Se registra por primera vez la incidencia del isópodo Cymothoa excisa como parásito del pez sargo Lagodon rhomboides y se muestra la influencia de parasitismo en el crecimiento de L. rhomboides obtenidos en La Carbonera, una laguna costera tropical del noroeste de la península de Yucatán, México. Se recolectó un total de 448 ejemplares entre abril de 2009 y marzo de 2010. Se obtuvieron 28 individuos parasitados con el isópodo con una tasa de prevalencia general del 6.2%. Adicionalmente, se obtuvo la relación peso-longitud (P=a Ltb) tanto en los peces parasitados como en los no parasitados. Los parámetros a y b fueron diferentes (p<0.05) entre los peces no parasitados (a=0.00003; b=2.91) y parasitados (a=0.0005; b=2.31). La presencia del isópodo parásito afecta el crecimiento de L. rhomboides, lo cual indica que C. excisa es un factor de riesgo para las poblaciones de ésta y otras especies de peces en el área de estudio.
This study reports for the first time the pinfish, Lagodon rhomboides, as a host of the isopod Cymothoa excisa, and shows the influence of parasitism in the morphometric growth of the pinfish obtained from La Carbonera, a tropical coastal lagoon on the northwestern coast of the Yucatán Peninsula, Mexico. A total of 448 pinfish were collected between April 2009 and March 2010. Twenty-eight individuals were found to host the parasite, with a prevalence of 6.2%. Additionally, we obtained the length-weight relationships (W=a Ltb) between individuals with parasites (a=0.0005; b=2.31) and those without (a=0.00003; b=2.91). Parameters a and b differed between groups (p<0.05). The population of L. rhomboides is affected by the presence of the isopod parasite, C. excisa; differences in the length-weight relationship indicates that C. excisa is a risk factor for this and other fish species in the study area.
Los isópodos están asociados con muchas especies de peces de importancia comercial alrededor del mundo y causan pérdidas económicas a las pesquerías (Bunkley-Williams et al., 2006). La presencia de los isópodos parásitos tiene un efecto negativo en la fisiología del hospedero reduciendo significativamente el crecimiento (Bashirullah, 1991; Bunkley-Williams y Williams, 1999). El hospedero y el lugar de fijación pueden ser específicos para cada género o especie de isópodo parásito y en algunas especies protándricas, la presencia de una hembra adulta inhibe la transformación de una pareja con fines reproductivos (Kensley y Schotte, 1989). El género Cymothoa, miembro de la familia Cymothoidae, comprende especies hermafroditas protándricas de isópodos, en su mayoría, ectoparásitos de peces (Bunkley-Williams et al., 1999). Cymothoa excisa Perty, 1833 es un parásito de baja especificidad presente en al menos 9 especies de peces en el Caribe (Weinstein y Heck, 1977; Ortiz y García, 1978; Kensley y Schotte, 1989; Williams et al., 1994; Bunkley-Williams y Williams, 1998; Bunkley-Williams et al., 1998; Bunkley-Williams et al., 2006) y 4 en el golfo de México (Joy, 1976; Williams y Williams, 1978; Williams, 2012).
Lagodon rhomboides Linnaeus, 1766 es un miembro de la familia Sparidae conocido coloquialmente como pez sargo y localmente como “xlavita” (en maya). Es dominante en zonas asociadas a praderas de vegetación sumergida y manglares en las costas y lagunas costeras de Yucatán (Canto-Maza y Vega-Cendejas, 2008), por lo que se han realizados varios estudios en los que se analiza el crecimiento poblacional de L. rhomboides en varias localidades del golfo de México (Nelson, 1998, 2002; Shervette et al., 2007; Bonilla-Gómez et al., 2011; Vega-Cendejas et al., 2012). Sin embargo, sólo existe un registro de parasitismo por el isópodo Lironeca ovalis en la bahía Choctawhatchee, Florida (Williams y Williams, 1978).
En este trabajo se registra por primera vez la presencia del isópodo C. excisa como parásito de L. rhomboides en la laguna costera de La Carbonera, al noroeste de la península de Yucatán. Además, se describen los efectos de la presencia parasitaria de C. excisa sobre la relación peso-longitud de los peces.
Los ejemplares de L. rhomboides fueron recolectados durante el día entre abril 2009 y marzo 2010 en La Carbonera, una laguna costera cárstica tropical en la costa noroeste de la península de Yucatán, México (21°13'-21°14' N, 89°52'-89°54' O) (Fig. 1). Los especímenes fueron capturados con una red de cerco de 40m de largo con una caída de 1m y 1.27cm de apertura de la malla (Permiso de Pesca de Fomento núm. DGOPA/04031/310510.1940) en 9 estaciones a lo largo de la laguna. El área de muestreo en cada estación fue de 400m2 y la red fue arrastrada una sola vez. Todos los lugares fueron muestreados dentro de un periodo de 6 h durante la marea alta en el mismo día. Los especímenes recolectados fueron colocados en hielo y separados en parasitados y no parasitados, para ser fijados en formaldehido (4%) y preservados en alcohol (70%). En el laboratorio fueron identificados, medidos (Lt±0.1mm) y se pesaron (P±0.01g). Se realizó la extracción de los parásitos presentes en la cavidad bucal de los peces, por medio de un corte en la zona lateral del pez sobre las branquias y los ejemplares fueron preservados en alcohol (70%). Se identificaron los isópodos, se definió el sexo y se registró la longitud del caparazón.
