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Fumonisinas –Síntesis y función en la interacción Fusarium verticillioides-maíz
Ma. Eugenia de la Torre-Hernández, Diana Sánchez-Rangel, Eduardo Galeana-Sánchez, Javier Plasencia-de la Parra
Departamento de Bioquímica, Facultad de Química, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad Universitaria, Deleg. Coyoacán, C.P. 04510, México, D.F
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para <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> es <span class="elsevierStyleItalic">Gibberella moniliformis</span>&#44; que es heterot&#225;lico&#44; ya que el apareamiento ocurre entre colonias de distintos grupos&#46; En el estado anamorfo&#44; o de reproducci&#243;n asexual&#44; hay abundante producci&#243;n de microconidias&#59; &#233;stas son c&#233;lulas ovaladas con la base aplanada y agrupadas en cadenas &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">Fig&#46; 1A y 1B</a>&#41;&#46; Algunas cepas tambi&#233;n generan macroconidias con apariencia larga y delgada&#44; y con cinco o seis septos&#46; Muestran dos c&#233;lulas&#58; una apical&#44; que es curva&#44; y otra basal&#44; en forma de pie&#46; Este tipo de conidias se producen con estructuras que aparentan racimos denominados esporodoquios&#46; La especie no produce clamidoconidias&#44; pero con frecuencia las c&#233;lulas contenidas en una hifa engrosada son confundidas como tales&#46; Las caracter&#237;sticas y la morfolog&#237;a de la colonia de esta especie var&#237;an de acuerdo con el medio de cultivo&#46; Por ejemplo&#44; en agar papa-dextrosa el micelio es blanco&#44; al inicio&#44; y forma pigmentos que van desde gris hasta violeta &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">Fig&#46; 1C y 1D</a>&#41;&#46; En cambio&#44; en algunos cultivos ya envejecidos&#44; la hifa del hongo produce melanina para conformar estructuras llamadas esclerocios<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La taxonom&#237;a de <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium</span> es sumamente compleja&#46; De ah&#237; que haya sido tema de debate durante muchos a&#241;os&#44; porque el concepto de especies ha cambiado dentro de un g&#233;nero&#44; dependiendo de los grupos de investigadores&#46; Un trabajo nodal en la taxonom&#237;a de este g&#233;nero fue el tratado de Wollenweber &#38; Reinking &#40;1935&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#44; en el que los autores identificaron 65 especies agrupadas en 16 secciones&#46; Cada secci&#243;n inclu&#237;a especies con caracter&#237;sticas comunes&#44; y algunas como <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; thapsinum</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; proliferatum</span> y <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; subglutinans</span> pertenecen a la secci&#243;n Liseola&#46; Adem&#225;s&#44; la &#250;nica diferencia entre <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> y <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; proliferatum</span> es que en esta &#250;ltima las cadenas de microconidias son m&#225;s cortas que en la primera<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0020"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46;</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La especie <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> se distribuye por todo el mundo&#44; y con alta frecuencia es aislada del ma&#237;z&#44; pr&#225;cticamente de<a name="p79"></a> cualquier &#243;rgano de la planta&#46; Es el principal pat&#243;geno del cultivo y limitante de la productividad porque ocasiona p&#233;rdidas cuantiosas que var&#237;an a&#241;o con a&#241;o&#46; Se le conoce como un pat&#243;geno necr&#243;trofo por la capacidad que tiene de causar la muerte del tejido hospedero y&#44; luego&#44; sobrevive como saprofito en el rastrojo&#46; Sin embargo&#44; durante los periodos tempranos de la infecci&#243;n el hongo adquiere una fase biotrofa&#44; al grado de que puede sobrevivir como end&#243;fito en la semilla y en el tallo de las plantas sin causar da&#241;os visibles&#46; Cuando las condiciones ambientales son favorables&#44; infecta los tejidos de la planta y es capaz de provocar pudrici&#243;n en &#243;rganos como la ra&#237;z&#44; el tallo y la mazorca&#46; Tal circunstancia resulta de la compleja interacci&#243;n entre varios factores como son la virulencia de la cepa&#44; el genotipo y la etapa del desarrollo del ma&#237;z&#44; as&#237; como las condiciones ambientales<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5&#8211;7</span></a>&#46; El clima caliente y h&#250;medo favorece la pudrici&#243;n de la mazorca durante el periodo de llenado de grano<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8&#8211;10</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Rutas de entrada y colonizaci&#243;n del pat&#243;geno</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Uno de los aspectos que favorece la infecci&#243;n y la alta incidencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> en el ma&#237;z es que el hongo utiliza m&#250;ltiples rutas de entrada a la planta para colonizar distintos tejidos y&#44; de esa manera&#44; causa diversas enfermedades a lo largo de su desarrollo &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">Figura 2</a>&#41;&#46; A