La Reserva de la Biosfera de Calakmul es considerada un área importante ya que contiene ecosistemas con una gran diversidad y fragilidad, además de tener un alto número de especies endémicas, amenazadas y en peligro de extinción; un ejemplo es la diversidad de mamíferos que existe en esta área; sin embargo, a pesar de reconocer la gran diversidad de especies en la región, poco se sabe sobre los ectoparásitos asociados a estos y las enfermedades que pueden llegar a transmitir como vectores en el estado de Campeche. En este trabajo se revisaron 197 individuos de mamíferos, de los cuales 22 (11.16%) ejemplares de 7 especies tuvieron pulgas que pertenecen a las familias Pulicidae y Rhopalopsyllidae (4 géneros y 7 especies), alcanzando así 10 especies de pulgas en el estado. Se registran por primera vez 5 especies para el estado, 2 son nuevos registros de huéspedes y 1 nuevo registro para el país. Confirmada también la presencia de 2 especies de pulgas (Ctenocephalides felis felis y Pulex irritans) de importancia médica y consideradas como posibles transmisores de patógenos en el estado de Campeche. Estas especies también han sido registradas en Yucatán y Guatemala como vectores de rickettsias y bartonellas.
The Calakmul Biosphere Reserve is considered an important area because it contains ecosystems with a great diversity and fragility. Besides having a high number of endemic, threatened and endangered species, the diversity of mammals in Calakmul is also outstanding. However, despite recognizing the great diversity of species in the region, little is known about the ectoparasites associated with them and the diseases that can be transmitted as vectors in the state of Campeche. In this study, 197 mammalian specimens of which 22 (11.16%) specimens of 7 species had fleas were reviewed, which belong to the families Pulicidae and Rhopalopsyllidae (4 genera and 7 species), reaching 10 species of fleas in the state, also 5 new species records for the state, 2 are new host records and 1 new record for the country are recorded. We are also confirming the presence of 2 species of fleas (Ctenocephalides felis felis and Pulex irritans) of medical importance and considered as potential transmitters of pathogens in the state of Campeche. These species have been reported in Yucatán and Guatemala as vectors of rickettsial and bartonellae.
La región de Calakmul, situada en el centro-sur de la península de Yucatán, en el estado de Campeche, es considerada un área importante ya que contiene ecosistemas caracterizados por una gran diversidad y fragilidad. La fauna de la zona que corresponde a la región neotropical contiene un alto número de especies endémicas, amenazadas y en peligro de extinción (Martínez y Galindo-Leal, 2002) por lo que fue decretada Reserva de la Biosfera de Calakmul (RBC) en 1989. Ocupa un área de 723,186ha (Model Forest, 1994). Su ubicación estratégica en el sistema de áreas protegidas de la región, permite el enlace entre las zonas protegidas del sureste de Chiapas, del Petén guatemalteco y otras áreas protegidas de la península de Yucatán (Galindo-Leal, 1997). Calakmul constituye un corredor biológico que permite el desplazamiento en ambas direcciones de las especies entre las regiones semiáridas del norte de la península de Yucatán y las zonas de climas subhúmedos y húmedos del sur, manteniendo a su vez procesos ecológicos y evolutivos que determinan la biodiversidad presente en la zona (Martínez y Galindo-Leal, 2002).
Sin embargo, a pesar de la gran diversidad de especies en la región, en particular la de mamíferos (94 especies) que hay en Calakmul (Ceballos, Arroyo-Cabrales y Medellín, 2002; Cervantes, Castro-Campillo y Ramírez-Pulido, 1994; Ramírez-Pulido, Britton, Perdomo y Castro, 1986; Semarnat, 1999), pocos son los trabajos realizados sobre los ectoparásitos asociados a estos y las enfermedades que pueden llegar a transmitir como vectores.
