierda con telangiectasias cutáneas y ulceración del ala nasal izquierda." ] ] 1 => array:7 [ "identificador" => "fig2" "etiqueta" => "Figura 2" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr2.jpeg" "Alto" => 750 "Ancho" => 750 "Tamanyo" => 64644 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "TAC craneal donde destaca la ocupación de senos, la extensión a partes blandas y el agrandamiento de la hemicara izquierda." ] ] 2 => array:7 [ "identificador" => "fig3" "etiqueta" => "Figura 3" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr3.jpeg" "Alto" => 735 "Ancho" => 980 "Tamanyo" => 106029 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Citología de frotis donde destaca la presencia de una hifa de gran tamaño con ramificación de más de 60° (PAS×400)." ] ] 3 => array:7 [ "identificador" => "fig4" "etiqueta" => "Figura 4" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr4.jpeg" "Alto" => 735 "Ancho" => 980 "Tamanyo" => 209962 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Sección histológica de partes blandas de zona facial donde se observa necrosis de tejido graso y presencia de hifas con la típica morfología de los zigomicetos (PAS×400)." ] ] 4 => array:7 [ "identificador" => "fig5" "etiqueta" => "Figura 5" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr5.jpeg" "Alto" => 735 "Ancho" => 980 "Tamanyo" => 284370 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Infiltración perineural por abundantes hifas que tienden a disponerse por debajo del perineuro (Grocott×250)." ] ] 5 => array:7 [ "identificador" => "fig6" "etiqueta" => "Figura 6" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr6.jpeg" "Alto" => 735 "Ancho" => 980 "Tamanyo" => 230325 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Detalle de la infiltración perineural (PAS×400)." ] ] 6 => array:7 [ "identificador" => "tbl1" "etiqueta" => "Tabla 1" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "tabla" => array:2 [ "leyenda" => "AB: anfotericina B; Asp: aspergilosis; Diab: diabético; H: hembra; , Itra: itraconazol; LMA: leucemia mielomonicítica aguda; NR: no referido; PM: pulmonar; Po: posaconazol; Q: tratamiento quirúrgico; ROC: rino-orbito-cerebral; SMD: síndrome mielodisplásico; S.P.: sin patología; V: varón; Zigo: zigomicosis." "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:2 [ "tabla" => array:1 [ 0 => """ <table border="0" frame="\n \t\t\t\t\tvoid\n \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Autor \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Año \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Edad \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Sexo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Pat. base \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Micosis \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Localización \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Tratamiento \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-head\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Evolución \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Stefani<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17">17</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1976 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">68 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Diab \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">NR \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Muerte \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Ellis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib4">4</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1985 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">63 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Diab \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Muerte \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">McLean<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib12">12</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">1996 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">65 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Diab \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Muerte \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Frater<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5">5</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2001 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Varios \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">NR \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">NR \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo×9 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC-8/PM-1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">NR \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">NR \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Safdar<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib14">14</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2002 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">68 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">H \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">S.P. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Asp \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Itra \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Vive \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Orguc<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib13">13</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2005 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">35 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Diab \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Vive \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Margo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib11">11</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2007 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">54 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Diab \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Po+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">NR \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Subramanian<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib18">18</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2007 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">40 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">S.P. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Asp \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Vive \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">De Pasqual<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib3">3</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2008 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">67 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">SMD \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">PM \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Muerte \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Kandpal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib7">7</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2008 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">21 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">S.P. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Asp \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Itra \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Vive \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Mayayo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">2009 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">73 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">V \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">LMA+Diab \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Zigo \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">ROC \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">AB+Po+Q \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n \t\t\t\t\ttable-entry\n \t\t\t\t " align="" valign="\n \t\t\t\t\ttop\n \t\t\t\t">Muerte \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></tbody></table> """ ] "imagenFichero" => array:1 [ 0 => "xTab372135.png" ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Resumen de los hallazgos clínico-patológicos en los pacientes con infiltración perineural" ] ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografía" "seccion" => array:1 [ 0 => array:1 [ "bibliografiaReferencia" => array:18 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib1" "etiqueta" => "1" "referencia" => array:1 [ 0 => array:2 [ "contribucion" => array:1 [ 0 => array:2 [ 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Nota

Infiltración perineural por células fúngicas. Presentación de un caso y revisión de la literatura

Perineural spread by fungal cells. Case report and literature review

Emilio Mayayoa,b,

Autor para correspondencia

emilio.mayayo@urv.cat

Autor para correspondencia.

