Hongos endófitos: fuente potencial de metabolitos secundarios bioactivos con utilidad en agricultura y medicina | TIP. Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas

array:23 ["pii" => "S1405888X13720849" "issn" => "1405888X" "doi" => "10.1016/S1405-888X(13)72084-9" "estado" => "S300" "fechaPublicacion" => "2013-01-01" "aid" => "72084" "copyright" => "Universidad Nacional Autónoma de México" "copyrightAnyo" => "2013" "documento" => "article" "crossmark" => 0 "licencia" => "http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/" "subdocumento" => "fla" "cita" => "TIP. 2013;16:132-46" "abierto" => array:3 [ "ES" => true "ES2" => true "LATM" => true ] "gratuito" => true "lecturas" => array:2 [ "total" => 5844 "formatos" => array:3 [ "EPUB" => 38 "HTML" => 3068 "PDF" => 2738 ] ] "itemAnterior" => array:19 [ "pii" => "S1405888X13720837" "issn" => "1405888X" "doi" => "10.1016/S1405-888X(13)72083-7" "estado" => "S300" "fechaPublicacion" => "2013-01-01" "aid" => "72083" "copyright" => "Universidad Nacional Autónoma de México" "documento" => "article" "crossmark" => 0 "licencia" => "http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/" "subdocumento" => "fla" "cita" => "TIP. 2013;16:121-31" "abierto" => array:3 [ "ES" => true "ES2" => true "LATM" => true ] "gratuito" => true "lecturas" => array:2 [ "total" => 2897 "formatos" => array:3 [ "EPUB" => 41 "HTML" => 1757 "PDF" => 1099 ] ] "es" => array:11 [ "idiomaDefecto" => true "titulo" => "El sistema ubicuitina/proteasoma en la interacción planta-patógeno" "tienePdf" => "es" "tieneTextoCompleto" => "es" "tieneResumen" => array:2 [ 0 => "es" 1 => "en" ] "paginas" => array:1 [ 0 => array:2 [ "paginaInicial" => "121" "paginaFinal" => "131" ] ] "contieneResumen" => array:2 [ "es" => true "en" => true ] "contieneTextoCompleto" => array:1 [ "es" => true ] "contienePdf" => array:1 [ "es" => true ] "resumenGrafico" => array:2 [ "original" => 0 "multimedia" => array:7 [ "identificador" => "fig0015" "etiqueta" => "Figura 3" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr3.jpeg" "Alto" => 559 "Ancho" => 1026 "Tamanyo" => 54044 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Diferentes formas de transferencia de la Ub al sustrato. A) Ligasas de Ub del tipo RING (o del tipo caja U) sirven sólo como puentes para la transferencia de la Ub de E2 a la proteína sustrato. B) Las ligasas de Ub del tipo HECT primero reciben a la Ub de E2 y posteriormente la transfieren a la proteína sustrato." ] ] ] "autores" => array:1 [ 0 => array:2 [ "autoresLista" => "Mario Rocha-Sosa" "autores" => array:1 [ 0 => array:2 [ "nombre" => "Mario" "apellidos" => "Rocha-Sosa" ] ] ] ] ] "idiomaDefecto" => "es" "EPUB" => "https://multimedia.elsevier.es/PublicationsMultimediaV1/item/epub/S1405888X13720837?idApp=UINPBA00004N" "url" => "/1405888X/0000001600000002/v1_201505191536/S1405888X13720837/v1_201505191536/es/main.assets" ] "es" => array:18 [ "idiomaDefecto" => true "titulo" => "Hongos endófitos: fuente potencial de metabolitos secundarios bioactivos con utilidad en agricultura y medicina" "tieneTextoCompleto" => true "paginas" => array:1 [ 0 => array:2 [ "paginaInicial" => "132" "paginaFinal" => "146" ] ] "autores" => array:1 [ 0 => array:3 [ "autoresLista" => "Rosa Elvira Sánchez-Fernández, Brenda Lorena Sánchez-Ortiz, Yunueth Karina Monserrat Sandoval-Espinosa, Álvaro Ulloa-Benítez, Beatriz Armendáriz-Guillén, Marbella Claudia García-Méndez, Martha Lydia Macías-Rubalcava" "autores" => array:7 [ 0 => array:2 [ "nombre" => "Rosa" "apellidos" => "Elvira Sánchez-Fernández" ] 1 => array:2 [ "nombre" => "Brenda" "apellidos" => "Lorena Sánchez-Ortiz" ] 2 => array:2 [ "nombre" => "Yunueth Karina" "apellidos" => "Monserrat Sandoval-Espinosa" ] 3 => array:2 [ "nombre" => "Álvaro" "apellidos" => "Ulloa-Benítez" ] 4 => array:2 [ "nombre" => "Beatriz" "apellidos" => "Armendáriz-Guillén" ] 5 => array:2 [ "nombre" => "Marbella" "apellidos" => "Claudia García-Méndez" ] 6 => array:3 [ "nombre" => "Martha" "apellidos" => "Lydia Macías-Rubalcava" "email" => array:2 [ 0 => "mamaciasr@gmail.com" 1 => "mlmacias@unam.mx" ] ] ] "afiliaciones" => array:1 [ 0 => array:3 [ "entidad" => "Departamento de Productos Naturales, Instituto de Química, Universidad Nacional Autónoma de México. 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En un principio, el término endófito se refería a cualquier organismo que colonizara el interior de los tejidos de las plantas, pero fue Wilson en 1995<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005">1</a> quien restringió el término únicamente a microorganismos, refiriéndose sólo a bacterias y a hongos que no provocan daño aparente a la planta hospedera. Actualmente, este término se refere a bacterias, hongos, algas e insectos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010">2-5</a>, en donde los hongos son los microorganismos que se han aislado con mayor frecuencia como endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030">6</a>.Los hongos endófitos se definen como microorganismos que pasan la mayor parte o todo su ciclo de vida colonizando los tejidos de la planta hospedera, sin causar daño evidente. El ‘endoftismo’ se refere a una asociación de costo-beneficio no obstructiva, asintomática y transitoria, definida por localización (no por función), y que se e stablece dentro de los tejidos vivos de la planta hospedera<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010">2-6</a>. Los hongos endófitos se han encontrado en todas las plantas (pastos, algas, musgos y plantas vasculares), desde las que habitan en el ártico hast a los trópicos, así como en los campos agrícolas. De todos los ecosistemas del Planeta Tierra, los bosques templados y tropicales presentan una gran biodiversidad de plantas y éstas parecen albergar también una cantidad significativa de hongos endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035">7</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040">8</a>.Descubrimiento e historia de los hongos endófitosEl término ‘endófito’ lo propuso de Bary en 1866<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045">9</a> y los primeros registros de la presencia de hongos endófitos provienen del a ño 1898, en donde los investigadores for mu la ron la hipótesis de que los cuadros toxicológicos observados en animales, se debían al consumo de semillas o partes aéreas de los pastos Lolium temulentum, L. arvense, L. linicolum y L. remotum (Poaceae) infectados con hongos Clavicipitáceos (familia del ergot)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050">10</a>. Sin embargo, no se dio continuidad a esta suposición hasta que Bacon en 1977, relacionó la presencia del hongo Neotyphodium coenophialum a la alta incidencia de una intoxicación del ganado denominada “síndrome de verano”, debida al consumo de pastos de la especie Festuca arundinaceae (Poaceae). En los años 80, Funk describió la resistencia al ataque de insectos en los pastos infectados con endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055">11</a> y en 1988, Clay<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060">12</a> propuso que varios hongos endófitos Clavicipitáceos son mutualistas que defienden a la hospedera del ataque de herbívoros. Posteriormente, varios investigadores de múltiples disciplinas como químicos, ecólogos, botánicos y micólogos se han dedicado al estudio de estos organismos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040">8</a>.En la actualidad el interés por estos microorganismos ha aumentado enormemente debido a que son productores de metabolitos secundarios novedosos y con diversa actividad biológica.Clasificación de los hongos endófitosLos hongos endófitos son un grupo muy diver so y polifilét ico que habitan en diversas partes de las plantas. La mayoría pertenecen al phylum Ascomycota, aunque también se han encontrado en los Basidiomycota, Zygomycota y Oomycota<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065">13</a>.Históricamente los hongos endófitos se han clasificado en Clavicipitáceos y no Clavicipitáceos, basados en su filogenia e historia de vida<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015">3</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030">6</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070">14</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075">15</a>. Rodríguez y colaboradores<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010">2</a> (2009) los clasifican tomando en cuenta su taxonomía, sus plantas hospederas, su evolución y sus funciones ecológicas. En esta clasificación se conservan los grupos Clavicipitáceos y no Clavicipitáceos, y este último se divide en tres clases (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">Cuadro I</a>).<elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia>Los Clavicipitáceos son los endófitos que colonizan los pastos, mientras que los no Clavicipitáceos colonizan las plantas no vasculares, helechos, coníferas y angiospermas <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010">2</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040">8</a>. Existen diversos estudios relativos a los hongos endófitos de las zonas templadas, no obstante, la información sobre los endófitos de zonas tropicales aún representa un objeto potencial de estudio, ya que se tiene información muy limitada al respecto<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010">2</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040">8</a>. Asimismo, se conoce relativamente poco de la naturaleza de la interacción entre las plantas leñosas y sus endófitos foliares, a pesar de su abundancia y gran diversidad, particularmente en regiones tropicales, donde se ha planteado que cada hoja representa un mosaico de diversas especies de hongos endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010">2</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070">14</a>. Dreyfuss y colaboradores<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080">16</a> estimaron que debe haber aproximadamente 1.3 millones de especies de hongos endófitos por descubrir.Relación hongo endófito-planta hospederaLa relación entre los hongos endófitos y su planta hospedera puede ir desde el mutualismo hasta la patogénesis <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010">2</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025">5</a>. En estas relaciones ambos organismos producen metabolitos secundarios potencialmente tóxicos. El hongo endófito produce factores de virulencia, como exoenzimas y metabolitos fitotóxicos, mientras que la planta produce defensas, tanto mecánicas como bioquímicas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015">3</a>. En consecuencia, para que ambos organismos coexistan se establece entre ellos una relación de antagonismo balanceado, que depende de la virulencia del hongo y de las defensas de la planta, las cuales varían y son influenciadas por los factores ambientales y por la etapa de desarrollo de ambos organismos. Cuando los factores de virulencia del hongo y las defensas de la planta están en equilibrio se establece u na relación endofítica y, por el contrario, cuando se presenta la senescencia del hospedero o se encuentra bajo estrés, el balance se torna a favor del hongo y éste se expresa como patógeno, presentándose los síntomas de enfermedad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015">3</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030">6</a>.Papel ecológico de los hongos endófitosLos hongos endófitos usualmente toman nutrientes y protección de su hospedera y algunos de ellos en retribución<a name="p134"></a> pueden desempeñar un papel mutualista, ya que pueden beneficiarla al inducir su crecimiento, al aumentar su tolerancia al estrés y al producir metabolitos secundarios con amplia diversidad estructural que le brindan protección y resistencia contra herbívoros y/o microorganismos fitopatógenos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010">2</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025">5</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085">17</a>.Un hongo endófito puede producir metabolitos secundarios que inhiben a un patógeno en particular o a otros hongos endófitos. Sin embargo, puede no inhibir a otros organismos de su mismo entorno<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075">15</a>. Algunos hongos endófitos inducen los efectos alelopáticos de su hospedera a través de la producción de metabolitos secundarios o aleloquímicos, es decir, influyen sobre el crecimiento y desarrollo de otras especies que crecen a su alrededor y que usualmente son competidores por el espacio y nutrientes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025">5</a>. Incluso se ha visto que ciertos hongos endófitos producen los precursores o los metabolitos secundarios con actividad biológica, cuya síntesis se le había atribuido a la planta<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090">18</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095">19</a>. Esto se ha observado principalmente en las interacciones entre los hongos endófitos y los pastos, sin embargo, en plantas leñosas (árboles o arbustos) se ha comprobado en escasas ocasiones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015">3</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070">14</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090">18</a>.Se ha observado que los hongos endófitos pueden contribuir a la protección de su hospedera contra factores bióticos (patógenos y herbívoros) y abióticos (estrés salino, térmico, presencia de metales, etc.), por medio de tres mecanismos:<ul class="elsevierStyleList" id="lis0005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0005">1)Directos: pormedio de enzimas y /o metabolitos secundarios con actividad anti-patógeno, producidos directamente por el hongo endófito.</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0010">2)Indirectos: consisten en la inducción o incremento de la expresión de mecanismos de defensa químicos o fisiológicos intrínsecos a su planta hospedera.</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0015">3)Ecológicos: se llevan a cabo por ocupación del nicho ecológico, hiperparasitismo y predación<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070">14</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085">17</a>.</li></ul>Un ejemplo de mecanismo de defensa directo contra los patógenos de la hospedera es la producción de compuestos orgánicos volátiles (VOCs, por sus siglas en inglés) del hongo endófito Muscodor yucatanensis, aislado de Bursera simaruba (Burseraceae). Los extractos orgánicos derivados del medio de cultivo y del micelio de M. yucatanensis y, principalmente, la mezcla de VOCs que produce, son letales para los fitopatógenos Alternaria solani, Rhizoctonia sp., Phytophthora capsici y Phytophthora parasitica. Algunos de los VOCs identificados son: octano, 2-pentilfurano, cariofileno, aromadendreno, derivados del naftaleno, entre otros<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0100">20</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>.El segundo mecanismo de protección a las hospederas es evidenciado en la investigación realizada por Waller y colaboradores (2005)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110">22</a>, en donde demostraron que la resistencia en la cebada (Hordeum vulgare, Poaceae) al ataque de microorganismos patógenos es debida a la colonización de las raíces por el endófito Piriformospora indica. En las plantas<a name="p135"></a> inoculadas con el endófito e infectadas con los patógenos Fusarium culmorum KF 350 y Cochliobolus sativus fue menor la pérdida de la biomasa y la severidad de la enfermedad causada por estos microorganismos. Los efectos positivos observados están relacionados con la inducción de niveles más altos del antioxidante ascorbato, presente en las raíces y mediado por acción del endófito P. indica. Este antioxidante puede proteger a la hospedera de la muerte celular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110">22</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115">23</a>.El último mecanismo de protección está bien ilustrado con una cepa no patógena de Fusarium oxysporum, denominada Fo47, la cual inhibe al patógeno F. oxysporum f. sp. radicislycopersici y reduce los síntomas de la pudrición de la raíz en el tomate (Solanum lycopersicum, Solanaceae). La inoculación en plantas de tomate de una carga de esporas 50 veces mayor que la del patógeno, asegura que las esporas de F. oxysporum Fo47 compitan con F. oxysporum f. sp. radicis-lycopersici por la misma fuente de carbono, lo que reduce la disponibilidad de nutrientes para este último microorganismo. Estas cepas de Fusarium presentan estrategias similares de colonización. En consecuencia, F. oxysporum Fo47 puede ocupar y reducir el número de sitios adecuados para la fijación de esporas y la colonización del patógeno F. oxysporum f. s p. radicis-lycopersici, por lo que resulta en un menor número de lesiones sintomáticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120">24</a>.Los mecanismos de protección hacia las hospederas pueden actuar de manera simultánea bajo diversas condiciones de estrés<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115">23</a>.Los hongos endófitos, además de interactuar con su hospedera, interactúan entre ellos dentro de la planta. Estas interacciones interespecíficas (entre distintas especies de hongos) están regidas por: a) mecanismos físicos o directos, como son las interacciones entre hifas, la interferencia hifal (micoparasitismo) y el contacto de micelio, y b) mecanismos químicos o indirectos, los cuales se dan por la producción de compuestos solubles, algunos metabolitos primarios, metabolitos secundarios, enzimas o por compuestos volátiles efectivos a distancia que limitan el crecimiento de las hifas del competidor<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070">14</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075">15</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090">18</a>,<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125">25-28</a>. Estos mecanismos han sido evidenciados en algunas interacciones en cultivos in vitro donde los hongos antagonistas producen metabolitos secundarios con propiedades antifúngicas o muestran una clara interferencia. En la actualidad, son escasos los estudios que establecen cuál es el modo de acción y cuáles son los compuestos antimicrobianos implicados en las interacciones interespecíficas dentro de las comunidades fúngicas en la naturaleza<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0145">29-32</a>. Por lo tanto, el estudio químico y biológico de estas interacciones conduce al descubrimiento de metabolitos secundarios bioactivos estructuralmente diversos y novedosos, por lo que este recurso constituye una fuente prometedora de moléculas potencialmente útiles para su uso en la agricultura, la medicina y la industria. Además, mediante estos estudios es posible seleccionar especies útiles como agentes de control biológico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025">5</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155">31</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160">32</a>.Metabolitos secundarios derivados de hongos endófitosysuaplicaciónenagroquímicayfarmaciaLos metabolitos secundarios aislados de hongos endófitos poseen una gran diversidad química y algunos de ellos presentan esqueletos base no reportados en otras fuentes naturales. Así por ejemplo, los alcaloides lolina y sus derivados, que comprenden una familia de compuestos pirrolizidínicos, presentan un núcleo base de 2-oxa-6-azatriciclo[4.2.1.0<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015">3</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035">7</a>] nonano; los indoloditerpénicos tipo lolitrem, que consisten en sistemas heterocíclicos de 8 anillos fusionados; los indoloditerpénicos paspalitrem, de 7 anillos y los alcaloides del ergot tipo ergoclavina y ergopeptina constituyen metabolitos secundarios biológicamente activos, exclusivos de hongos endófitos Clavicipitáceos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015">3-6</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095">19</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165">33</a>.También se han encontrado muchos compuestos novedosos que presentan núcleos heterocíclicos complejos, producidos por hongos de diferentes ambientes, como los alcaloides espiroquinazolínicos, los alcaloides isoindólicos fusionados con un macrociclo como son las quetoglobosinas y las citocalasinas. Además, se han aislado diversos anhidropéptidos pirazodiónicos, ciclopéptidos y lipociclopéptidos con actividad biológica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015">3-6</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095">19</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165">33</a>.En la literatura se encuentra reportado un número considerable de compuestos de origen policétido, incluyendo aquéllos que se encuentran ampliamente distribuidos en todos los taxones de hongos, como los que han sido aislados exclusivamente de hongos endófitos. Muchos consisten en macrólidos, así como en diversos compuestos aromáticos como bencenos, naftalenos, antracenos, piranos, furanos, benzofuranos, cromanos, xantanos, oxepanos y dépsidos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015">3-6</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095">19</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165">33</a>.Los hongos endófitos también producen metabolitos secundarios con estructuras terpénicas novedosas y exclusivas. Los chokoles A-K son compuestos que presentan un esqueleto monoterpénico de ciclofarnesano. El guanacastano tiene un esqueleto base tricíclico de los compuestos denominados guanacastepenos, ambos compuestos son exclusivos de hongos e ndófitos. Del mismo modo, se han aislado compuestos con estructuras comunes, pero reportadas únicamente en endófitos, por ejemplo tricotecenos, eudesmanos, calamenos, fusiococanos y diterpenos tipo sordarina. Los esteroides que más se han re portado son los de esqueleto de ergostano<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015">3-6</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095">19</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165">33</a>.Asociada a la diversidad estructural de los metabolitos secundarios biosintetizados por los hongos endófitos, sobreviene su pluralidad funcional y su aplicación<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015">3-6</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095">19</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0170">34</a>. Un claro ejemplo de la importancia de estos compuestos como fuente potencial de fármacos está representado por el taxol, un diterpeno aislado del tejo del Pacífico (Taxus brevifolia, Taxaceae)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165">33</a>, que se utiliza en el tratamiento de cáncer de ovario y de mama, además de otras aplicaciones en enfermedades proliferativas de los tejidos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>. Su elevado costo<a name="p136"></a> lo hace disponible sólo a ciertos sectores de la población<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0175">35</a>. A principios de los años 90, Stierle y colaboradores (1993)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0180">36</a> sugirieron que los tejidos vegetales de T. brevifolia podrían albergar microorganismos endófitos que sintetizaran taxol. Posteriormente, Strobel y colaboradores (1993)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0185">37</a> aislaron de esta especie vegetal el hongo endófito Taxomyces andreanae que tiene la capacidad de sintetizar taxol. En estudios posteriores, se encontraron otras especies de microorganismos aislados de coníferas capaces de producir taxol, como Pestalotiopsis microspora<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190">38</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0195">39</a>, Periconia sp., Fusarium solani, Alternaria sp. y Aspergillus sp.<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0200">40-42</a>Por otro lado, debido a la compleja interacción que se establece entre los hongos endófitos y su planta hospedera, entre distintas especies de hongos endófitos, y otras especies invasoras como otros hongos, oomicetos y bacterias, se ha puesto atención no sólo en el papel ecológico que pueden desempeñar los metabolitos secundarios producidos por los hongos endófitos en dichas interacciones, sino en las aplicaciones de estos compuestos para el desarrollo de agroquímicos como nematicidas, fungicidas, insecticidas y herbicidas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030">6</a>. Así por ejemplo, el estudio biodirigido del extracto orgánico del hongo endófito Phomopsis phaseoli, aislado de un árbol tropical no identificado que crece en la Guyana Francesa, permitió el aislamiento del ácido 3 - hidroxipropiónico, un compuesto con actividad nematicida contra Meloidogyne incognita<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0215">43</a>.Por otra parte se aislaron dos policétidos de la familia de los dépsidos, la uredinina A y el 4-[(2,4-dihidroxi-3,6-dimetilbenzoil)oxi]-2-hidroxi-3,6-dimetilbenzoato de 3-hidroxi-2,5-dimetilfenilo, del hongo Cladosporium uredinicola, un endófito de la guayaba (Psidium guajava, Rosaceae). Ambos dépsidos presentan actividad herbicida inhibiendo el flujo de electrones del agua al metilviológeno, actuando como inhibidores de la reacción de Hill en tilacoides de espinaca<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220">44</a>.Edenia gomezpompae, un endófito de las hojas de Callicarpa acuminata (Verbenaceae), produce varios compuestos con potencial antifúngico, incluyendo las preusomerinas EG1, EG2 y EG3 y las palmarumicinas CP2, CP17 y CP18. Las preusomerinas inhiben significativamente el crecimiento de varios endófitos de su misma planta hospedera, así como el de diversos microorganismos fitopatógenos de importancia económica, como F. oxysporum, Rhizoctonia sp, A. solani, P. capsici y P. parasitica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0225">45</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0230">46</a>.La investigación sobre endófitos de pastos han demostrado que pueden defender a su hospedera del at a que de herbívoros por medio de compuestos con actividad insecticida y antialimentaria. Existen estudios que han demostrado que los alcaloides tipo lolina son efectivos contra los áfidos Rhopalosiphum padi<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0235">47</a>, los heterópteros Oncopeltus faciatus<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0240">48</a>, el coleóptero Popillia japonica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0245">49</a> y el lepidóptero Spodoptera frugiperda<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0250">50</a>. Debido a su baja toxicidad en los mamíferos, se están desarrollando métodos sintéticos para su venta como insecticidas comerciales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0255">51</a>.Diversos compuestos aislados de hongos endófitos presentan actividad antibacteriana, contra bacterias Gram positivas, Gram negativas y micobacterias. Por citar un ejemplo, en el estudio realizado por Zhao y colaboradores (2012)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0260">52</a>, se reportaron dos compuestos con esa actividad, obtenidos del endófito Gliomastix murorum Ppf8, aislado de Paris polyphylla var. yunnanensis (Trilliaceae): un esterol el ergosta-5,7,22-trien-3-oly un benzofurano el 2,3 - dihidro-5- hidroxi-á.á a,a-dimetil-2-benzofuranometanol. Ambos compuestos presentaron valores de CI50 entre 55.65 a 145.36 µg/mL contra Escherichia coli, Pseudomonas lachrymans, Bacillus subtilis y Staphylococcus haemolyticus<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0260">52</a>. Por otra parte, en un estudio realizado por Rukachaisirikul en 2008<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0265">53</a>, se reportó una amida novedosa, la fomoenamida, que presenta actividad antifímica contra Mycobacterium tuberculosis cepa H37Ra. Este compuesto se obtuvo del endófito Phomopsis longicolla aislado a partir del árbol Garcinia dulcis (Clusiaceae).Cabe destacar que lo sestud ios sobre hongos endófitos también aportan conocimientos sobre metabolitos secundarios aislados de hongos de diferentes fuentes, reportados con funciones biológicas distintas. Para citar un ejemplo, la fumigaclavina C es un alcaloide tipo clavina que fue originalmente aislado y reportado por Cole y colaboradores en 1977<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0270">54</a> como una micotoxina alimentaria de Aspergillus fumigatus. Posteriormente, Pinheiro y colaboradores en 2012<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0275">55</a> reportaron la actividad antimicrobiana de este compuesto, obtenido a partir del extracto acetoetílico de una especie endófita no identificada de Aspergillus aislado de la planta medicinal Bauhinia guianensis (Fabaceae). La fumigaclavina C es activo contra E. coli, P. aeruginosa, S. aureus y B. subtilis.En el <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0010">Cuadro II</a> se presentan ejemplos selectos de metabolitos secundarios con actividad biológica aislados de hongos endófitos.<elsevierMultimedia ident="tbl0010"></elsevierMultimedia>Una de las grandes ventajas que representa la disponibilidad de un sinnúmero de microorganismos endófitos capaces de sintetizar un fármaco o un agroquímico potencial, es evitar la necesidad de cultivar o colectar especies vegetales silvestres, así como reducir el costo de producción de los principios activos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280">56</a>. De la misma forma, se ha propuesto que estos metabolitos podrían ser utilizados para desarrollar agroquímicos de origen natural, que serían menos perjudiciales para el hombre y para el medio ambiente que los compuestos químicos sintéticos que actualmente se utilizan en la agricultura, ya que los productos naturales pueden interactuar con blancos moleculares específicos, afectar procesos fisiológicos particulares y presentar menores índices de bioacumulación<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>.<a name="p137"></a><a name="p138"></a><a name="p139"></a><a name="p140"></a><a name="p141"></a>Estrategias de selección de hospederas útiles para el aislamiento de hongos endófitosLos antecedentes y consideraciones anteriores, aunados a la gran diversidad de especies vegetales existentes a nivel mundial, así como a la capacidad que tienen algunos hongos endófitos de mejorar los mecanismos de resistencia de su hospedera y de protegerla del ataque de posibles enemigos, han permitido establecer estrategias de selección de plantas hospederas que incrementen la posibilidad de aislar hongos endófitos capaces de producir metabolitos secundarios bioactivos. Estos criterios incluyen<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365">73</a>:<ul class="elsevierStyleList" id="lis0010"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0020">1.Plantas sin síntomas de enfermedad que crecen rodeadas de otras plantas infectadas por diversos patógenos o atacadas por herbívoros (criterio ecológico), las cuales pueden estar colonizadas por endófitos productores de metabolitos secundarios con propiedades antimicrobianas e insecticidas.</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0025">2.Plantas que crecen en áreas de alta biodiversidad y que, por lo tanto, pueden alojar endófitos igualmente biodiversos.</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0030">3.Plantas que tienen antecedentes entnobotánicos, que se relacionan con algún uso específico o aplicaciones relacionadas a los intereses de la investigación, como son las plantas con uso en la medicina tradicional (criterio etnomédico).</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0035">4.Plantas con estrategias especiales para su supervivencia o que crecen en ambientes únicos.</li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0040">5.Plantas endémicas que poseen una longevidad inusual, o que han ocupado extensiones de tierra poco convencionales.