Mapa de ubicación de la laguna de La Carbonera, Yucatán, México, con las estaciones de muestreo. El contorno corresponde a la extensión máxima del espejo de agua en la estación lluviosa, las zonas grises corresponden al humedal y las zonas negras son parches de manglares. La laguna tiene aportes de agua dulce provenientes de cenotes.
La prevalencia se obtuvo como el porcentaje de presencia de C. excisa en el hospedero considerando el sexo del parásito y se calcularon los intervalos de confianza (IC95%) de este parámetro (Bush et al., 1997) de acuerdo con Newcombe (1998). Se analizaron las diferencias en la prevalencia considerando las clases de talla de los peces y se cuantificó la relación entre la talla del hospedero y la del parásito. Se obtuvieron los parámetros de la relación peso-longitud P=a Ltb tanto del grupo de peces parasitados como de los no parasitados, donde P es el peso (g), Lt es la longitud total (cm), a y b son el coeficiente y el exponente de la función potencial (Froese, 2006). Se realizó una prueba de t-Student para probar la significancia entre los valores de a y b de cada grupo.
De un total de 448 individuos, 28 presentaron al isópodo C. excisa adherido a la lengua y las branquias, en muchos casos ocupando toda la cavidad bucal (Fig. 2). El intervalo de tallas de L. rhomboides no parasitados fue de 21 a 192mm, mientras que los peces parasitados se ubicaron entre 89 y 165mm. Si bien, la prevalencia total del parásito es del 6.2% (IC95% 4% – 9%) al considerar sólo las tallas adultas (>90mm) de los peces, este porcentaje se elevó al 17% (IC95% 12% – 23%). Los valores del exponente b y del factor de condición fueron diferentes entre peces no parasitados (a=0.00003; b=2.91) y parasitados (a=0.0005; b=2.31) (Fig. 3). La presencia de C. excisa provoca que peces de tallas similares alcancen un menor peso.
Los isópodos parásitos pueden estar presentes como hembras solitarias, machos solitarios o ambos sexos en un mismo hospedero. En el caso de L. rhomboides, la mayor ocurrencia de C. excisa corresponde a hembras solitarias, seguida de la de ambos sexos presentes en la cavidad bucal y, finalmente, por los machos solitarios (Fig. 4). Se encontró una relación significativa entre la longitud total hospederos y la longitud total de los isópodos hembras (r2=0.6833; p<0.05) (Fig. 5). El tamaño de las hembras de C. excisa está positivamente relacionado con el tamaño de los hospederos, mientras que la longitud de los machos no está relacionada con esta variable. Williams (2012) menciona una tendencia similar en el caso de este isópodo parasitando a Micropogonias undulatus en las costas de Texas. La presencia de C. excisa en su fase adulta, especialmente de las hembras, es mayor en peces con un tamaño mayor a los 120mm. Bowman (1960) señala que los miembros de Cymothoidae no son hemófagos y la presencia de los parásitos no suele producir horadación o colapso de los filamentos branquiales (Ruiz y Madrid, 1992). Sin embargo, las observaciones realizadas muestran que el isópodo desgarra los tejidos de la lengua de los ejemplares de L. rhomboides y ocurre una reducción del lumen de la cavidad bucal que obstruye la entrada de alimento, con la consecuente reducción en el crecimiento en peso del pez, tal como ocurre en otras especies de lutjánidos parasitados (Weinstein y Heck, 1977). Ortiz y García (1978) proponen que estos isópodos parásitos se alimentan de una parte del alimento que ingieren sus hospederos.
La prevalencia de C. excisa en la población de L. rhomboides analizada en este estudio es relativamente alta en comparación con registros en otras especies en el golfo de México (Ortiz y García, 1978; Bunkley-Williams et al., 2006), aunque menor a los valores que registran Ruiz y Madrid (1992) para Lutjanus peru en las costas del Pacífico mexicano. Estos resultados indican que el parasitismo que ejerce C. excisa es un factor de riesgo para ésta y, posiblemente, otras especies de peces de importancia comercial en el área de estudio.
Este trabajo se llevó a cabo gracias al financiamiento de los proyectos PAPIIT (IN207609, IN213012) y al Fondo Mixto Conacyt Fomix-Yucatán (103229). Agradecemos a Alfredo Gallardo, Korynthia López y Carmen Galindo por el apoyo técnico durante la investigación. José Luis Bonilla-Gómez agradece al Conacyt por el apoyo mediante la beca (CVU/Becario: 178371/240833) para realizar estudios de doctorado en el Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México.