, Julieta Landeyroa, Alberto M. Stchigelc, Alexandra Gazzonib, Javier Capillac

a Servicio de Patología, Hospital Universitario Juan XXIII, Tarragona, España

b Unidad de Anatomía Patológica, IISPV, Universitat Rovira i Virgili, Reus, Tarragona, España

c Unidad de Microbiología, Facultad de Medicina, IISPV, Universitat Rovira i Virgili, Reus, Tarragona, España

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El principal factor es el grado de inmunidad o la enfermedad de base que tiene el paciente&#46; Otro no menos importante es el g&#233;nero y especie de hongo pat&#243;geno&#44; ya que no todos tienen la misma virulencia ni la misma sensibilidad antif&#250;ngica&#46; As&#237;&#44; las zigomicosis cursan con un 90&#37; de mortalidad si no se realiza un tratamiento espec&#237;fico&#44; mientras que la blastomicosis o la esporotricosis tienen una mortalidad muy baja<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib1"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; la distribuci&#243;n org&#225;nica de las lesiones y la angoinvasi&#243;n por c&#233;lulas f&#250;ngicas&#44; junto con la producci&#243;n de infartos y amplias &#225;reas de necrosis&#44; son determinantes si afectan a zonas vitales&#46; Sin embargo&#44; la neuroinvasi&#243;n o infiltraci&#243;n perineural&#44; que puede ser un factor pron&#243;stico de gran valor&#44; ha sido muy poco descrita y solamente en los &#250;ltimos a&#241;os comienza a d&#225;rsele cierta importancia<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib4"><span class="elsevierStyleSup">4&#44;5&#44;7&#8211;9&#44;11&#8211;14</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">El haber tenido un caso reciente de zigomicosis rino-&#243;rbito-cerebral en el que se detect&#243; una importante infiltraci&#243;n perineural&#44; con un desenlace fatal del paciente&#44; nos ha motivado a realizar una revisi&#243;n de la literatura al respecto y estudiar este mecanismo poco habitual de extensi&#243;n de las micosis&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Presentamos los hallazgos histopatol&#243;gicos de la infiltraci&#243;n perineural por c&#233;lulas f&#250;ngicas&#44; exponemos las escasas referencias halladas y alertamos a los cl&#237;nicos&#44; mic&#243;logos&#44; radi&#243;logos y&#44; sobre todo&#44; a los pat&#243;logos para que consideren el importante valor pron&#243;stico de este hallazgo&#44; especialmente en el caso de los pacientes con enfermedad f&#250;ngica invasora &#40;EFI&#41;&#46;</p></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Caso cl&#237;nico</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Var&#243;n de 73 a&#241;os con antecedentes de hipertensi&#243;n arterial&#44; diabetes mellitus tipo II y leucemia mieloide aguda &#40;LMA&#41; secundaria a leucemia mielomonoc&#237;tica cr&#243;nica&#44; y en tratamiento quimioter&#225;pico desde hace 6 meses&#46; Acudi&#243; a urgencias de nuestro hospital por edema y tumefacci&#243;n de hemicara izquierda &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig1">fig&#46; 1</a>&#41; y episodios de v&#233;rtigo asociados a cambios posturales&#46; En la anal&#237;tica sangu&#237;nea destacaba una concentraci&#243;n de hemoglobina de 7&#44;7<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>g&#47;dl&#44; una plaquetopenia de 45&#44;5 10<span class="elsevierStyleSup">9</span>&#47;l&#44; una f&#243;rmula leucocitaria con 80&#44;1&#37; de neutr&#243;filos&#44; 14&#44;3&#37; de linfocitos y 4&#44;8&#37; de monocitos&#44; y una glucemia de 281<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;dl&#46; Se realiz&#243; TAC craneal&#44; en el que se observ&#243; ocupaci&#243;n completa del seno maxilar izquierdo con extensi&#243;n a trav&#233;s del ostium hacia fosa nasal homolateral&#44; con ocupaci&#243;n extensa de celdas etmoidales hasta el margen anterior del seno frontal izquierdo y engrosamiento de partes blandas de la cara &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig2">fig&#46; 2</a>&#41;&#46; En la exploraci&#243;n de la cavidad oral&#44; se observaba una exteriorizaci&#243;n de la lesi&#243;n con ulceraci&#243;n y necrosis de la mucosa yugal&#46; Se decidi&#243; ingreso hospitalario y se inici&#243; tratamiento antibi&#243;tico de amplio espectro y drenaje quir&#250;rgico del seno maxilar izquierdo&#44; del que se solicit&#243; estudio bi&#243;psico del material extra&#237;do&#46; El estudio histopatol&#243;gico mostr&#243; una mucosa nasal con extensa hemorragia e infiltrado inflamatorio focal&#44; sin presencia de c&#233;lulas f&#250;ngicas&#46; Tres d&#237;as despu&#233;s&#44; present&#243; un empeoramiento cl&#237;nico con diplop&#237;a y sufusi&#243;n hemorr&#225;gica