</li></ul>Estrategias metodológicas para la obtención de metabolitos secundarios bioactivosPara el descubrimiento de metabolitos secundarios de microorganismos endófitos, se ha aplicado en repetidas ocasiones la estrategia metodológica que se indica a continuación: en primer lugar, se realiza la selección de las hospederas, de acuerdo con los criterios mencionados y se lleva a cabo el aislamiento de los hongos endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0170">34</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365">73</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375">75</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0380">76</a>. La caracterización taxonómica de los endófitos puros se lleva a cabo mediante el análisis detallado de sus características macro y microscópicas, así como mediante el empleo de técnicas moleculares modernas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0385">77</a>. A continuación se realiza la preselección de los microorganismos, mediante un criterio ecológico, principalmente con base en las interacciones planta-microorganismo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085">17</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0390">78</a> y microorganismo-microorganismo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395">79</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0400">80</a>. En múltiples ocasiones, la observación de este tipo de interacciones ha constituido un punto de partida para la preselección de especies fúngicas como una fuente valiosa de principios bioactivos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405">81</a>.En segundo lugar, es necesario realizar cultivos en pequeña escala, con la finalidad de establecer las condiciones óptimas de crecimiento de los organismos fúngicos objeto de estudio.Posteriormente, se preparan los extractos del medio de cultivo y del micelio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>. A continuación, se realizan pruebas biológicas preliminares, las cuales consisten en la determinación del efecto biológico de los extractos orgánicos derivados del medio de cultivo y del micelio, mediante la utilización de bioensayos sencillos y de fácil implementación. Entre los más utilizados para detectar posibles agroquímicos se encuentran los ensayos de germinación y de crecimiento radicular de diversas especies de semillas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410">82</a> y el ensayo para detectar inhibidores y promotores del crecimiento de plantas, mediante el empleo de Lemna minor (Araceae)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415">83</a>. La determinación del potencial antifúngico se realiza mediante la medición del efecto de los extractos sobre el crecimiento de diversos microorganismos fitopatógenos de importancia económica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>, mientras que para evidenciar el efecto insecticida y nematicida se utilizan bioensayos sobre diferentes artrópodos y nematodos para observar actividad tóxica, ovicida, y/o repelente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420">84</a>.Por otra parte, para encontrar metabolitos secundarios con aplicación terapéutica, existen ensayos para evidenciar actividad antimicrobiana, empleando métodos comunes como el de difusión en disco, el de dilución en agar y la prueba de inhibición sobre el crecimiento radial de microorganismos patógenos para los humanos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0425">85-87</a>. Sobre diferentes líneas celulares tumorales, para comprobar acción anticancerígena<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0440">88</a>. Para comprobar actividad antiinfamatoria se realizan pruebas sobre diferentes líneas celulares y la prueba de enema en oreja de ratón<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0445">89</a>. Para demostrar actividad antidiabética se trabaja con ratones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450">90</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455">91</a> y, por último, mediante la infección de células por virus y el método de difusión en pozo con una suspensión de células virales, se logra observar la actividad antiviral<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460">92</a>. Cabe destacar que estas pruebas son sólo una muestra representativa de los principales bioensayos utilizados y de la actividad biológica puesta en evidencia.Estas evaluaciones preliminares permiten detectar extractos naturales apropiados para la obtención de agentes terapéuticos o agroquímicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025">5</a>. En general, los extractos que demuestran respuestas positivas en los ensayos de fitoinhibición o como inhibidores del crecimiento de microorganismos, se consideran candidatos adecuados para la realización de otras pruebas biológicas dirigidas a un blanco de acción específico en la fisiología o en el metabolismo vegetal o de los microorganismos, respectivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085">17</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220">44</a>.Una vez seleccionados los extractos activos se aíslan los principios bioactivos mediante estudios químicos biodirigidos. Este proceso permite la obtención de los metabolitos secundarios con actividad biológica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360">72</a>. Los compuestos naturales activos puros se identifican y, por último, éstos son sometidos a ensayos biológicos adicionales con la finalidad de explorar de manera más detallada su posible aplicación como fármacos o agroquímicos comerciales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065">13</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220">44</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370">74</a>. En el caso particular de los agroquímicos potenciales, se realizan<a name="p142"></a> pruebas de invernadero sobre especies vegetales cultivables o sobre malezas para determinar la actividad de tipo pre y postemergente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435">87</a>.Finalmente, es necesario determinar la toxicidad de los compuestos bioactivos y para ello se han desarrollado pruebas preliminares sobre los crustáceos Artemia salina y Daphnia magna<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465">93</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0470">94</a>, así como la muerte celular de macrófagos, utilizando líneas celulares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475">95</a>. Posteriormente, es necesario verificar la toxicidad en mamíferos, en cuyo caso se trabaja inicialmente con ratones y cobayos, para posteriormente dar inicio a las pruebas clínicas en pacientes y personas sanas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0480">96</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0485">97</a>.En este contexto, se muestran a continuación los resultados obtenidos a nivel de extractos orgánicos de hongos endófitos con potencial antagónico, aislados de las hojas de plantas seleccionadas bajo un criterio ecológico, y colectadas en una zona de alta biodiversidad como lo es la ‘Reserva Ecológica de la Biósfera Sierra de Huautla’ (REBIOSH), ubicada en Morelos, México. Esta investigación se realiza actualmente en nuestro grupo de trabajo y está enfocada principalmente en la obtención de metabolitos secundarios con potencial fitotóxico y antimicrobiano con posible aplicación sobre el control de malezas, hongos verdaderos y oomicetos fitopatógenos.Para lograr este objetivo, se aislaron hongos endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365">73</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0380">76</a> de las hojas sanas de 11 plantas pertenecientes a las familias Burseraceae, Celastraceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Labiatae y Piperaceae, obteniendo un total de 4310 aislamientos de hongos endófitos, de los cuales se han conseguido 183 morfotipos puros a la fecha, que poseen potencial antagónico sobre el crecimiento de otras poblaciones de hongos endófitos que emergían al mismo tiempo durante las etapas de aislamiento y purificación. Estos resultados muestran claramente que las plantas en estudio se encuentran colonizadas por un amplio número de hongos endófitos, y confirman que el criterio de selección empleado, es decir, plantas que crecen en áreas de gran diversidad biológica y que no presentan ningún daño por patógenos o herbívoros, constituyen una buena estrategia para aislar una gran cantidad y diversidad de endófitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020">4</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370">74</a>.Con el propósito de obtener los metabolitos secundarios producidos por los hongos endófitos y comprobar que poseen potencial antimicrobiano y fitotóxico, de los 183 endófitos puros, se eligieron 75 para su cultivo, los cuales inhibieron significativamente el crecimiento de otros endófitos en las interacciones antagónicas observadas durante la etapa de purificación. Los hongos seleccionados se cultivaron en pequeña escala bajo diferentes condiciones, utilizando como medio de crecimiento, caldo papa dextrosa (1 L), incubando en condiciones estáticas y en agitación (15 días a 200 rpm), en medios sólidos empleando agar papa dextrosa (10 cajas de Petri de 10 cm) y en medio a base de arroz (300 g), incubado estáticamente por un periodo de 30 días, con fotoperiodo de luz artificial-obscuridad 12:12 h, a temperatura ambiente. Transcurrido el periodo de incubación, se obtuvieron los extractos orgánicos del medio de cultivo y micelio para los cultivos en medio líquido y de medio-micelio para los cultivos en medio sólido y arroz. El potencial antimicrobiano y fitotóxico, de los extractos orgánicos obtenidos se determinó cuantitativamente sobre el crecimiento de microorganismos fitopatóge nos y sobre la longitud de la raíz de plantas modelo, utilizando el método de dilución en agar<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105">21</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0490">98</a>,<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495">99</a>.De los de 75 endófitos cultivados en pequeña escala, se evaluó la actividad antimicrobiana de los extractos orgánicos con los mayores rendimientos. En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">Gráfica 1</a> se muestra el potencial antimicrobiano de 36 extractos orgánicos sobre el crecimiento de cinco microorganismos fitopatógenos con importancia económica, dos hongos verdaderos (Alternaria solani y Fusarium oxysporum) y sobre tres oomicetos (Pythium aphanidermatum, Phytophthora parasitica y Phytophthora capsici). El efecto de inhibición provocado por cada uno de los extractos fúngicos evaluados sobre el crecimiento de los microorganismos de prueba, se agrupan en alto, moderado y bajo, según su actividad antimicrobiana mostrada, donde bajo corresponde a inhibiciones del 1-24%, moderado del 25-50% y alto del 51-100%, de acuerdo con los intervalos establecidos en nuestro grupo de trabajo. El 42% tuvo actividad baja, el 34% presentó actividad moderada y el 24% exhibió actividad alta.<elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia>Estos resultados demuestran que los metabolitos secundar ios biosintetizados por más del 50% de los hongos endófitos evaluados, poseen actividad antimicrobiana de moderada a alta. Por lo que son considerados como candidatos idóneos en la búsqueda de nuevos compuestos de origen natural, con actividad antimicrobiana, útiles en la agricultura moderna y que además posiblemente tengan un papel en la protección de su hospedera contra patógenos y herbívoros.<a name="p143"></a>Con respecto ala actividad fitotóxic a en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">Gráfica 2</a> se muestra el efecto inhibitorio de 70 extractos orgánicos sobre la longitud de la raíz de las semillas de dos plantas modelo, Amaranthus hypochondriacus (Amaranthaceae) y Solanum lycopersicum (Solanaceae). De nueva cuenta, el porcentaje de inhibición provocado por cada uno de los extractos orgánicos evaluados sobre el crecimiento de la raíz de las plantas de prueba se agrupan en alto, moderado y bajo, según su actividad fitotóxica mostrada, donde bajo cor responde a inhibiciones del 1-24%, moderado del 2 5 -50% y alt o del 51-10 0 %, d e acuerdo con los intervalos establecidos en nuestro grupo de trabajo. El 12% de los extractos evaluados tuvo actividad fitotóxica baja, el 22% present ó activid ad mode rada y el 60% mostró actividad alta. Estos datos demuestran que la mayoría de los hongos endófitos aislados de plantas de la REBIOSH son excelentes productores de compuestos con actividad fitotóxica, útiles para el desarrollo de agentes herbicidas alternativos a los usados hoy en día. Por otra parte, es posible que estos compuestos también contribuyan en la defensa de su planta hospedera, protegiéndola de la invasión de algunas plantas o malezas que habitan en su comunidad y a su vez pueden ser necesarios para su sobrevivencia dentro de su planta hospedera.<elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia>En el presente trabajo se pone en evidencia que los hongos endófitos representan candidatos idóneos, para la investigación y obtención de compuestos bioactivos.ConclusionesDesde el descubrimiento de los hongos endófitos como productores de metabolitos secundarios tóxicos contra herbívoros, comenzó un amplio estudio que agrupa a investigadores de diversas áreas con el fin de conocer varios aspectos de los endófitos, entre ellos la producción de metabolitos bioactivos útiles para la humanidad.Con los ejemplos proporcionados podemos demostrar la importancia del estudio de los hongos endófitos y su potencial para la obtención de compuestos bioactivos. Sin embargo, falta todavía mucha investigación que nos proporcione información sobre la toxicidad y seguridad de los metabolitos secundar ios para que puedan ser utilizados como agentes agroquímicos o como fármacos. Asimismo, es necesario realizar estudios sobre el papel que estos metabolitos puedan tener en la naturaleza y en la protección hacia su hospedera." "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:15 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "xres507033" "titulo" => "Resumen" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0005" ] ] ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec528041" "titulo" => "Palabras Clave" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "xres507034" "titulo" => "Abstract" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0010" ] ] ] 3 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec528040" "titulo" => "Key Words" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Introducción" ] 5 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Descubrimiento e historia de los hongos endófitos" ] 6 => array:2 [ "identificador" => "sec0015" "titulo" => "Clasificación de los hongos endófitos" ] 7 => array:2 [ "identificador" => "sec0020" "titulo" => "Relación hongo endófito-planta hospedera" ] 8 => array:2 [ "identificador" => "sec0025" "titulo" => "Papel ecológico de los hongos endófitos" ] 9 => array:2 [ "identificador" => "sec0030" "titulo" => "Metabolitos secundarios derivados de hongos endófitosysuaplicaciónenagroquímicayfarmacia" ] 10 => array:2 [ "identificador" => "sec0035" "titulo" => "Estrategias de selección de hospederas útiles para el aislamiento de hongos endófitos" ] 11 => array:2 [ "identificador" => "sec0040" "titulo" => "Estrategias metodológicas para la obtención de metabolitos secundarios bioactivos" ] 12 => array:2 [ "identificador" => "sec0045" "titulo" => "Conclusiones" ] 13 => array:2 [ "identificador" => "xack166154" "titulo" => "Agradecimientos" ] 14 => array:1 [ "titulo" => "Referencias" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2013-04-22" "fechaAceptado" => "2013-06-17" "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras Clave" "identificador" => "xpalclavsec528041" "palabras" => array:6 [ 0 => "Actividad antimicrobiana" 1 => "actividad fitotóxica" 2 => "compuestos bioactivos" 3 => "hongo endófito" 4 => "interacción hongo-planta" 5 => "metabolito secundario" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Key Words" "identificador" => "xpalclavsec528040" "palabras" => array:6 [ 0 => "Antimicrobial activity" 1 => "phytotoxic activity" 2 => "bioactive compounds" 3 => "endophytic fungus" 4 => "fungus-plant interaction" 5 => "secondary metabolite" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:2 [ "titulo" => "Resumen" "resumen" => "Los hongos endófitos habitan en las plantas sin causar síntomas aparentes de enfermedad. La estrecha relación que existe entre el endófito y su planta hospedera se considera de gran importancia, ya que el hongo es capaz de producir metabolitos bioactivos, así como modificar los mecanismos de defensa de su hospedera, permitiendo e incrementando la sobrevivencia de ambos organismos. Estudios recientes demuestran la enorme capacidad que tienen los hongos endófitos para producir compuestos activos que le confieren protección a su hospedera contra el ataque de patógenos y herbívoros, constituyendo una nueva vía para la obtención de diversos precursores o moléculas novedosas de utilidad en la agricultura y en la medicina. En este trabajo se describen diferentes aspectos relacionados con los hongos endófitos, abarcando su definición, descubrimiento, clasificación, interacción con su hospedera, papel ecológico, ejemplos de metabolitos secundarios bioactivos, así como estrategias metodológicas para su obtención. Por último, se presentan algunos resultados recientes, de estudios realizados en nuestro grupo de trabajo mostrando que los hongos endófitos son una fuente potencial de metabolitos secundarios bioactivos." ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "Endophytic fungi are microorganisms that live inside plant tissues without causing disease symptoms. In most cases, their relationship with the host plant is considered beneficial because the endophyte is able to produce bioactive metabolites that the host can use as defense mechanisms, and this allows survival of both organisms. Recent studies have demonstrated that the endophytic fungus confers protection to the host plant against attack by pathogens and herbivores. Since they have the ability to benefit the host plant, it is reasonable to think that the diverse bioactive compounds produced by the endophyte might exhibit potential applications in agriculture and medicine, and also serve as a source of inspiration for the discovery of new and more active molecules. In this paper, some aspects regarding endophytic fungi are described: definition, discovery, classification, interactions with their host plants, ecological role, selected examples of bioactive metabolites, host selection strategy, and methodological strategies for their isolation. 