Los registros de sifonápteros que se conocían hasta el momento para el estado de Campeche eran los reportados por Ayala-Barajas, Morales-Muciño, Wilson, Llorente-Bousquets y Ponce-Ulloa (1988): Pulex (Juxtapulex) echidnophagoides (Wagner, 1933), 1953 ex/Metachirops pallidus; Polygenis sp., 1963, ex/Sigmodon hispidus microdon y Rhopalopsyllus australis australis, 1963 ex/Dasyprocta punctata. Ponce-Ulloa y Llorente-Bousquets (1996); Salceda-Sánchez y Hastriter (2006) generaron una lista de especies para el país, en la que mantienen estas 2 especies y 1 género para el estado de Campeche, aunque mencionan que aún falta por conocer la pulicofauna de la península de Yucatán. Sin embargo, Eckerlin (2005) realizó una revisión para la península de Yucatán en la que menciona 5 especies para el estado de Campeche, 3 de las cuales fueron nuevos registros: Pulex porcinus 1963 ex/Panthera onca; Polygenis gwyni 1963 ex/Sigmodon hispidus; Polygenis odiosus 1962 ex/Ototylomys phyllotis.
El presente trabajo pretende contribuir al conocimiento de las pulgas asociadas a pequeños y medianos mamíferos en el estado de Campeche, ya que son escasos los trabajos y se requiere de un mayor conocimiento biológico de este importante grupo de organismos parásitos.
El presente trabajo se realizó en 2 comunidades aledañas a la Reserva de la Biosfera de Calakmul: Pachuitz y Nuevo Bécal (fig. 1), que son representativas de la totalidad de la Reserva. El ejido de Pachuitz (19°08'48'' N, 89°14'56'' O) se ubica en la región de La Montaña, en el municipio de Hopelchén. Esta región se encuentra en la parte norte de la Reserva de la Biosfera de Calakmul y recientemente se ha establecido como área focal del Corredor Biológico Mesoamericano-México, lo que quiere decir que a nivel mundial se considera como un lugar especial por sus recursos naturales (Porter-Bolland, Sánchez y Ellis, 2008). La comunidad Nuevo Bécal está situada en el municipio de Calakmul (18°36'35'' N, 89°18'09'' O). Posee una extensión territorial de 520.00km2 (Inegi, 2008) y es el segundo ejido más grande del municipio de Calakmul.
Los muestreos se llevaron acabo de enero a octubre del 2010 de manera mensual, 10 días por salida. Se utilizaron 60 trampas Tomahawk; 30 trampas fueron distribuidas en 2 transectos para cada comunidad. Cada transecto contó con 5 trampas grandes (48 × 20 × 26'') y 10 chicas (32 × 10 × 13'') a una distancia de separación de 400m entre cada trampa; los transectos iniciaron dentro o en los límites de un solar (huerto familiar) de una casa a las orillas de la comunidad y dirigida a la vegetación, abarcando al menos 3.6km por transecto. Todas las trampas fueron cebadas con una mezcla de sardina, atún y huevo, y revisadas y recebadas por las mañanas. A las trampas grandes se les anexó una jaula de alambre o plástico con un pollo doméstico vivo con el objetivo de atraer por medio de su vocalización a animales carnívoros medianos, especialmente a los felinos. A fin de mantenerlo vivo, se proporcionó agua y comida al pollo diariamente (Jones, MacShea, Conroy y Kunz, 1996). En ocasiones, se cambió el cebo vivo por frutas (plátano y guayaba) y alimento comercial (“whiskas”) para gatos domésticos.
Los ejemplares capturados de talla pequeña fueron manejados manualmente con contención física con ayuda de guantes de carnaza y red de aro para facilitar su inmovilización. Las especies que no se lograron manipular fueron anestesiadas con una mezcla de Clorhidrato de Ketamina y Clorhidrato de Xilacina administrada intramuscularmente, para lo que se utilizaron los procedimientos estandarizados de anestésicos para cada especie (Kreeger, 1997). Una vez recuperados de la anestesia, los mamíferos silvestres fueron liberados cerca del sitio de captura. Los ectoparásitos fueron obtenidos manualmente utilizando pinzas de punta fina, examinando exhaustivamente el pelaje de todo el cuerpo de los mamíferos (con ayuda de una lupa de alto aumento) para asegurar la extracción total de los artrópodos. Los ectoparásitos encontrados se fijaron en alcohol al 70%, previamente colocado en tubos Eppendorf de 2ml con tapa, utilizando un tubo por cada individuo analizado. Las pulgas fueron montadas según Smit (1957) para su posterior identificación, para lo que se utilizó un microscopio óptico Olympus vanox-T (Olympus Corporation, Tokyo, Japan y mediante claves taxonómicas (Acosta y Morrone, 2003; Hopkins y Rothschild, 1956; Lamothe, 1997; Linardi y Guimarães, 2000). Se tomaron fotografías con una cámara digital Canon Power Shot S40. Estos ejemplares fueron depositados en la Colección de Siphonaptera del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias (MZFC) con sus respectivos números de catálogo (08840-08890-SIPHO). Se determinaron los parámetros básicos de infestación (prevalencia y abundancia media) de acuerdo con Bush, Lafferty, Lotz, & Shostak (1997).