conjuntival de ojo izquierdo&#44; mostrando un agravamiento en el estudio de im&#225;genes con afectaci&#243;n de &#243;rbita izquierda&#46; Ante la sospecha de infecci&#243;n f&#250;ngica se inici&#243; un tratamiento con anfotericina B&#46; En el &#225;rea de fistulizaci&#243;n y ulceraci&#243;n bucal de la lesi&#243;n&#44; se realiz&#243; desbridamiento quir&#250;rgico y se envi&#243; material en fresco de partes blandas de regi&#243;n malar y seno maxilar izquierdo al Servicio de Patolog&#237;a&#46; Se realizaron extensiones con tinciones r&#225;pidas que pusieron en evidencia hifas anchas&#44; alargadas y sin tabicaciones que confirmaron la sospecha cl&#237;nica &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig3">fig&#46; 3</a>&#41;&#46; El posterior estudio histopatol&#243;gico mostr&#243; extensa necrosis de tejido muscular y tejido graso con focos de calcificaci&#243;n y presencia de estructuras f&#250;ngicas de pared fina&#44; de forma acintada&#44; de entre 8&#8211;20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;m de grosor con ramificaciones an&#225;rquicas en m&#225;s de 60&#176; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig4">fig&#46; 4</a>&#41;&#46; Destacaba la presencia de embolizaciones f&#250;ngicas e infiltraci&#243;n perineural &#40;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#fig5">figs&#46; 5 y 6</a>&#41;&#46; Tambi&#233;n se observ&#243; una coinfecci&#243;n por microbiota mixta cocobacilar&#46; El diagn&#243;stico emitido fue de fascitis necrotizante y sinusitis por hongos mucorales &#40;zigomicosis&#41; con marcada angioinvasi&#243;n e infiltraci&#243;n perineural&#46; Asimismo se remiti&#243; material en fresco para cultivo a la Unidad de Microbiolog&#237;a &#40;Facultad de Medicina de Reus&#44; Universitat Rovira i Virgili&#41;&#44; en el que se aisl&#243; e identific&#243; el hongo como <span class="elsevierStyleItalic">Rhizopus oryzae</span>&#46; Ante este diagn&#243;stico&#44; al tratamiento con anfotericina B se a&#241;adi&#243; posaconazol&#44; manteniendo un tratamiento antibi&#243;tico de amplio espectro&#44; y se program&#243; para limpieza y nuevo drenaje quir&#250;rgico de senos&#46; Nuevamente&#44; se remiti&#243; biopsia de contenido del seno maxilar izquierdo y zonas adyacentes&#44; siendo el diagn&#243;stico histopatol&#243;gico de sinusitis por hongos mucorales &#40;zigomicosis&#41;&#46; El paciente present&#243; una mala evoluci&#243;n cl&#237;nica con afectaci&#243;n neurol&#243;gica &#40;zigomicosis con compromiso rino-&#243;rbito-cerebral&#41;&#44; que sumado a la diabetes no controlada y progresi&#243;n de su enfermedad hematol&#243;gica&#44; fue exitus a los 9 d&#237;as de su ingreso&#46; No se pudo realizar estudio necr&#243;psico por negativa de la familia&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig1"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig2"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig3"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig4"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig5"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="fig6"></elsevierMultimedia></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Discusi&#243;n</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las v&#237;as de diseminaci&#243;n de las c&#233;lulas tumorales b&#225;sicamente son la vascular&#44; linf&#225;tica y la neural&#44; adem&#225;s de la diseminaci&#243;n por contig&#252;idad&#46; En este aspecto las c&#233;lulas f&#250;ngicas presentan unas caracter&#237;sticas muy similares a las c&#233;lulas tumorales&#44; con un factor pron&#243;stico determinante en relaci&#243;n a la infiltraci&#243;n retr&#243;grada y la diseminaci&#243;n a otros &#243;rganos&#44; produciendo EFI o enfermedad sist&#233;mica con un pron&#243;stico muy grave para el paciente si no se act&#250;a r&#225;pidamente con tratamiento antif&#250;ngico o quir&#250;rgico&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Es bien conocido que la presencia de angioinvasi&#243;n por c&#233;lulas f&#250;ngicas produce isquemia y necrosis de los tejidos&#44; pero tambi&#233;n diseminaci&#243;n a otros &#243;rganos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib2"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;5</span></a>&#46; Se ha descrito&#44; sobre todo en EFI producida por especies de <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus&#44; Candida&#44; Fusarium&#44; Scedosporium</span> y&#44; fundamentalmente&#44; por zigomicetos&#44; que casi siempre suelen presentar este fen&#243;meno en los estudios histopatol&#243;gicos&#46; Por ser un factor pron&#243;stico a tener en cuenta&#44; la angioinvasi&#243;n