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extractos orgánicos de hongos endófitos sobre la longitud de la raíz de dos plantas de prueba." ] ] 2 => array:7 [ "identificador" => "tbl0005" "etiqueta" => "Cuadro I" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "tabla" => array:2 [ "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:2 [ "tabla" => array:1 [ 0 => """ <table border="0" frame="\n \t\t\t\t\tvoid\n \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head " align="left" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Criterio \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clavicipitáceos \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">No Clavicipitáceos \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th></tr><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black"> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 1 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 2 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 3 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 4 \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Rango de hospederos \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Reducido \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Extenso \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Extenso \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Extenso \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Tejidos que colonizan \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Tallo y rizomas \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Tallos, hojas y rizomas \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Tallos, hojas, corteza, fores, frutos \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Raíces \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Colonización in planta \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Extensiva \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Extensiva \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Limitada \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Extensiva \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Biodiversidad in planta \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Baja \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Baja \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Alta \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Desconocida \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Transmisión<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0005">*</a> \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Vertical y horizontal \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Vertical y horizontal \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Horizontal \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Horizontal \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Función ecológica \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Incrementan la biomasa de la planta, confieren tolerancia a la sequía y producen metabolitos secundarios tóxicos para los herbívoros \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Incrementan la biomasa de la planta, confieren tolerancia al estrés biótico y abiótico y protegen contra los hongos patógenos por acción de los metabolitos secundarios \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Inducen resistencia a las enfermedades, protección contra los herbívoros y modifican la sensibilidad al estrés abiótico mediante la producción de los metabolitos secundarios \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="left" valign="middle">Inhiben el crecimiento de patógenos y producen metabolitos secundarios tóxicos para los herbívoros \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></tbody></table> """ ] "imagenFichero" => array:1 [ 0 => "xTab809366.png" ] ] ] "notaPie" => array:1 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "tblfn0005" "etiqueta" => "*" "nota" => "Transmisión de hongos endófitos en las plantas: vertical, a través de las semillas, y horizontal, se adquieren del medio ambiente." ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Grupos y clases de hongos endófitos." ] ] 3 => array:7 [ "identificador" => "tbl0010" "etiqueta" => "Cuadro II" "tipo" => "MULTIMEDIATABLA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "tabla" => array:1 [ "tablatextoimagen" => array:1 [ 0 => array:2 [ "tabla" => array:1 [ 0 => """ <table border="0" frame="\n \t\t\t\t\tvoid\n \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Hongo endófito / planta hospedera \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Metabolito secundario / Núcleo base \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Actividad biológica \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Neotyphodium lolli (Clavicipitaceae). Endófito deLolium perenne (Poaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx1"></elsevierMultimedia>Lolitrem B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0285">57</a> Alcaloide indolterpénico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Neurotóxico. Inhibidor de los canales de calcio activados por potasio. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Endothia gyrosa IFB-E023 (Cryphonectriaceae). Endófito deVatica mangachapo (Dipterocarpaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx2"></elsevierMultimedia>Citocalasina Z10<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0290">58</a> Alcaloide policétido isoindólico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Citotóxico. En líneas celulares de leucemia K562. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Mycoleptodiscus sp. (Magnaporthaceae). Endófito deDesmotes incomparabilis (Rutaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx3"></elsevierMultimedia>Micoleptodiscina B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0295">59</a> Alcaloide indolterpénico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Citotóxico. En líneas celulares de fibroblastos humanos IMR-90. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Penicillium sp. (Trichocomaceae). Endófito deMauritia flexuosa (Arecaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx4"></elsevierMultimedia>Glandicolina B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300">60</a> Alcaloide a-carbolínico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antimicrobiano. Contra Staphylococcus aureus, Micrococcus luteus y E. coli. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Aspergillus niger IFB-E003 (Trichocomaceae). Endófito deCynodon dactylon (Poaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx5"></elsevierMultimedia>Aspernigerina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0305">61</a> Alcaloide piperazínico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Citotóxico. En líneas celulares de los carcinomas nasofaríngeo epidermoide, cervical Hela y colorectal SW1116. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Aspergillus tamarii (Trichocomaceae) Endófito deFicus carica (Moraceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx6"></elsevierMultimedia>Fumitremorgina B.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0310">62</a> Alcaloide indolil dicetopiperazínico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antifúngico. Activo contra los fitopatógenos Fusarium graminearum, Botrytis cinerea, Phytophthora capsici, Phytophthora oryzae. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Pullularia sp. BCC 8613 (Dothioraceae). Endófito deCalophyllum sp. (Calophyllaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx7"></elsevierMultimedia>Pulularina A.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0315">63</a> Depsipéptido. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antiplasmódico. Contra Plasmodium falciparum K1. Antiviral. Contra el virus del herpes simple (HSV-1). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Neonectria ramulariae Wollenw KS-246 (Nectriaceae). Endófito de un árbol no identificado. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx8"></elsevierMultimedia>Bispirrocidina.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0320">64</a> Alcaloide dímero de la pirrocidina. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Inhibidor enzimático. Actúa sobre la prolilpolipeptidasa. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Cephalosporium sp. IFB-E001 (Incertae sedis). Endófito deTrachelospermum jasminoides (Apocynaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx9"></elsevierMultimedia>Grafislactona A.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0325">65</a> Benzocromeno policétido. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antioxidante. Inhibe la peroxidación del ácido linoleico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Epichloë festucae (Clavicipitaceae). Endófito de varias especies de pastos (Poaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx10"></elsevierMultimedia>Chokol K.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0330">66</a> Sesquiterpeno (2,6-ciclofarnesano, esqueleto reportado sólo en endófitos). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Atractor de insectos. Atractor de la mosca Botanophila para la propagación de esporas. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Hongo CR115 no identificado.Endófito deDaphnopsis americana (Thymelaeaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx11"></elsevierMultimedia>Guanacastepeno.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0335">67</a> Diterpeno (guanacastano, esqueleto reportado sólo en endófitos). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antibacterial. Contra S. aureus y Enterococcus faecium. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">E. gomezpompae (Pleosporaceae). Endófito deC. acuminata (Verbenaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx12"></elsevierMultimedia>0 Preusomerina EG1.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125">25</a> Bisnaftoespirocetal. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antifúngico. Contra P. capsici, P. parasitica, F. oxysporum y A. solani. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Chaetomium globosum (Chaetomiaceae). Endófito deGinkgo biloba (Ginkgoaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx13"></elsevierMultimedia>Quetomugilina D.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0340">68</a> Isocromano policétido. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antifúngico. Activo contra Mucor miehei. Tóxico para Artemia salina. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Dwayaangam colodena (Orbiliaceae). Endófito dePicea rubens (Pinaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx14"></elsevierMultimedia>Cordianhídrido B.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0345">69</a> Anhídrido derivado de ácidos grasos. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Insecticida. Contra el lepidóptero Choristoneura fumiferana. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Myrothecium roridum IFB-E091 (incertae sedis). Endófito de raíces de Artemisia annua (Asteraceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx15"></elsevierMultimedia>0 Roritoxina E.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300">60</a> Macrólido tipo tricoteceno. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Citotóxico. En líneas celulares de carcinoma gástrico SGC-7901 y hepatocarcinoma SMMC-7721. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Pestalotiopsis fici (Amphisphaeriaceae). Endófito de un árbol no identificado colectado en Hangzhou, República Popular China. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx16"></elsevierMultimedia>Cloropupukeananina.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0350">70</a> Dímero policétido prenilado. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antiviral. Inhibe la replicación del virus de inmunodeficiencia humana (HIV-1). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Pestalotiopsis fici (Amphisphaeriaceae). Endófito de un árbol no identificado colectado en Hangzhou, República Popular China. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx17"></elsevierMultimedia>Pestalofona C.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0210">42</a> Dímero policétido prenilado. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antifúngico. Contra Candida albicans, Geotrichum candidum y Aspergillus fumigatus. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Morinia logiappendiculata (Amphisphaeriaceae). Endófito deSantolina rosmarinifolia (Asteraceae), Helichrysum stoechas (Asteraceae), Thymus mastichina (Lamiaceae) y Calluna vulgarisin (Ericaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx18"></elsevierMultimedia>Moriniafungina.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0355">71</a> Diterpeno tipo sordiarina. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antifúngico. Contra Cryptococcus neoformans, C. albicans, C. glabrata, C. parapsilosis, C. krusei y C. lusitaniae. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Phoma sp. (Incertae sedis). Endófito deCostus sp. (Costaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx19"></elsevierMultimedia>Formaxantona A.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360">72</a> Dímero de xantona policétida. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Antifúngico. Contra Phytophthora infestans, Botrytis cinerea, Pyricularia oryzae y Ustilago violacea. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Chaetomium sp. (Chaetomiaceae). Endófito deSalvia officinalis (Lamiaceae). \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx20"></elsevierMultimedia>Cocliodinol.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280">56</a> Alcaloide indólico. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry " align="center" valign="middle">Citotóxico. Contra líneas celulares de linfoma murino t L5178Y. \t\t\t\t\t\t\n \t\t\t\t</td></tr></tbody></table> """ ] "imagenFichero" => array:1 [ 0 => "xTab809365.png" ] ] ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "Ejemplos selectos de metabolitos secundarios con actividad biológica aislados de hongos endófitos." ] ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Referencias" "seccion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "bibs0005" "bibliografiaReferencia" => array:99 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib0005" "etiqueta" => "1." 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Estadísticas

Hongos endófitos: fuente potencial de metabolitos secundarios bioactivos con utilidad en agricultura y medicina

Rosa Elvira Sánchez-Fernández, Brenda Lorena Sánchez-Ortiz, Yunueth Karina Monserrat Sandoval-Espinosa, Álvaro Ulloa-Benítez, Beatriz Armendáriz-Guillén, Marbella Claudia García-Méndez, Martha Lydia Macías-Rubalcava

1 Departamento de Productos Naturales, Instituto de Química, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito Exterior, Ciudad Universitaria, Deleg. Coyoacán, C.P. 04510, México, D.F