De los 197 individuos de mamíferos examinados, solo 22 (11.16%) de ellos tuvieron pulgas, obteniendo un total de 58 individuos, los cuales pertenecen a 4 géneros y 7 especies de 2 familias (Pulicidae y Rhopalopsyllidae). Las pulgas más abundantes fueron Pulex porcinus y Rhopalopsyllus australis australis, mientras que los mamíferos de talla pequeña fueron los que tuvieron un mayor número de especies de pulgas (tabla 1).
Pulgas recolectadas en mamíferos de talla pequeña y mediana en Calakmul, Campeche.
| Especies de mamíferos | Nt | Ni | Pulgas | Nt | P | AM |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Didelphis virginiana | 74 | 9 | Ctenocephalides felis felis | 1 | 1.35 | 0.0135 |
| Pulex irritans | 2 | 2.70 | 0.027 | |||
| Pulex porcinus | 9 | 4.05 | 0.121 | |||
| Polygenis sp. | 1 | 1.35 | 0.0135 | |||
| Rhopalopsyllus australis australis | 9 | 6.75 | 0.121 | |||
| Didelphis marsupialis | 38 | 4 | Pulex porcinus | 2 | 2.60 | 0.052 |
| Polygenis sp. | 1 | 2.60 | 0.026 | |||
| Polygenis dunni | 1 | 2.60 | 0.026 | |||
| Rhopalopsyllus australis australis | 2 | 2.60 | 0.052 | |||
| Rhopalopsyllus saevus | 4 | 5.26 | 0.105 | |||
| Philander possum | 21 | 3 | Ctenocephalides felis felis | 2 | 4.76 | 0.095 |
| Pulex porcinus | 2 | 4.76 | 0.095 | |||
| Polygenis martinezbaezi | 1 | 4.76 | 0.047 | |||
| Rhopalopsyllus australis australis | 2 | 4.76 | 0.095 | |||
| Urocyon cinereoargenteus | 7 | 3 | Pulex porcinus | 4 | 42.85 | 0.571 |
| Rhopalopsyllus australis australis | 1 | 14.28 | 0.142 | |||
| Leopardus pardalis | 2 | 1 | Rhopalopsyllus saevus | 4 | 50 | 2 |
| Canis familiaris | 25 | 1 | Ctenocephalides felis felis | 3 | 4 | 0.12 |
| Puma yagouaroundi | 1 | 1 | Rhopalopsyllus saevus | 7 | 100 | 7 |
| Felis catus | 3 | |||||
| Sus scrofa domesticus | 14 | |||||
| Odocoileus virginianus | 3 | |||||
| Mazama americana | 1 | |||||
| Tayassu tajacu | 3 | |||||
| Tayassu pecari | 3 | |||||
| Tamandua Mexicana | 1 | |||||
| Eira barbara | 1 | |||||
| 197 | 22 | 58 | ||||
(Nt = número total de individuos, Ni = número de individuos infestados, P = prevalencia %, AM = abundancia media).
Registros: 1 hembra, 1 macho ex/Philander opossum, México, Campeche, Nuevo Bécal, selva mediana, 600 m snm 2/IV/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra ex/Didelphis virginiana Campeche, Nuevo Bécal Selva mediana, 600 m snm 2/IV/2010, col. V. Villalobos; 3 hembras ex/Canis familiaris Campeche, Pachuitz, Pueblo, 720 m snm 12/VI/2010, col. S. Guerrero.