es un hallazgo a relatar en todo estudio histopatol&#243;gico<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib1"><span class="elsevierStyleSup">1&#44;2&#44;5&#44;10</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Menor valor se ha dado a la diseminaci&#243;n linf&#225;tica&#44; aunque esta diseminaci&#243;n se conoce desde hace mucho tiempo&#46; Su exponente m&#225;s significativo es la esporotricosis&#44; cuya afectaci&#243;n linf&#225;tica ya la puso de manifiesto Schenck en 1898&#44; quien describi&#243; la enfermedad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib15"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Tambi&#233;n <span class="elsevierStyleItalic">Cryptococcus</span> spp&#46; y <span class="elsevierStyleItalic">Paracoccidioides brasiliensis</span> se diseminan por esta v&#237;a&#44; ya que no es infrecuente hallar afectaci&#243;n de ganglios linf&#225;ticos cuando presentan EFI<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib1"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Sin embargo&#44; la neuroinvasi&#243;n o diseminaci&#243;n perineural ha sido muy poco referida&#46; En nuestra b&#250;squeda&#44; tan solo hemos hallado un total de diez art&#237;culos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib3"><span class="elsevierStyleSup">3&#8211;5&#44;7&#44;11&#8211;14&#44;17&#44;18</span></a>&#46; El primer trabajo fue publicado en 1976 por Stefani y Mehraein<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#44; y en &#233;l describen el caso de un paciente de 68 a&#241;os que&#44; sin antecedentes de diabetes&#44; debut&#243; con un coma diab&#233;tico&#44; teniendo un desenlace fatal&#59; en el estudio aut&#243;psico se observ&#243; una zigomicosis rino-&#243;rbito-cerebral con diseminaci&#243;n de las c&#233;lulas f&#250;ngicas por v&#237;a perineural&#46; En 2001&#44; Frater et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44; realizaron una excelente revisi&#243;n de 20 casos de zigomicosis de la Cl&#237;nica Universitaria de Cleveland&#59; encontraron este fen&#243;meno de diseminaci&#243;n en 9 de los casos revisados&#46; Adem&#225;s&#44; los autores relataron que la &#171;afectaci&#243;n perineural se produce en el 90&#37; de los casos en los que las secciones histopatol&#243;gicas presentaban nervios&#187;&#46; Estos mismos autores&#44; en la revisi&#243;n de casos previos descritos en la literatura&#44; solo citaron el mencionado de Stefani y Mehraein<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#44; y los de Ellis et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib4"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a> y McLean et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib12"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#44; todos centrados en zigomicosis rino-cerebral en pacientes diab&#233;ticos y de desenlace fatal&#46; Con posterioridad a esa fecha solo hemos encontrado seis publicaciones m&#225;s<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib3"><span class="elsevierStyleSup">3&#44;7&#44;11&#44;13&#44;14&#44;18</span></a>&#46; Estos trabajos presentan una amplia variaci&#243;n en cuanto a metodolog&#237;a diagn&#243;stica&#44; aspectos cl&#237;nicos&#44; especies f&#250;ngicas pat&#243;genas involucradas y evoluci&#243;n cl&#237;nica &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl1">tabla 1</a>&#41;&#46; Es de destacar que&#44; cuando se ha realizado cultivo&#44; la mayor parte de los casos corresponden a zigomicosis&#58; <span class="elsevierStyleItalic">Rhizopus</span> spp&#46; y <span class="elsevierStyleItalic">Mucor</span> spp<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a> son las especies m&#225;s habituales&#46; En nuestro caso&#44; se aisl&#243; <span class="elsevierStyleItalic">R&#46; oryzae</span> en las biopsias de partes blandas faciales y de senos&#46; No solo se ha descrito infiltraci&#243;n perineural en la zigomicosis&#44; sino tambi&#233;n en tres casos producidos por <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus</span> spp&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib7"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;14&#44;18</span></a>&#44; con extensi&#243;n&#44; o bien por nervio espinal para las formas pulmonares<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib3"><span class="elsevierStyleSup">3&#44;5</span></a>&#44; o por extensi&#243;n v&#237;a trig&#233;mino para la afectaci&#243;n rino-orbitaria<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib4"><span class="elsevierStyleSup">4&#44;5&#44;7&#44;8&#44;11&#8211;14</span></a>&#46; La infiltraci&#243;n perineural podr&#237;a explicar la habitual presentaci&#243;n cl&#237;nica