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algas&#44; musgos y plantas vasculares&#41;&#44; desde las que habitan en el &#225;rtico hast a los tr&#243;picos&#44; as&#237; como en los campos agr&#237;colas&#46; De todos los ecosistemas del Planeta Tierra&#44; los bosques templados y tropicales presentan una gran biodiversidad de plantas y &#233;stas parecen albergar tambi&#233;n una cantidad significativa de hongos end&#243;fitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Descubrimiento e historia de los hongos end&#243;fitos</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El t&#233;rmino &#8216;end&#243;fito&#8217; lo propuso de Bary en 1866<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> y los primeros registros de la presencia de hongos end&#243;fitos provienen del a &#241;o 1898&#44; en donde los investigadores for mu la ron la hip&#243;tesis de que los cuadros toxicol&#243;gicos observados en animales&#44; se deb&#237;an al consumo de semillas o partes a&#233;reas de los pastos <span class="elsevierStyleItalic">Lolium temulentum&#44; L&#46; arvense&#44; L&#46; linicolum</span> y <span class="elsevierStyleItalic">L&#46; remotum</span> &#40;Poaceae&#41; infectados con hongos Clavicipit&#225;ceos &#40;familia del ergot&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; Sin embargo&#44; no se dio continuidad a esta suposici&#243;n hasta que Bacon en 1977&#44; relacion&#243; la presencia del hongo <span class="elsevierStyleItalic">Neotyphodium coenophialum</span> a la alta incidencia de una intoxicaci&#243;n del ganado denominada &#8220;s&#237;ndrome de verano&#8221;&#44; debida al consumo de pastos de la especie <span class="elsevierStyleItalic">Festuca arundinaceae</span> &#40;Poaceae&#41;&#46; En los a&#241;os 80&#44; Funk describi&#243; la resistencia al ataque de insectos en los pastos infectados con end&#243;fitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a> y en 1988&#44; Clay<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a> propuso que varios hongos end&#243;fitos Clavicipit&#225;ceos son mutualistas que defienden a la hospedera del ataque de herb&#237;voros&#46; Posteriormente&#44; varios investigadores de m&#250;ltiples disciplinas como qu&#237;micos&#44; ec&#243;logos&#44; bot&#225;nicos y mic&#243;logos se han dedicado al estudio de estos organismos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la actualidad el inter&#233;s por estos microorganismos ha aumentado enormemente debido a que son productores de metabolitos secundarios novedosos y con diversa actividad biol&#243;gica&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">Clasificaci&#243;n de los hongos end&#243;fitos</span><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los hongos end&#243;fitos son un grupo muy diver so y polifil&#233;t ico que habitan en diversas partes de las plantas&#46; La mayor&#237;a pertenecen al <span class="elsevierStyleItalic">phylum</span> Ascomycota&#44; aunque tambi&#233;n se han encontrado en los Basidiomycota&#44; Zygomycota y Oomycota<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&#46;</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Hist&#243;ricamente los hongos end&#243;fitos se han clasificado en Clavicipit&#225;ceos y no Clavicipit&#225;ceos&#44; basados en su filogenia e historia de vida<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Rodr&#237;guez y colaboradores<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a> &#40;2009&#41; los clasifican tomando en cuenta su taxonom&#237;a&#44; sus plantas hospederas&#44; su evoluci&#243;n y sus funciones ecol&#243;gicas&#46; En esta clasificaci&#243;n se conservan los grupos Clavicipit&#225;ceos y no Clavicipit&#225;ceos&#44; y este &#250;ltimo se divide en tres clases &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">Cuadro I</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los Clavicipit&#225;ceos son los end&#243;fitos que colonizan los pastos&#44; mientras que los no Clavicipit&#225;ceos colonizan las plantas no vasculares&#44; helechos&#44; con&#237;feras y angiospermas <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46; Existen diversos estudios relativos a los hongos end&#243;fitos de las zonas templadas&#44; no obstante&#44; la informaci&#243;n sobre los end&#243;fitos de zonas tropicales a&#250;n representa un objeto potencial de estudio&#44; ya que se tiene informaci&#243;n muy limitada al respecto<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46; Asimismo&#44; se conoce relativamente poco de la naturaleza de la interacci&#243;n entre las plantas le&#241;osas y sus end&#243;fitos foliares&#44; a pesar de su abundancia y gran diversidad&#44; particularmente en regiones tropicales&#44; donde se ha planteado que cada hoja representa un mosaico de diversas especies de hongos end&#243;fitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#46; Dreyfuss y colaboradores<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a> estimaron que debe haber aproximadamente 1&#46;3 millones de especies de hongos end&#243;fitos por descubrir&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">Relaci&#243;n hongo end&#243;fito-planta hospedera</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La relaci&#243;n entre los hongos end&#243;fitos y su planta hospedera puede ir desde el mutualismo hasta la patog&#233;nesis <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; En estas relaciones ambos organismos producen metabolitos secundarios potencialmente t&#243;xicos&#46; El hongo end&#243;fito produce factores de virulencia&#44; como exoenzimas y metabolitos fitot&#243;xicos&#44; mientras que la planta produce defensas&#44; tanto mec&#225;nicas como bioqu&#237;micas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; En consecuencia&#44; para que ambos organismos coexistan se establece entre ellos una relaci&#243;n de antagonismo balanceado&#44; que depende de la virulencia del hongo y de las defensas de la planta&#44; las cuales var&#237;an y son influenciadas por los factores ambientales y por la etapa de desarrollo de ambos organismos&#46; Cuando los factores de virulencia del hongo y las defensas de la planta est&#225;n en equilibrio se establece u na relaci&#243;n endof&#237;tica y&#44; por el contrario&#44; cuando se presenta la senescencia del hospedero o se encuentra bajo estr&#233;s&#44; el balance se torna a favor del hongo y &#233;ste se expresa como pat&#243;geno&#44; present&#225;ndose los s&#237;ntomas de enfermedad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Papel ecol&#243;gico de los hongos end&#243;fitos</span><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los hongos end&#243;fitos usualmente toman nutrientes y protecci&#243;n de su hospedera y algunos de ellos en retribuci&#243;n<a name="p134"></a> pueden desempe&#241;ar un papel mutualista&#44; ya que pueden beneficiarla al inducir su crecimiento&#44; al aumentar su tolerancia al estr&#233;s y al producir metabolitos secundarios con amplia diversidad estructural que le brindan protecci&#243;n y resistencia contra herb&#237;voros y&#47;o microorganismos fitopat&#243;genos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46;</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un hongo end&#243;fito puede producir metabolitos secundarios que inhiben a un pat&#243;geno en particular o a otros hongos end&#243;fitos&#46; Sin embargo&#44; puede no inhibir a otros organismos de su mismo entorno<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Algunos hongos end&#243;fitos inducen los efectos alelop&#225;ticos de su hospedera a trav&#233;s de la producci&#243;n de metabolitos secundarios o aleloqu&#237;micos&#44; es decir&#44; influyen sobre el crecimiento y desarrollo de otras especies que crecen a su alrededor y que usualmente son competidores por el espacio y nutrientes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Incluso se ha visto que ciertos hongos end&#243;fitos producen los precursores o los metabolitos secundarios con actividad biol&#243;gica&#44; cuya s&#237;ntesis se le hab&#237;a atribuido a la planta<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#46; Esto se ha observado principalmente en las interacciones entre los hongos end&#243;fitos y los pastos&#44; sin embargo&#44; en plantas le&#241;osas &#40;&#225;rboles o arbustos&#41; se ha comprobado en escasas ocasiones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#46;</p><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se ha observado que los hongos end&#243;fitos pueden contribuir a la protecci&#243;n de su hospedera contra factores bi&#243;ticos &#40;pat&#243;genos y herb&#237;voros&#41; y abi&#243;ticos &#40;estr&#233;s salino&#44; t&#233;rmico&#44; presencia de metales&#44; etc&#46;&#41;&#44; por medio de tres mecanismos&#58;<ul class="elsevierStyleList" id="lis0005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0005"><span class="elsevierStyleLabel">1&#41;</span><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Directos&#58; pormedio de enzimas y &#47;o metabolitos secundarios con actividad anti-pat&#243;geno&#44; producidos directamente por el hongo end&#243;fito&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0010"><span class="elsevierStyleLabel">2&#41;</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Indirectos&#58; consisten en la inducci&#243;n o incremento de la expresi&#243;n de mecanismos de defensa qu&#237;micos o fisiol&#243;gicos intr&#237;nsecos a su planta hospedera&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0015"><span class="elsevierStyleLabel">3&#41;</span><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Ecol&#243;gicos&#58; se llevan a cabo por ocupaci&#243;n del nicho ecol&#243;gico&#44; hiperparasitismo y predaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46;</p></li></ul></p><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Un ejemplo de mecanismo de defensa directo contra los pat&#243;genos de la hospedera es la producci&#243;n de compuestos org&#225;nicos vol&#225;tiles &#40;VOCs&#44; por sus siglas en ingl&#233;s&#41; del hongo end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">Muscodor yucatanensis</span>&#44; aislado de <span class="elsevierStyleItalic">Bursera simaruba</span> &#40;Burseraceae&#41;&#46; Los extractos org&#225;nicos derivados del medio de cultivo y del micelio de <span class="elsevierStyleItalic">M&#46; yucatanensis</span> y&#44; principalmente&#44; la mezcla de VOCs que produce&#44; son letales para los fitopat&#243;genos <span class="elsevierStyleItalic">Alternaria solani&#44; Rhizoctonia</span> sp&#46;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Phytophthora capsici</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Phytophthora parasitica</span>&#46; Algunos de los VOCs identificados son&#58; octano&#44; 2-pentilfurano&#44; cariofileno&#44; aromadendreno&#44; derivados del naftaleno&#44; entre otros<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0100"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#46;</p><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El segundo mecanismo de protecci&#243;n a las hospederas es evidenciado en la investigaci&#243;n realizada por Waller y colaboradores &#40;2005&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#44; en donde demostraron que la resistencia en la cebada &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Hordeum vulgare</span>&#44; Poaceae&#41; al ataque de microorganismos pat&#243;genos es debida a la colonizaci&#243;n de las ra&#237;ces por el end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">Piriformospora indica</span>&#46; En las plantas<a name="p135"></a> inoculadas con el end&#243;fito e infectadas con los pat&#243;genos <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium culmorum</span> KF 350 y <span class="elsevierStyleItalic">Cochliobolus sativus</span> fue menor la p&#233;rdida de la biomasa y la severidad de la enfermedad causada por estos microorganismos&#46; Los efectos positivos observados est&#225;n relacionados con la inducci&#243;n de niveles m&#225;s altos del antioxidante ascorbato&#44; presente en las ra&#237;ces y mediado por acci&#243;n del end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; indica</span>&#46; Este antioxidante puede proteger a la hospedera de la muerte celular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46;</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El &#250;ltimo mecanismo de protecci&#243;n est&#225; bien ilustrado con una cepa no pat&#243;gena de <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium oxysporum</span>&#44; denominada Fo47&#44; la cual inhibe al pat&#243;geno <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; oxysporum</span> f&#46; sp&#46; <span class="elsevierStyleItalic">radicislycopersici</span> y reduce los s&#237;ntomas de la pudrici&#243;n de la ra&#237;z en el tomate &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Solanum lycopersicum</span>&#44; Solanaceae&#41;&#46; La inoculaci&#243;n en plantas de tomate de una carga de esporas 50 veces mayor que la del pat&#243;geno&#44; asegura que las esporas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; oxysporum</span> Fo47 compitan con <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; oxysporum</span> f&#46; sp&#46; <span class="elsevierStyleItalic">radicis-lycopersici</span> por la misma fuente de carbono&#44; lo que reduce la disponibilidad de nutrientes para este &#250;ltimo microorganismo&#46; Estas cepas de <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium</span> presentan estrategias similares de colonizaci&#243;n&#46; En consecuencia&#44; <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; oxysporum</span> Fo47 puede ocupar y reducir el n&#250;mero de sitios adecuados para la fijaci&#243;n de esporas y la colonizaci&#243;n del pat&#243;geno <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; oxysporum</span> f&#46; s p&#46; <span class="elsevierStyleItalic">radicis-lycopersici</span>&#44; por lo que resulta en un menor n&#250;mero de lesiones sintom&#225;ticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>&#46;</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los mecanismos de protecci&#243;n hacia las hospederas pueden actuar de manera simult&#225;nea bajo diversas condiciones de estr&#233;s<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los hongos end&#243;fitos&#44; adem&#225;s de interactuar con su hospedera&#44; interact&#250;an entre ellos dentro de la planta&#46; Estas interacciones interespec&#237;ficas &#40;entre distintas especies de hongos&#41; est&#225;n regidas por&#58; a&#41; mecanismos f&#237;sicos o directos&#44; como son las interacciones entre hifas&#44; la interferencia hifal &#40;micoparasitismo&#41; y el contacto de micelio&#44; y b&#41; mecanismos qu&#237;micos o indirectos&#44; los cuales se dan por la producci&#243;n de compuestos solubles&#44; algunos metabolitos primarios&#44; metabolitos secundarios&#44; enzimas o por compuestos vol&#225;tiles efectivos a distancia que limitan el crecimiento de las hifas del competidor<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25-28</span></a>&#46; Estos mecanismos han sido evidenciados en algunas interacciones en cultivos <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> donde los hongos antagonistas producen metabolitos secundarios con propiedades antif&#250;ngicas o muestran una clara interferencia&#46; En la actualidad&#44; son escasos los estudios que establecen cu&#225;l es el modo de acci&#243;n y cu&#225;les son los compuestos antimicrobianos implicados en las interacciones interespec&#237;ficas dentro de las comunidades f&#250;ngicas en la naturaleza<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29-32</span></a>&#46; Por lo tanto&#44; el estudio qu&#237;mico y biol&#243;gico de estas interacciones conduce al descubrimiento de metabolitos secundarios bioactivos estructuralmente diversos y novedosos&#44; por lo que este recurso constituye una fuente prometedora de mol&#233;culas potencialmente &#250;tiles para su uso en la agricultura&#44; la medicina y la industria&#46; Adem&#225;s&#44; mediante estos estudios es posible seleccionar especies &#250;tiles como agentes de control biol&#243;gico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0155"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Metabolitos secundarios derivados de hongos end&#243;fitosysuaplicaci&#243;nenagroqu&#237;micayfarmacia</span><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los metabolitos secundarios aislados de hongos end&#243;fitos poseen una gran diversidad qu&#237;mica y algunos de ellos presentan esqueletos base no reportados en otras fuentes naturales&#46; As&#237; por ejemplo&#44; los alcaloides lolina y sus derivados&#44; que comprenden una familia de compuestos pirrolizid&#237;nicos&#44; presentan un n&#250;cleo base de 2-oxa-6-azatriciclo&#91;4&#46;2&#46;1&#46;0<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#93; nonano&#59; los indoloditerp&#233;nicos tipo lolitrem&#44; que consisten en sistemas heteroc&#237;clicos de 8 anillos fusionados&#59; los indoloditerp&#233;nicos paspalitrem&#44; de 7 anillos y los alcaloides del ergot tipo ergoclavina y ergopeptina constituyen metabolitos secundarios biol&#243;gicamente activos&#44; exclusivos de hongos end&#243;fitos Clavicipit&#225;ceos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3-6</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46;</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Tambi&#233;n se han encontrado muchos compuestos novedosos que presentan n&#250;cleos heteroc&#237;clicos complejos&#44; producidos por hongos de diferentes ambientes&#44; como los alcaloides espiroquinazol&#237;nicos&#44; los alcaloides isoind&#243;licos fusionados con un macrociclo como son las quetoglobosinas y las citocalasinas&#46; Adem&#225;s&#44; se han aislado diversos anhidrop&#233;ptidos pirazodi&#243;nicos&#44; ciclop&#233;ptidos y lipociclop&#233;ptidos con actividad biol&#243;gica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3-6</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46;</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la literatura se encuentra reportado un n&#250;mero considerable de compuestos de origen polic&#233;tido&#44; incluyendo aqu&#233;llos que se encuentran ampliamente distribuidos en todos los taxones de hongos&#44; como los que han sido aislados exclusivamente de hongos end&#243;fitos&#46; Muchos consisten en macr&#243;lidos&#44; as&#237; como en diversos compuestos arom&#225;ticos como bencenos&#44; naftalenos&#44; antracenos&#44; piranos&#44; furanos&#44; benzofuranos&#44; cromanos&#44; xantanos&#44; oxepanos y d&#233;psidos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3-6</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46;</p><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los hongos end&#243;fitos tambi&#233;n producen metabolitos secundarios