1, Macho Ctenocephalides felis felis; 2, hembra Ctenocephalides felis felis; 3, macho Pulex porcinus; 4, hembra Pulex porcinus; 5, macho Rhopalopsyllus australis australis; 6, hembra Rhopalopsyllus australis australis; 7, macho Rhopalopsyllus saevus; 8, hembra Rhopalopsyllus saevus.
Los registros encontrados concuerdan con la literatura en la que se cita como ectoparásito común de gatos y perros domésticos, con una amplia distribución geográfica (Beaucournu y Launay, 1990). Además, en México se ha registrado en especies silvestres como el cacomixtle, lince, tlacuaches, puma, zorra gris y coatí (Ayala-Barajas et al., 1988; Barrera, 1968; Castro-Arellano, Zarza y Medellín, 2000; Ponce-Ulloa y Llorente-Bousquets, 1993).
Por otro lado, Salceda-Sánchez (2004) comenta que existen algunos estados del país, entre ellos Campeche, donde no se tienen registros de especies de importancia sanitaria como C. felis felis, que se ha demostrado juega un rol importante en el mantenimiento y transmisión de la bacteria Rickettsia typhi y Bartonella henselae que causa el tifo murino y la fiebre por rasguño de gato, respectivamente (Azad, Radulovic, Higgins, Noden y Troyer,1997; Rolain, Franc, Davoust y Raoult, 2003). Además, es vector de Rickettsia felis, agente causal de la fiebre manchada, documentada en el estado de Yucatán, México (Peniche-Lara, Dzul-Rosado, Pérez-Osorio y Zavala-Castro, 2015; Zavala-Velázquez et al., 2002). Por lo anterior, esta es la primera vez que se registra C. felis felis en el estado de Campeche.
Pulex irritans Linnaeus, 1758Registros: 1 hembra ex/D. virginiana, México, Campeche, Nuevo Bécal, acahual, 600 m snm 3/II/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra 2/IV/2010, col. V. Villalobos.
Este es el primer registro para esta especie en el estado de Campeche, a pesar de que esta pulga es considerada cosmopolita, y que se encuentra en una gran variedad de huéspedes. Ha sido reportada como una de las especies de pulgas de mayor importancia médica en México; sin embargo, no se había reportado en el estado de Campeche (Salceda-Sánchez, 2004; Salceda-Sánchez y Hastriter, 2006). Algunos autores mencionan que esta pulga interviene en la transmisión de rickettsias, puede ser causante del tifo murino, así como algunas filarias como Dipetalonema reconditum en perros, gatos y en el hombre (Harwood y James, 1987; Zárate-Aquino e Ibáñez-Bernal, 1994).
Pulex porcinus Jordan y Rothschild, 1923 (figs. 2.3 y 2.4)Registros: 1 hembra ex/D. virginiana, México, Campeche, Nuevo Bécal, acahual, 600 m snm 3/II/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra, 1 macho 7/VIII/2010, col. V. Villalobos; 4 hembras, 2 machos 3/IV/2010 col. Villalobos; 1 hembra, 1 macho ex/D. marsupialis, Campeche, Nuevo Bécal, acahual, 600 m snm 3/II/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra, 1 macho ex/P. opossum, Campeche, Nuevo Bécal, Selva mediana, 600 m snm 2/IV/2010, col. V. Villalobos; 1 macho ex/Urocyon cinereoargenteus, Campeche, Pachuitz, acahual, 720 m snm 1/III/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra Campeche, Pachuitz, Selva mediana 600 m snm 3/X/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra, 1 macho, Campeche, Nuevo Bécal, Selva mediana, 600 m snm 9/X/2010, col. V. Villalobos.
Pulex porcinus se encuentra principalmente asociada a pecaríes y venados (Ayala-Barajas et al., 1988; Samuel y Low, 1970; Whitaker y Morales-Malacara, 2005). En esta ocasión la estamos reportando por primera vez sobre U. cinereoargenteus y P. opossum en el país; por otro lado, Eckerlin (2005) la registra en Panthera onca en el estado de Campeche. Mientras que Castro-Arellano et al. (2000) mencionan que se ha encontrado Pulex sp. en P. opossum.