de afectaci&#243;n de los pares craneales por la zigomicosis rino-cerebral&#46; Como cabe esperar&#44; la mayor&#237;a de los casos de infiltraci&#243;n perineural acontece en pacientes diab&#233;ticos o inmunocomprometidos&#46; Sin embargo&#44; hay tres casos descritos en pacientes inmunocompetentes con buena evoluci&#243;n de su proceso infeccioso<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib7"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;13&#44;14</span></a>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl1"></elsevierMultimedia><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">En nuestro caso&#44; el paciente presentaba doble patolog&#237;a como factores de riesgo&#58; la diabetes y la LMA&#46; Las im&#225;genes de la TAC fueron muy sugestivas de esta micosis&#44; sobre todo cuando se observ&#243; que destru&#237;a hueso y se extend&#237;a a partes blandas produciendo tumefacci&#243;n y edema&#46; Ante una cl&#237;nica de estas caracter&#237;sticas hay que actuar de forma r&#225;pida&#44; y realizar un diagn&#243;stico r&#225;pido es de vital importancia&#46; Los estudios histopatol&#243;gicos son m&#225;s lentos pero determinantes&#44; ya que adem&#225;s de dar el diagn&#243;stico&#44; ayudan a conocer el grado de respuesta inmunol&#243;gica&#44; sobre todo al observar la angioinvasi&#243;n y la neuroinfiltraci&#243;n&#44; que son imposibles de determinar en las citolog&#237;as y en los cultivos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib2"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;5</span></a>&#46; Estamos de acuerdo con Frater et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a> cuando dicen que &#171;la infiltraci&#243;n nerviosa es muy frecuente cuando hay nervios&#44; sobre todo cuando afecta zonas ricas en terminaciones nerviosas&#187;&#44; como es la zona rino-facial&#44; y pensamos que es m&#225;s frecuente de lo que se refleja en la literatura m&#233;dica&#46; Asimismo&#44; compartimos la opini&#243;n de Safdar et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib14"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a> que mencionan que &#171;la extensi&#243;n perineural en la aspergilosis intracraneal parece ser otro mecanismo de propagaci&#243;n de la infecci&#243;n en pacientes con micosis invasoras&#187;&#46; As&#237;&#44; el comportamiento de las c&#233;lulas f&#250;ngicas es similar al de las c&#233;lulas tumorales&#44; extendiendo el proceso por las v&#237;as naturales del organismo&#58; los vasos sangu&#237;neos&#44; los linf&#225;ticos y los nervios&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Si el diagn&#243;stico se realiza con prontitud y se efect&#250;a un tratamiento de choque por medio de antif&#250;ngicos&#44; como anfotericina B &#40;sola o combinada con posaconazol<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib8"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#41;&#44; m&#225;s la ex&#233;resis quir&#250;rgica&#44; puede mejorarse el pron&#243;stico&#44; o inclusive curarse tal como se se&#241;al&#243; en cuatro pacientes supervivientes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib7"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;13&#44;14&#44;18</span></a>&#46; En la actualidad se est&#225; estudiando si el tratamiento con quelantes del hierro diferentes a la deferoxamina pueden ser efectivos en el control de este tipo de micosis&#44; ya que se postula que el aumento del i&#243;n hierro sea una de las causas de propagaci&#243;n de estos organismos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib6"><span class="elsevierStyleSup">6&#44;16</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para finalizar&#44; queremos enfatizar que la infiltraci&#243;n perineural es un factor pron&#243;stico que el pat&#243;logo debe evaluar en sus estudios histopatol&#243;gicos sin necesidad de realizar tinciones diferentes a las habitualmente empleadas tal como la de hematoxilina-eosina PAS y Grocott&#46; Con ello se puede aportar una gran informaci&#243;n para facilitar un mejor pron&#243;stico de los pacientes&#46;</p></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Conflicto de