con estructuras terp&#233;nicas novedosas y exclusivas&#46; Los chokoles A-K son compuestos que presentan un esqueleto monoterp&#233;nico de ciclofarnesano&#46; El guanacastano tiene un esqueleto base tric&#237;clico de los compuestos denominados guanacastepenos&#44; ambos compuestos son exclusivos de hongos e nd&#243;fitos&#46; Del mismo modo&#44; se han aislado compuestos con estructuras comunes&#44; pero reportadas &#250;nicamente en end&#243;fitos&#44; por ejemplo tricotecenos&#44; eudesmanos&#44; calamenos&#44; fusiococanos y diterpenos tipo sordarina&#46; Los esteroides que m&#225;s se han re portado son los de esqueleto de ergostano<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3-6</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46;</p><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Asociada a la diversidad estructural de los metabolitos secundarios biosintetizados por los hongos end&#243;fitos&#44; sobreviene su pluralidad funcional y su aplicaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3-6</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0170"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a>&#46; Un claro ejemplo de la importancia de estos compuestos como fuente potencial de f&#225;rmacos est&#225; representado por el taxol&#44; un diterpeno aislado del tejo del Pac&#237;fico &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Taxus brevifolia</span>&#44; Taxaceae&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#44; que se utiliza en el tratamiento de c&#225;ncer de ovario y de mama&#44; adem&#225;s de otras aplicaciones en enfermedades proliferativas de los tejidos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; Su elevado costo<a name="p136"></a> lo hace disponible s&#243;lo a ciertos sectores de la poblaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0175"><span class="elsevierStyleSup">35</span></a>&#46; A principios de los a&#241;os 90&#44; Stierle y colaboradores &#40;1993&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0180"><span class="elsevierStyleSup">36</span></a> sugirieron que los tejidos vegetales de <span class="elsevierStyleItalic">T&#46; brevifolia</span> podr&#237;an albergar microorganismos end&#243;fitos que sintetizaran taxol&#46; Posteriormente&#44; Strobel y colaboradores &#40;1993&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0185"><span class="elsevierStyleSup">37</span></a> aislaron de esta especie vegetal el hongo end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">Taxomyces andreanae</span> que tiene la capacidad de sintetizar taxol&#46; En estudios posteriores&#44; se encontraron otras especies de microorganismos aislados de con&#237;feras capaces de producir taxol&#44; como <span class="elsevierStyleItalic">Pestalotiopsis microspora</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">38</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0195"><span class="elsevierStyleSup">39</span></a>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Periconia</span> sp<span class="elsevierStyleItalic">&#46;&#44; Fusarium solani&#44; Alternaria</span> sp&#46; y <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus</span> sp&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">40-42</span></a></p><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por otro lado&#44; debido a la compleja interacci&#243;n que se establece entre los hongos end&#243;fitos y su planta hospedera&#44; entre distintas especies de hongos end&#243;fitos&#44; y otras especies invasoras como otros hongos&#44; oomicetos y bacterias&#44; se ha puesto atenci&#243;n no s&#243;lo en el papel ecol&#243;gico que pueden desempe&#241;ar los metabolitos secundarios producidos por los hongos end&#243;fitos en dichas interacciones&#44; sino en las aplicaciones de estos compuestos para el desarrollo de agroqu&#237;micos como nematicidas&#44; fungicidas&#44; insecticidas y herbicidas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46; As&#237; por ejemplo&#44; el estudio biodirigido del extracto org&#225;nico del hongo end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">Phomopsis phaseoli</span>&#44; aislado de un &#225;rbol tropical no identificado que crece en la Guyana Francesa&#44; permiti&#243; el aislamiento del &#225;cido 3 - hidroxipropi&#243;nico&#44; un compuesto con actividad nematicida contra <span class="elsevierStyleItalic">Meloidogyne incognita</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0215"><span class="elsevierStyleSup">43</span></a>&#46;</p><p id="par0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por otra parte se aislaron dos polic&#233;tidos de la familia de los d&#233;psidos&#44; la uredinina A y el 4-&#91;&#40;2&#44;4-dihidroxi-3&#44;6-dimetilbenzoil&#41;oxi&#93;-2-hidroxi-3&#44;6-dimetilbenzoato de 3-hidroxi-2&#44;5-dimetilfenilo&#44; del hongo <span class="elsevierStyleItalic">Cladosporium uredinicola</span>&#44; un end&#243;fito de la guayaba &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Psidium guajava</span>&#44; Rosaceae&#41;&#46; Ambos d&#233;psidos presentan actividad herbicida inhibiendo el flujo de electrones del agua al metilviol&#243;geno&#44; actuando como inhibidores de la reacci&#243;n de Hill en tilacoides de espinaca<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">44</span></a>&#46;</p><p id="par0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">Edenia gomezpompae</span>&#44; un end&#243;fito de las hojas de <span class="elsevierStyleItalic">Callicarpa acuminata</span> &#40;Verbenaceae&#41;&#44; produce varios compuestos con potencial antif&#250;ngico&#44; incluyendo las preusomerinas EG<span class="elsevierStyleInf">1</span>&#44; EG<span class="elsevierStyleInf">2</span> y EG<span class="elsevierStyleInf">3</span> y las palmarumicinas CP<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#44; CP<span class="elsevierStyleInf">17</span> y CP<span class="elsevierStyleInf">18</span>&#46; Las preusomerinas inhiben significativamente el crecimiento de varios end&#243;fitos de su misma planta hospedera&#44; as&#237; como el de diversos microorganismos fitopat&#243;genos de importancia econ&#243;mica&#44; como <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; oxysporum&#44; Rhizoctonia</span> sp&#44; <span class="elsevierStyleItalic">A&#46; solani&#44; P&#46; capsici</span> y <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; parasitica</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0225"><span class="elsevierStyleSup">45</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0230"><span class="elsevierStyleSup">46</span></a>&#46;</p><p id="par0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La investigaci&#243;n sobre end&#243;fitos de pastos han demostrado que pueden defender a su hospedera del at a que de herb&#237;voros por medio de compuestos con actividad insecticida y antialimentaria&#46; Existen estudios que han demostrado que los alcaloides tipo lolina son efectivos contra los &#225;fidos <span class="elsevierStyleItalic">Rhopalosiphum padi</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0235"><span class="elsevierStyleSup">47</span></a>&#44; los heter&#243;pteros <span class="elsevierStyleItalic">Oncopeltus faciatus</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0240"><span class="elsevierStyleSup">48</span></a>&#44; el cole&#243;ptero <span class="elsevierStyleItalic">Popillia japonica</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0245"><span class="elsevierStyleSup">49</span></a> y el lepid&#243;ptero <span class="elsevierStyleItalic">Spodoptera frugiperda</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0250"><span class="elsevierStyleSup">50</span></a>&#46; Debido a su baja toxicidad en los mam&#237;feros&#44; se est&#225;n desarrollando m&#233;todos sint&#233;ticos para su venta como insecticidas comerciales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0255"><span class="elsevierStyleSup">51</span></a>&#46;</p><p id="par0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Diversos compuestos aislados de hongos end&#243;fitos presentan actividad antibacteriana&#44; contra bacterias Gram positivas&#44; Gram negativas y micobacterias&#46; Por citar un ejemplo&#44; en el estudio realizado por Zhao y colaboradores &#40;2012&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0260"><span class="elsevierStyleSup">52</span></a>&#44; se reportaron dos compuestos con esa actividad&#44; obtenidos del end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">Gliomastix murorum</span> Ppf8&#44; aislado de <span class="elsevierStyleItalic">Paris polyphylla</span> var&#46; <span class="elsevierStyleItalic">yunnanensis</span> &#40;Trilliaceae&#41;&#58; un esterol el ergosta-5&#44;7&#44;22-trien-3-oly un benzofurano el 2&#44;3 - dihidro-5- hidroxi-&#225;&#46;&#225; a&#44;a-dimetil-2-benzofuranometanol&#46; Ambos compuestos presentaron valores de CI<span class="elsevierStyleInf">50</span> entre 55&#46;65 a 145&#46;36 &#181;g&#47;mL contra <span class="elsevierStyleItalic">Escherichia coli&#44; Pseudomonas lachrymans&#44; Bacillus subtilis</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus haemolyticus</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0260"><span class="elsevierStyleSup">52</span></a>&#46; Por otra parte&#44; en un estudio realizado por Rukachaisirikul en 2008<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0265"><span class="elsevierStyleSup">53</span></a>&#44; se report&#243; una amida novedosa&#44; la fomoenamida&#44; que presenta actividad antif&#237;mica contra <span class="elsevierStyleItalic">Mycobacterium tuberculosis</span> cepa H37Ra&#46; Este compuesto se obtuvo del end&#243;fito <span class="elsevierStyleItalic">Phomopsis longicolla</span> aislado a partir del &#225;rbol <span class="elsevierStyleItalic">Garcinia dulcis</span> &#40;Clusiaceae&#41;&#46;</p><p id="par0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Cabe destacar que lo sestud ios sobre hongos end&#243;fitos tambi&#233;n aportan conocimientos sobre metabolitos secundarios aislados de hongos de diferentes fuentes&#44; reportados con funciones biol&#243;gicas distintas&#46; Para citar un ejemplo&#44; la fumigaclavina C es un alcaloide tipo clavina que fue originalmente aislado y reportado por Cole y colaboradores en 1977<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0270"><span class="elsevierStyleSup">54</span></a> como una micotoxina alimentaria de <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus fumigatus</span>&#46; Posteriormente&#44; Pinheiro y colaboradores en 2012<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0275"><span class="elsevierStyleSup">55</span></a> reportaron la actividad antimicrobiana de este compuesto&#44; obtenido a partir del extracto acetoet&#237;lico de una especie end&#243;fita no identificada de <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus</span> aislado de la planta medicinal <span class="elsevierStyleItalic">Bauhinia guianensis</span> &#40;Fabaceae&#41;&#46; La fumigaclavina C es activo contra <span class="elsevierStyleItalic">E&#46; coli&#44; P&#46; aeruginosa&#44; S&#46; aureus</span> y <span class="elsevierStyleItalic">B&#46; subtilis</span>&#46;</p><p id="par0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0010">Cuadro II</a> se presentan ejemplos selectos de metabolitos secundarios con actividad biol&#243;gica aislados de hongos end&#243;fitos&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0010"></elsevierMultimedia><p id="par0160" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Una de las grandes ventajas que representa la disponibilidad de un sinn&#250;mero de microorganismos end&#243;fitos capaces de sintetizar un f&#225;rmaco o un agroqu&#237;mico potencial&#44; es evitar la necesidad de cultivar o colectar especies vegetales silvestres&#44; as&#237; como reducir el costo de producci&#243;n de los principios activos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280"><span class="elsevierStyleSup">56</span></a>&#46; De la misma forma&#44; se ha propuesto que estos metabolitos podr&#237;an ser utilizados para desarrollar agroqu&#237;micos de origen natural&#44; que ser&#237;an menos perjudiciales para el hombre y para el medio ambiente que los compuestos qu&#237;micos sint&#233;ticos que actualmente se utilizan en la agricultura&#44; ya que los productos naturales pueden interactuar con blancos moleculares espec&#237;ficos&#44; afectar procesos fisiol&#243;gicos particulares y presentar menores &#237;ndices de bioacumulaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46;<a name="p137"></a><a name="p138"></a><a name="p139"></a><a name="p140"></a><a name="p141"></a></p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0055">Estrategias de selecci&#243;n de hospederas &#250;tiles para el aislamiento de hongos end&#243;fitos</span><p id="par0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los antecedentes y consideraciones anteriores&#44; aunados a la gran diversidad de especies vegetales existentes a nivel mundial&#44; as&#237; como a la capacidad que tienen algunos hongos end&#243;fitos de mejorar los mecanismos de resistencia de su hospedera y de protegerla del ataque de posibles enemigos&#44; han permitido establecer estrategias de selecci&#243;n de plantas hospederas que incrementen la posibilidad de aislar hongos end&#243;fitos capaces de producir metabolitos secundarios bioactivos&#46; Estos criterios incluyen<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">73</span></a>&#58;<ul class="elsevierStyleList" id="lis0010"><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0020"><span class="elsevierStyleLabel">1&#46;</span><p id="par0170" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Plantas sin s&#237;ntomas de enfermedad que crecen rodeadas de otras plantas infectadas por diversos pat&#243;genos o atacadas por herb&#237;voros &#40;criterio ecol&#243;gico&#41;&#44; las cuales pueden estar colonizadas por end&#243;fitos productores de metabolitos secundarios con propiedades antimicrobianas e insecticidas&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0025"><span class="elsevierStyleLabel">2&#46;</span><p id="par0175" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Plantas que crecen en &#225;reas de alta biodiversidad y que&#44; por lo tanto&#44; pueden alojar end&#243;fitos igualmente biodiversos&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0030"><span class="elsevierStyleLabel">3&#46;</span><p id="par0180" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Plantas que tienen antecedentes entnobot&#225;nicos&#44; que se relacionan con alg&#250;n uso espec&#237;fico o aplicaciones relacionadas a los intereses de la investigaci&#243;n&#44; como son las plantas con uso en la medicina tradicional &#40;criterio etnom&#233;dico&#41;&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0035"><span class="elsevierStyleLabel">4&#46;</span><p id="par0185" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Plantas con estrategias especiales para su supervivencia o que crecen en ambientes &#250;nicos&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lsti0040"><span class="elsevierStyleLabel">5&#46;</span><p id="par0190" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Plantas end&#233;micas que poseen una longevidad inusual&#44; o que han ocupado extensiones de tierra poco convencionales&#46;</p></li></ul></p></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0060">Estrategias metodol&#243;gicas para la obtenci&#243;n de metabolitos secundarios bioactivos</span><p id="par0195" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para el descubrimiento de metabolitos secundarios de microorganismos end&#243;fitos&#44; se ha aplicado en repetidas ocasiones la estrategia metodol&#243;gica que se indica a continuaci&#243;n&#58; en primer lugar&#44; se realiza la selecci&#243;n de las hospederas&#44; de acuerdo con los criterios mencionados y se lleva a cabo el aislamiento de los hongos end&#243;fitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0170"><span class="elsevierStyleSup">34</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">73</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375"><span class="elsevierStyleSup">75</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0380"><span class="elsevierStyleSup">76</span></a>&#46; La caracterizaci&#243;n taxon&#243;mica de los end&#243;fitos puros se lleva a cabo mediante el an&#225;lisis detallado de sus caracter&#237;sticas macro y microsc&#243;picas&#44; as&#237; como mediante el empleo de t&#233;cnicas moleculares modernas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0385"><span class="elsevierStyleSup">77</span></a>&#46; A continuaci&#243;n se realiza la preselecci&#243;n de los microorganismos&#44; mediante un criterio ecol&#243;gico&#44; principalmente con base en las interacciones planta-microorganismo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0390"><span class="elsevierStyleSup">78</span></a> y