Familia RhopalopsyllidaePolygenis sp.Registros: 1 hembra ex/D. marsupialis, México, Campeche, Nuevo Bécal, acahual 600 m snm 3/II/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra ex/D. virginiana 3/IV/2010 col. Villalobos.
En México se ha reportado que las especies de Polygenis infestan principalmente roedores (Acosta, 2003) y ocasionalmente a otros huéspedes silvestres, como por ejemplo D. marsupialis (Ayala-Barajas et al., 1988; Barrera, 1968; Smit, 1987).
Polygenis dunni (Jordan y Rothschild, 1922)Registros: 1 hembra ex/D. marsupialis México, Campeche, Pachuitz, acahual 720 m snm 3/X/2010, col. V. Villalobos.
Esta es la primera vez que se registra Polygenis dunni, por lo que ahora suman 7 especies para el género Polygenis en el país y también es un nuevo registro de huésped y localidad. Se tienen registros de esta especie en Centro América, Venezuela, Trinidad y Tobago, asociados principalmente a roedores (Johnson, 1957; Lewis, 1973; Linardi, 1981).
Polygenis martinezbaezi Vargas, 1951Registros: 1 macho ex/P. opossum México, Campeche, Nuevo Bécal, acahual 600 m snm 6/03/2010, col. V. Villalobos.
Esta especie ha sido registrada en 12 especies más de mamíferos que pertenecen a 3 familias (Heteromyidae, Cricetidae y Didelphidae), en varios estados del centro y sur del país, principalmente (Acosta, Fernández, Llorente-Bousquets y Jiménez, 2008; Ayala-Barajas et al., 1988; Hernández-Camacho, Vergara-Pineda, Acosta-Gutiérrez y Jones, 2014; Vargas, 1951). Sin embargo, este es el primer registro sobre P. opossum y nuevo para el estado de Campeche, ya que no había sido reportada esta especie anteriormente.
Rhopalopsyllus australis australis Jordan y Rothschild, 1923 (figs. 2.5 y 2.6)Registros: 1 hembra, 1 macho ex/D. marsupialis, México, Campeche, Pachuitz, acahual 720 m snm 25/1/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra ex/D. virginiana, Campeche, Nuevo Bécal acahual, 600 m snm 3/II/2010, col. V. Villalobos; 1 macho 2/IV/2010, col. V. Villalobos; 3 hembras 3/IV/2010, col. V. Villalobos; 2 hembras, Campeche, Pachuitz, acahual 720 m snm 2/III/2010, col. V. Villalobos; 2 hembras Campeche, 3/X/2010, col. V. Villalobos; 2 machos ex/P. opossum Campeche, Nuevo Bécal, acahual 600 m snm 6/III/2010, col. V. Villalobos; 1 hembra ex/U. cinereoargenteus Campeche, Pachuitz, Selva mediana 600 m snm 3/X/2010, col. V. Villalobos.
Los registros encontrados de R. a. australis en Calakmul coinciden con lo reportado por Smit (1987) para México. Por otra parte, Ayala-Barajas et al. (1988) registraron a R. a. australis en Dasyprocta mexicana (probablemente D. punctata, acorde con el rango de distribución de esta especie, Wilson y Reeder, 1993) en Escárcega, Campeche. También Castro-Arellano et al. (2000) la reportan sobre P. opossum. Esta pulga ha sido colectada en un amplio rango de huéspedes en Centro América y América del Sur, por lo que presenta una baja especificidad parasitaria; sin embargo, sus principales huéspedes son los marsupiales y los roedores (Lewis, 1973; Linardi y Guimarães, 2000). Esta es la primera vez que se reporta sobre Leopardus pardalis y U. cinereoargenteus en México, por lo que es un nuevo registro de huésped.