intereses</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Sexo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Pat&#46; base&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Micosis&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Localizaci&#243;n&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Tratamiento&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Evoluci&#243;n&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Stefani<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib17"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1976&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">68&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Diab&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Zigo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">NR&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Muerte&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ellis<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib4"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1985&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">63&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Diab&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Zigo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">AB&#43;Q&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Muerte&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">McLean<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib12"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1996&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">65&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Diab&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Zigo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">AB&#43;Q&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Muerte&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Frater<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2001&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Varios&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">NR&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">NR&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Zigo&#215;9&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">ROC-8&#47;PM-1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">NR&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">NR&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Safdar<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib14"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2002&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">68&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">H&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">S&#46;P&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Asp&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">AB&#43;Itra&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Vive&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Orguc<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib13"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2005&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">35&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Diab&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Zigo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t">AB&#43;Q&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Vive&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Margo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib11"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2007&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">54&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Diab&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Zigo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">AB&#43;Po&#43;Q&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">NR&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Subramanian<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib18"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2007&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">40&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">S&#46;P&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Asp&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">ROC&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">AB&#43;Q&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Vive&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">De Pasqual<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib3"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2008&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">67&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">V&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">SMD&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Zigo&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">PM&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">AB&#43;Q&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Muerte&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
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Información del artículo

ISSN: 11301406
Idioma original: Español

DOI:10.1016/j.riam.2009.12.002

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