microorganismo-microorganismo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">79</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0400"><span class="elsevierStyleSup">80</span></a>&#46; En m&#250;ltiples ocasiones&#44; la observaci&#243;n de este tipo de interacciones ha constituido un punto de partida para la preselecci&#243;n de especies f&#250;ngicas como una fuente valiosa de principios bioactivos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405"><span class="elsevierStyleSup">81</span></a>&#46;</p><p id="par0200" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En segundo lugar&#44; es necesario realizar cultivos en peque&#241;a escala&#44; con la finalidad de establecer las condiciones &#243;ptimas de crecimiento de los organismos f&#250;ngicos objeto de estudio&#46;</p><p id="par0205" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Posteriormente&#44; se preparan los extractos del medio de cultivo y del micelio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#46; A continuaci&#243;n&#44; se realizan pruebas biol&#243;gicas preliminares&#44; las cuales consisten en la determinaci&#243;n del efecto biol&#243;gico de los extractos org&#225;nicos derivados del medio de cultivo y del micelio&#44; mediante la utilizaci&#243;n de bioensayos sencillos y de f&#225;cil implementaci&#243;n&#46; Entre los m&#225;s utilizados para detectar posibles agroqu&#237;micos se encuentran los ensayos de germinaci&#243;n y de crecimiento radicular de diversas especies de semillas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410"><span class="elsevierStyleSup">82</span></a> y el ensayo para detectar inhibidores y promotores del crecimiento de plantas&#44; mediante el empleo de <span class="elsevierStyleItalic">Lemna minor</span> &#40;Araceae&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415"><span class="elsevierStyleSup">83</span></a>&#46; La determinaci&#243;n del potencial antif&#250;ngico se realiza mediante la medici&#243;n del efecto de los extractos sobre el crecimiento de diversos microorganismos fitopat&#243;genos de importancia econ&#243;mica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44; mientras que para evidenciar el efecto insecticida y nematicida se utilizan bioensayos sobre diferentes artr&#243;podos y nematodos para observar actividad t&#243;xica&#44; ovicida&#44; y&#47;o repelente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420"><span class="elsevierStyleSup">84</span></a>&#46;</p><p id="par0210" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por otra parte&#44; para encontrar metabolitos secundarios con aplicaci&#243;n terap&#233;utica&#44; existen ensayos para evidenciar actividad antimicrobiana&#44; empleando m&#233;todos comunes como el de difusi&#243;n en disco&#44; el de diluci&#243;n en agar y la prueba de inhibici&#243;n sobre el crecimiento radial de microorganismos pat&#243;genos para los humanos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0425"><span class="elsevierStyleSup">85-87</span></a>&#46; Sobre diferentes l&#237;neas celulares tumorales&#44; para comprobar acci&#243;n anticancer&#237;gena<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0440"><span class="elsevierStyleSup">88</span></a>&#46; Para comprobar actividad antiinfamatoria se realizan pruebas sobre diferentes l&#237;neas celulares y la prueba de enema en oreja de rat&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0445"><span class="elsevierStyleSup">89</span></a>&#46; Para demostrar actividad antidiab&#233;tica se trabaja con ratones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450"><span class="elsevierStyleSup">90</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455"><span class="elsevierStyleSup">91</span></a> y&#44; por &#250;ltimo&#44; mediante la infecci&#243;n de c&#233;lulas por virus y el m&#233;todo de difusi&#243;n en pozo con una suspensi&#243;n de c&#233;lulas virales&#44; se logra observar la actividad antiviral<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460"><span class="elsevierStyleSup">92</span></a>&#46; Cabe destacar que estas pruebas son s&#243;lo una muestra representativa de los principales bioensayos utilizados y de la actividad biol&#243;gica puesta en evidencia&#46;</p><p id="par0215" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estas evaluaciones preliminares permiten detectar extractos naturales apropiados para la obtenci&#243;n de agentes terap&#233;uticos o agroqu&#237;micos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; En general&#44; los extractos que demuestran respuestas positivas en los ensayos de fitoinhibici&#243;n o como inhibidores del crecimiento de microorganismos&#44; se consideran candidatos adecuados para la realizaci&#243;n de otras pruebas biol&#243;gicas dirigidas a un blanco de acci&#243;n espec&#237;fico en la fisiolog&#237;a o en el metabolismo vegetal o de los microorganismos&#44; respectivamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">44</span></a>&#46;</p><p id="par0220" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Una vez seleccionados los extractos activos se a&#237;slan los principios bioactivos mediante estudios qu&#237;micos biodirigidos&#46; Este proceso permite la obtenci&#243;n de los metabolitos secundarios con actividad biol&#243;gica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360"><span class="elsevierStyleSup">72</span></a>&#46; Los compuestos naturales activos puros se identifican y&#44; por &#250;ltimo&#44; &#233;stos son sometidos a ensayos biol&#243;gicos adicionales con la finalidad de explorar de manera m&#225;s detallada su posible aplicaci&#243;n como f&#225;rmacos o agroqu&#237;micos comerciales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">44</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370"><span class="elsevierStyleSup">74</span></a>&#46; En el caso particular de los agroqu&#237;micos potenciales&#44; se realizan<a name="p142"></a> pruebas de invernadero sobre especies vegetales cultivables o sobre malezas para determinar la actividad de tipo pre y postemergente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435"><span class="elsevierStyleSup">87</span></a>&#46;</p><p id="par0225" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Finalmente&#44; es necesario determinar la toxicidad de los compuestos bioactivos y para ello se han desarrollado pruebas preliminares sobre los crust&#225;ceos <span class="elsevierStyleItalic">Artemia salina</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Daphnia magna</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465"><span class="elsevierStyleSup">93</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0470"><span class="elsevierStyleSup">94</span></a>&#44; as&#237; como la muerte celular de macr&#243;fagos&#44; utilizando l&#237;neas celulares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475"><span class="elsevierStyleSup">95</span></a>&#46; Posteriormente&#44; es necesario verificar la toxicidad en mam&#237;feros&#44; en cuyo caso se trabaja inicialmente con ratones y cobayos&#44; para posteriormente dar inicio a las pruebas cl&#237;nicas en pacientes y personas sanas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0480"><span class="elsevierStyleSup">96</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0485"><span class="elsevierStyleSup">97</span></a>&#46;</p><p id="par0230" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este contexto&#44; se muestran a continuaci&#243;n los resultados obtenidos a nivel de extractos org&#225;nicos de hongos end&#243;fitos con potencial antag&#243;nico&#44; aislados de las hojas de plantas seleccionadas bajo un criterio ecol&#243;gico&#44; y colectadas en una zona de alta biodiversidad como lo es la &#8216;Reserva Ecol&#243;gica de la Bi&#243;sfera Sierra de Huautla&#8217; &#40;REBIOSH&#41;&#44; ubicada en Morelos&#44; M&#233;xico&#46; Esta investigaci&#243;n se realiza actualmente en nuestro grupo de trabajo y est&#225; enfocada principalmente en la obtenci&#243;n de metabolitos secundarios con potencial fitot&#243;xico y antimicrobiano con posible aplicaci&#243;n sobre el control de malezas&#44; hongos verdaderos y oomicetos fitopat&#243;genos&#46;</p><p id="par0235" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para lograr este objetivo&#44; se aislaron hongos end&#243;fitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">73</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0380"><span class="elsevierStyleSup">76</span></a> de las hojas sanas de 11 plantas pertenecientes a las familias Burseraceae&#44; Celastraceae&#44; Euphorbiaceae&#44; Fabaceae&#44; Labiatae y Piperaceae&#44; obteniendo un total de 4310 aislamientos de hongos end&#243;fitos&#44; de los cuales se han conseguido 183 morfotipos puros a la fecha&#44; que poseen potencial antag&#243;nico sobre el crecimiento de otras poblaciones de hongos end&#243;fitos que emerg&#237;an al mismo tiempo durante las etapas de aislamiento y purificaci&#243;n&#46; Estos resultados muestran claramente que las plantas en estudio se encuentran colonizadas por un amplio n&#250;mero de hongos end&#243;fitos&#44; y confirman que el criterio de selecci&#243;n empleado&#44; es decir&#44; plantas que crecen en &#225;reas de gran diversidad biol&#243;gica y que no presentan ning&#250;n da&#241;o por pat&#243;genos o herb&#237;voros&#44; constituyen una buena estrategia para aislar una gran cantidad y diversidad de end&#243;fitos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370"><span class="elsevierStyleSup">74</span></a>&#46;</p><p id="par0240" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Con el prop&#243;sito de obtener los metabolitos secundarios producidos por los hongos end&#243;fitos y comprobar que poseen potencial antimicrobiano y fitot&#243;xico&#44; de los 183 end&#243;fitos puros&#44; se eligieron 75 para su cultivo&#44; los cuales inhibieron significativamente el crecimiento de otros end&#243;fitos en las interacciones antag&#243;nicas observadas durante la etapa de purificaci&#243;n&#46; Los hongos seleccionados se cultivaron en peque&#241;a escala bajo diferentes condiciones&#44; utilizando como medio de crecimiento&#44; caldo papa dextrosa &#40;1 L&#41;&#44; incubando en condiciones est&#225;ticas y en agitaci&#243;n &#40;15 d&#237;as a 200 rpm&#41;&#44; en medios s&#243;lidos empleando agar papa dextrosa &#40;10 cajas de Petri de 10 cm&#41; y en medio a base de arroz &#40;300 g&#41;&#44; incubado est&#225;ticamente por un periodo de 30 d&#237;as&#44; con fotoperiodo de luz artificial-obscuridad 12&#58;12 h&#44; a temperatura ambiente&#46; Transcurrido el periodo de incubaci&#243;n&#44; se obtuvieron los extractos org&#225;nicos del medio de cultivo y micelio para los cultivos en medio l&#237;quido y de medio-micelio para los cultivos en medio s&#243;lido y arroz&#46; El potencial antimicrobiano y fitot&#243;xico&#44; de los extractos org&#225;nicos obtenidos se determin&#243; cuantitativamente sobre el crecimiento de microorganismos fitopat&#243;ge nos y sobre la longitud de la ra&#237;z de plantas modelo&#44; utilizando el m&#233;todo de diluci&#243;n en agar<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0490"><span class="elsevierStyleSup">98</span></a>&#44;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0495"><span class="elsevierStyleSup">99</span></a>&#46;</p><p id="par0245" class="elsevierStylePara elsevierViewall">De los de 75 end&#243;fitos cultivados en peque&#241;a escala&#44; se evalu&#243; la actividad antimicrobiana de los extractos org&#225;nicos con los mayores rendimientos&#46; En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">Gr&#225;fica 1</a> se muestra el potencial antimicrobiano de 36 extractos org&#225;nicos sobre el crecimiento de cinco microorganismos fitopat&#243;genos con importancia econ&#243;mica&#44; dos hongos verdaderos &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Alternaria solani</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium oxysporum</span>&#41; y sobre tres oomicetos &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Pythium aphanidermatum&#44; Phytophthora parasitica</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Phytophthora capsici</span>&#41;&#46; El efecto de inhibici&#243;n provocado por cada uno de los extractos f&#250;ngicos evaluados sobre el crecimiento de los microorganismos de prueba&#44; se agrupan en alto&#44; moderado y bajo&#44; seg&#250;n su actividad antimicrobiana mostrada&#44; donde bajo corresponde a inhibiciones del 1-24&#37;&#44; moderado del 25-50&#37; y alto del 51-100&#37;&#44; de acuerdo con los intervalos establecidos en nuestro grupo de trabajo&#46; El 42&#37; tuvo actividad baja&#44; el 34&#37; present&#243; actividad moderada y el 24&#37; exhibi&#243; actividad alta&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0250" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Estos resultados demuestran que los metabolitos secundar ios biosintetizados por m&#225;s del 50&#37; de los hongos end&#243;fitos evaluados&#44; poseen actividad antimicrobiana de moderada a alta&#46; Por lo que son considerados como candidatos id&#243;neos en la b&#250;squeda de nuevos compuestos de origen natural&#44; con actividad antimicrobiana&#44; &#250;tiles en la agricultura moderna y que adem&#225;s posiblemente tengan un papel en la protecci&#243;n de su hospedera contra pat&#243;genos y herb&#237;voros&#46;<a name="p143"></a></p><p id="par0255" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Con respecto ala actividad fitot&#243;xic a en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">Gr&#225;fica 2</a> se muestra el efecto inhibitorio de 70 extractos org&#225;nicos sobre la longitud de la ra&#237;z de las semillas de dos plantas modelo&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Amaranthus hypochondriacus</span> &#40;Amaranthaceae&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">Solanum lycopersicum</span> &#40;Solanaceae&#41;&#46; De nueva cuenta&#44; el porcentaje de inhibici&#243;n provocado por cada uno de los extractos org&#225;nicos evaluados sobre el crecimiento de la ra&#237;z de las plantas de prueba se agrupan en alto&#44; moderado y bajo&#44; seg&#250;n su actividad fitot&#243;xica mostrada&#44; donde bajo cor responde a inhibiciones del 1-24&#37;&#44; moderado del 2 5 -50&#37; y alt o del 51-10 0 &#37;&#44; d e acuerdo con los intervalos establecidos en nuestro grupo de trabajo&#46; El 12&#37; de los extractos evaluados tuvo actividad fitot&#243;xica baja&#44; el 22&#37; present &#243; activid ad mode rada y el 60&#37; mostr&#243; actividad alta&#46; Estos datos demuestran que la mayor&#237;a de los hongos end&#243;fitos aislados de plantas de la REBIOSH son excelentes productores de compuestos con actividad fitot&#243;xica&#44; &#250;tiles para el desarrollo de agentes herbicidas alternativos a los usados hoy en d&#237;a&#46; Por otra parte&#44; es posible que estos compuestos tambi&#233;n contribuyan en la defensa de su planta hospedera&#44; protegi&#233;ndola de la invasi&#243;n de algunas plantas o malezas que habitan en su comunidad y a su vez pueden ser necesarios para su sobrevivencia dentro de su planta hospedera&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0260" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el presente trabajo se pone en evidencia que los hongos end&#243;fitos representan candidatos id&#243;neos&#44; para la investigaci&#243;n y obtenci&#243;n de compuestos bioactivos&#46;</p></span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0065">Conclusiones</span><p id="par0265" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Desde el descubrimiento de los hongos end&#243;fitos como productores de metabolitos secundarios t&#243;xicos contra herb&#237;voros&#44; comenz&#243; un amplio estudio que agrupa a investigadores de diversas &#225;reas con el fin de conocer varios aspectos de los end&#243;fitos&#44; entre ellos la producci&#243;n de metabolitos bioactivos &#250;tiles para la humanidad&#46;</p><p id="par0270" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Con los ejemplos proporcionados podemos demostrar la importancia del estudio de los hongos end&#243;fitos y su potencial para la obtenci&#243;n de compuestos bioactivos&#46; Sin embargo&#44; falta todav&#237;a mucha investigaci&#243;n que nos proporcione informaci&#243;n sobre la toxicidad y seguridad de los metabolitos secundar ios para que puedan ser utilizados como agentes agroqu&#237;micos o como f&#225;rmacos&#46; 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                  \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head  " align="left" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Criterio&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clavicipit&#225;ceos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">No Clavicipit&#225;ceos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head  " align="" valign="top" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Clase 4&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Rango de