Rhopalopsyllus saevus Jordan y Rothschild, 1923 (figs. 2.7 y 2.8)Registros: 2 hembras, 1 macho ex/Didelphis marsupialis, México, Campeche, Pachuitz, acahual 720 m snm 25/1/2010, col. M. Weber; 1 hembra, col. V. Villalobos; 4 hembras, 3 machos ex/Puma yaguaroundi, Campeche, Nuevo Bécal, Selva mediana 600 m snm 4/II/2010, col. S. Guerrero; 3 hembras, 1 macho ex/L. pardalis 2/IV/2010 col. V. Villalobos.
En el país existen escasos registros de esta especie; Linardi y Guimarães (2000) mencionan que se encuentra distribuida en México y que puede ser encontrada parasitando roedores, marsupiales, carnívoros y edentados, y son los géneros más infestados Didelphis y Dasypus. Rhopalopsyllus saevus ha sido reportada previamente en Comitán, Chiapas, sobre Homo sapiens por Hubbard (1958), en Quintana Roo por Méndez (1990) y en Oaxaca por Salceda-Sánchez y Hastriter (2006); por lo anterior este resulta ser el primer registro para el estado y para 2 especies de carnívoros, P. yaguaroundi y L. pardalis.
Actualmente, el estado de Campeche tiene registradas 10 especies de pulgas, de las cuales, en este estudio, se registran 5 especies por primera vez para el estado; son nuevos registros de huéspedes y 1 registro nuevo para el país. Además, se confirma la presencia en la región de 2 especies de pulgas (C. f. felis y P. irritans) de importancia médica como posibles transmisores de patógenos en el estado de Campeche, las mismas que ya han sido documentadas en Yucatán y Guatemala como vectores de rickettsias y bartonellas (Bai et al., 2015; Peniche-Lara, Dzul-Rosado et al., 2015; Peniche-Lara, Jimenez-Delgadillo y Dzul-Rosado, 2015).
Las 2 familias de sifonápteros que tienen presencia en el estado son Pulicidae y Rhopalopsyllidae. La familia Rhopalopsyllidae tiene 8 especies registradas para el país (Salceda-Sánchez y Hastriter, 2006) y en el estado encontramos 5, más 1 registro nuevo para el país. Estos nuevos registros de pulgas y de localidades para el estado de Campeche hacen necesaria la realización de estudios que abarquen una mayor diversidad de huéspedes silvestres, para poder conocer la fauna de ectoparásitos y su importancia como vectores potenciales de patógenos. Estos estudios se hacen necesarios sobre todo en aquellas zonas naturales donde la población de animales domésticos está en contacto con pequeños y medianos mamíferos silvestres, lo que incrementa la probabilidad de transmisión de enfermedades (Peniche-Lara, Jimenez-Delgadillo y Dzul-Rosado, 2015), tal y como lo mencionan Guerrero y Weber (2011), quienes realizaron un trabajo sobre zoonosis en esta misma región con pequeños y medianos mamíferos, y señalan que puede existir riesgo de zoonosis debido a que existe un desconocimiento del impacto sobre la salud pública de la fauna silvestre y doméstica, ya que las actividades antropogénicas cerca de las áreas naturales son algunos de los factores que producen brotes epizoóticos (Williams, Yuill, Artois, Fischer y Haigh, 2002).
La mayoría de los registros de pulgas que se tienen hasta el momento para Campeche están asociados en un bajo porcentaje a roedores, cuando se sabe que este es el grupo de organismos parasitado en un alto porcentaje por las pulgas (Traub, 1985) y son los roedores el segundo grupo de mamíferos con más especies (18) en el estado (Guzmán-Soriano, Retana-Guiascón y Cú-Vizcarra, 2013). Se supone que el número de especies de sifonápteros en el estado aumente si se realiza un mayor esfuerzo de colecta sobre este grupo de huéspedes en particular.
Agradecemos a FOMIX Campeche-Conacyt, por la beca brindada a Víctor A. Villalobos-Cuevas para realizar el trabajo dentro del proyecto “Uso de la diversidad de flora y fauna en huertos familiares para mitigar la vulnerabilidad de grupos étnicos, ubicados en la Reserva de la Biosfera de Calakmul Campeche” desarrollado por el Colegio de la Frontera Sur-Unidad Campeche (Convenio Núm. 94360).
La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.