hospederos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Reducido&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Extenso&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Extenso&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Extenso&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Tejidos que colonizan&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Tallo y rizomas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Tallos&#44; hojas y rizomas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Tallos&#44; hojas&#44; corteza&#44; fores&#44; frutos&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Ra&#237;ces&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Colonizaci&#243;n <span class="elsevierStyleItalic">in planta</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Extensiva&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Extensiva&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Limitada&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Extensiva&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Biodiversidad <span class="elsevierStyleItalic">in planta</span>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Baja&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Baja&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Alta&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Desconocida&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Transmisi&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn0005">&#42;</a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Vertical y horizontal&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Vertical y horizontal&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Horizontal&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Horizontal&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Funci&#243;n ecol&#243;gica&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Incrementan la biomasa de la planta&#44; confieren tolerancia a la sequ&#237;a y producen metabolitos secundarios t&#243;xicos para los herb&#237;voros&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Incrementan la biomasa de la planta&#44; confieren tolerancia al estr&#233;s bi&#243;tico y abi&#243;tico y protegen contra los hongos pat&#243;genos por acci&#243;n de los metabolitos secundarios&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Inducen resistencia a las enfermedades&#44; protecci&#243;n contra los herb&#237;voros y modifican la sensibilidad al estr&#233;s abi&#243;tico mediante la producci&#243;n de los metabolitos secundarios&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="left" valign="middle">Inhiben el crecimiento de pat&#243;genos y producen metabolitos secundarios t&#243;xicos para los herb&#237;voros&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></tbody></table>
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                  \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Hongo end&#243;fito &#47; planta hospedera&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Metabolito secundario &#47; N&#250;cleo base&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th><th class="td" title="table-head  " align="center" valign="middle" scope="col" style="border-bottom: 2px solid black">Actividad biol&#243;gica&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</th></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Neotyphodium lolli</span> &#40;Clavicipitaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Lolium perenne</span> &#40;Poaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx1"></elsevierMultimedia></span>Lolitrem B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0285"><span class="elsevierStyleSup">57</span></a> Alcaloide indolterp&#233;nico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Neurot&#243;xico</span>&#46; Inhibidor de los canales de calcio activados por potasio&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Endothia gyrosa</span> IFB-E023 &#40;Cryphonectriaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Vatica mangachapo</span> &#40;Dipterocarpaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx2"></elsevierMultimedia></span>Citocalasina Z10<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0290"><span class="elsevierStyleSup">58</span></a> Alcaloide polic&#233;tido isoind&#243;lico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Citot&#243;xico</span>&#46; En l&#237;neas celulares de leucemia K562&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Mycoleptodiscus</span> sp&#46; &#40;Magnaporthaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Desmotes incomparabilis</span> &#40;Rutaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx3"></elsevierMultimedia></span>Micoleptodiscina B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0295"><span class="elsevierStyleSup">59</span></a> Alcaloide indolterp&#233;nico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Citot&#243;xico</span>&#46; En l&#237;neas celulares de fibroblastos humanos IMR-90&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Penicillium</span> sp&#46; &#40;Trichocomaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Mauritia flexuosa</span> &#40;Arecaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx4"></elsevierMultimedia></span>Glandicolina B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300"><span class="elsevierStyleSup">60</span></a> Alcaloide a-carbol&#237;nico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antimicrobiano</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus aureus&#44; Micrococcus luteus</span> y <span class="elsevierStyleItalic">E&#46; coli</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus niger</span> IFB-E003 &#40;Trichocomaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Cynodon dactylon</span> &#40;Poaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx5"></elsevierMultimedia></span>Aspernigerina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0305"><span class="elsevierStyleSup">61</span></a> Alcaloide piperaz&#237;nico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Citot&#243;xico</span>&#46; En l&#237;neas celulares de los carcinomas nasofar&#237;ngeo epidermoide&#44; cervical Hela y colorectal SW1116&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus tamarii</span> &#40;Trichocomaceae&#41; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Ficus carica</span> &#40;Moraceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx6"></elsevierMultimedia></span>Fumitremorgina B&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0310"><span class="elsevierStyleSup">62</span></a> Alcaloide indolil dicetopiperaz&#237;nico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antif&#250;ngico</span>&#46; Activo contra los fitopat&#243;genos <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium graminearum&#44; Botrytis cinerea&#44; Phytophthora capsici&#44; Phytophthora oryzae</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Pullularia</span> sp&#46; BCC 8613 &#40;Dothioraceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Calophyllum</span> sp&#46; &#40;Calophyllaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx7"></elsevierMultimedia></span>Pulularina A&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0315"><span class="elsevierStyleSup">63</span></a> Depsip&#233;ptido&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antiplasm&#243;dico</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">Plasmodium falciparum</span> K1&#46; <span class="elsevierStyleBold">Antiviral</span>&#46; Contra el virus del herpes simple &#40;HSV-1&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Neonectria ramulariae</span> Wollenw KS-246 &#40;Nectriaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span> un &#225;rbol no identificado&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx8"></elsevierMultimedia></span>Bispirrocidina&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0320"><span class="elsevierStyleSup">64</span></a> Alcaloide d&#237;mero de la pirrocidina&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Inhibidor enzim&#225;tico</span>&#46; Act&#250;a sobre la prolilpolipeptidasa&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Cephalosporium</span> sp&#46; IFB-E001 &#40;Incertae sedis&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Trachelospermum jasminoides</span> &#40;Apocynaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx9"></elsevierMultimedia></span>Grafislactona A&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0325"><span class="elsevierStyleSup">65</span></a> Benzocromeno polic&#233;tido&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antioxidante</span>&#46; Inhibe la peroxidaci&#243;n del &#225;cido linoleico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Epichlo&#235; festucae</span> &#40;Clavicipitaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span> varias especies de pastos &#40;Poaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx10"></elsevierMultimedia></span>Chokol K&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0330"><span class="elsevierStyleSup">66</span></a> Sesquiterpeno &#40;2&#44;6-ciclofarnesano&#44; esqueleto reportado s&#243;lo en end&#243;fitos&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Atractor de insectos</span>&#46; Atractor de la mosca <span class="elsevierStyleItalic">Botanophila</span> para la propagaci&#243;n de esporas&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle">Hongo CR115 no identificado&#46;<span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Daphnopsis americana</span> &#40;Thymelaeaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx11"></elsevierMultimedia></span>Guanacastepeno&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0335"><span class="elsevierStyleSup">67</span></a> Diterpeno &#40;guanacastano&#44; esqueleto reportado s&#243;lo en end&#243;fitos&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antibacterial</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; aureus</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Enterococcus faecium</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">E&#46; gomezpompae</span> &#40;Pleosporaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">C&#46; acuminata</span> &#40;Verbenaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx12"></elsevierMultimedia></span>0 Preusomerina EG<span class="elsevierStyleInf">1</span>&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a> Bisnaftoespirocetal&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antif&#250;ngico</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">P&#46; capsici&#44; P&#46; parasitica&#44; F&#46; oxysporum</span> y <span class="elsevierStyleItalic">A&#46; solani</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Chaetomium globosum</span> &#40;Chaetomiaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Ginkgo biloba</span> &#40;Ginkgoaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx13"></elsevierMultimedia></span>Quetomugilina D&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0340"><span class="elsevierStyleSup">68</span></a> Isocromano polic&#233;tido&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antif&#250;ngico</span>&#46; Activo contra <span class="elsevierStyleItalic">Mucor miehei</span>&#46; T&#243;xico para <span class="elsevierStyleItalic">Artemia salina</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Dwayaangam colodena</span> &#40;Orbiliaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Picea rubens</span> &#40;Pinaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx14"></elsevierMultimedia></span>Cordianh&#237;drido B&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0345"><span class="elsevierStyleSup">69</span></a> Anh&#237;drido derivado de &#225;cidos grasos&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Insecticida</span>&#46; Contra el lepid&#243;ptero <span class="elsevierStyleItalic">Choristoneura fumiferana</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Myrothecium roridum</span> IFB-E091 &#40;incertae sedis&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span> ra&#237;ces de <span class="elsevierStyleItalic">Artemisia annua</span> &#40;Asteraceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx15"></elsevierMultimedia></span>0 Roritoxina E&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300"><span class="elsevierStyleSup">60</span></a> Macr&#243;lido tipo tricoteceno&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Citot&#243;xico</span>&#46; En l&#237;neas celulares de carcinoma g&#225;strico SGC-7901 y hepatocarcinoma SMMC-7721&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Pestalotiopsis fici</span> &#40;Amphisphaeriaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span> un &#225;rbol no identificado colectado en Hangzhou&#44; Rep&#250;blica Popular China&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx16"></elsevierMultimedia></span>Cloropupukeananina&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0350"><span class="elsevierStyleSup">70</span></a> D&#237;mero polic&#233;tido prenilado&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antiviral</span>&#46; Inhibe la replicaci&#243;n del virus de inmunodeficiencia humana &#40;HIV-1&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Pestalotiopsis fici</span> &#40;Amphisphaeriaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span> un &#225;rbol no identificado colectado en Hangzhou&#44; Rep&#250;blica Popular China&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx17"></elsevierMultimedia></span>Pestalofona C&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0210"><span class="elsevierStyleSup">42</span></a> D&#237;mero polic&#233;tido prenilado&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antif&#250;ngico</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">Candida albicans&#44; Geotrichum candidum</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus fumigatus</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Morinia logiappendiculata</span> &#40;Amphisphaeriaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Santolina rosmarinifolia</span> &#40;Asteraceae&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Helichrysum stoechas</span> &#40;Asteraceae&#41;&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Thymus mastichina</span> &#40;Lamiaceae&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">Calluna vulgarisin</span> &#40;Ericaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx18"></elsevierMultimedia></span>Moriniafungina&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0355"><span class="elsevierStyleSup">71</span></a> Diterpeno tipo sordiarina&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antif&#250;ngico</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">Cryptococcus neoformans&#44; C&#46; albicans&#44; C&#46; glabrata&#44; C&#46; parapsilosis&#44; C&#46; krusei</span> y <span class="elsevierStyleItalic">C&#46; lusitaniae</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Phoma</span> sp&#46; &#40;Incertae sedis&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Costus</span> sp&#46; &#40;Costaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx19"></elsevierMultimedia></span>Formaxantona A&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360"><span class="elsevierStyleSup">72</span></a> D&#237;mero de xantona polic&#233;tida&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Antif&#250;ngico</span>&#46; Contra <span class="elsevierStyleItalic">Phytophthora infestans&#44; Botrytis cinerea&#44; Pyricularia oryzae</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Ustilago violacea</span>&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleItalic">Chaetomium</span> sp&#46; &#40;Chaetomiaceae&#41;&#46; <span class="elsevierStyleBold">End&#243;fito de</span><span class="elsevierStyleItalic">Salvia officinalis</span> &#40;Lamiaceae&#41;&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleInlineFigure"><elsevierMultimedia class="elsevierStyleLink" ident="fx20"></elsevierMultimedia></span>Cocliodinol&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280"><span class="elsevierStyleSup">56</span></a> Alcaloide ind&#243;lico&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="table-entry  " align="center" valign="middle"><span class="elsevierStyleBold">Citot&#243;xico</span>&#46; Contra l&#237;neas celulares de linfoma murino t L5178Y&#46;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></tbody></table>
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Información del artículo

ISSN: 1405888X
Idioma original: Español

DOI:10.1016/S1405-888X(13)72084-9

Datos actualizados diariamente

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2024 Septiembre	989	64	1053
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2016 Febrero	51	52	103
2016 Enero	42	38	80
2015 Diciembre	41	39	80
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2015 Octubre	63	51	114
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2015 Julio	26	13	39
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