continuaci&#243;n se describen las principales rutas de infecci&#243;n&#58;<ul class="elsevierStyleList" id="li00005"><li class="elsevierStyleListItem" id="lis0005"><span class="elsevierStyleLabel">1&#46;</span><p id="par01000" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Infecci&#243;n sist&#233;mica de las pl&#225;ntulas&#46; Ocurre durante y desde la germinaci&#243;n de la semilla&#44; y a lo largo del establecimiento de la pl&#225;ntula&#46; Como el hongo sobrevive &#8211;ya sea en la semilla o en el suelo&#8211;&#44; se encuentra estrat&#233;gicamente posicionado para infectar a la planta&#46; <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> penetra de forma directa el pericarpio y a las c&#233;lulas de la epidermis de la ra&#237;z tres d&#237;as despu&#233;s de que se siembran las semillas inoculadas&#46; Las hifas colonizan las c&#233;lulas del par&#233;nquima del escutelo y llegan hasta el c&#243;rtex&#46; Sin embargo&#44; la colonizaci&#243;n de la endodermis y de las regiones vasculares ocurre en raras ocasiones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; Entre 25 y 30 d&#237;as&#44; las ra&#237;ces y el mesocotilo ya se hallan colonizados y pueden mostrar s&#237;ntomas de pudrici&#243;n&#44; dependiendo de la cantidad de in&#243;culo y de factores ambientales&#46; En el tallo no hay muchas hifas&#44; de ah&#237; que la infecci&#243;n puede cursar de manera asintom&#225;tica hasta ciertos tejidos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#46; Aunque el hongo es capaz de translocarse por el tallo y llegar a la nueva mazorca en desarrollo&#59; el &#250;nico sitio que parece limitar su paso es el tejido de transici&#243;n entre la corona de la pl&#225;ntula y el tallo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lis0010"><span class="elsevierStyleLabel">2&#46;</span><p id="par01005" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Infecci&#243;n de la mazorca por medio del estigma&#46; La v&#237;a m&#225;s com&#250;n para que <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> infecte a la mazorca es a trav&#233;s del estigma&#46; Lo anterior sucede cuando el in&#243;culo a&#233;reo y las conidias transportadas por el agua de lluvia se depositan en el estigma&#46; De esa forma se facilita el acceso a las c&#233;lulas del pericarpio y la hifa del hongo crece en la superficie de la cut&#237;cula para poder acceder al grano&#44; a trav&#233;s de la parte inferior del canal estilar&#44; incluso en ausencia de lesiones mec&#225;nicas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46;</p></li><li class="elsevierStyleListItem" id="lis0015"><span class="elsevierStyleLabel">3&#46;</span><p id="par01010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Infecci&#243;n del tallo y la mazorca por da&#241;o mec&#225;nico&#46; Al alimentarse&#44; varios insectos &#8211;plagas del ma&#237;z&#8211; horadan las mazorcas y los tallos de la planta&#46; Este da&#241;o mec&#225;nico funciona como ruta de entrada para las conidias de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#46; Adem&#225;s&#44; hay insectos que act&#250;an como vectores del hongo&#44; ya sea dispers&#225;ndolo a lo largo de la superficie de la planta hacia los granos &#8211;como <span class="elsevierStyleItalic">Ostrinia spp&#46;</span>&#44; el gusano barrenador&#8211; o&#44; bien&#44; transport&#225;ndolo a trav&#233;s de grandes distancias &#8211;como el gusano de la ra&#237;z &#40;<span class="elsevierStyleItalic">Diabrotica sp&#46;</span>&#41;&#8211;&#46; Otros vectores descritos son el<a name="p80"></a> gusano elotero &#8211;en sus fases de larva y de adulto&#8211;&#44; los trips y los gorgojos&#46; La funci&#243;n de vector se apoya en el hecho de que el hongo sobrevive en los &#243;rganos externos de los insectos mencionados<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a>&#46; Otras evidencias que favorecen el papel de los insectos en la incidencia y severidad de la infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> son&#58; 1&#41; el control de trips con insecticida&#44; que reduce la poblaci&#243;n de insectos y la enfermedad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#59; 2&#41; el ma&#237;z gen&#233;ticamente modificado&#44; que produce la prote&#237;na CryIa&#40;b&#41;&#8211;la cual confiere resistencia al gusano barrenador europeo&#8211;&#44; tiene menor incidencia y severidad de pudrici&#243;n de la mazorca provocado por <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&#46;</p></li></ul></p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Evidentemente las rutas de infecci&#243;n mencionadas no son excluyentes y en el campo las plantas son atacadas a trav&#233;s de una o m&#225;s de estas v&#237;as y por distintas cepas del pat&#243;geno&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">Micotoxinas&#58; un arsenal qu&#237;mico</span><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A diferencia de otros hongos que son estrictamente biotrofos&#44; <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> no genera estructuras especializadas que faciliten la entrada al tejido y a las c&#233;lulas&#46; Sin embargo&#44; es capaz de producir cantidades importantes de enzimas l&#237;ticas y toxinas que contribuyen al proceso infeccioso&#46; Entre las micotoxinas que sintetiza la especie se hallan el &#225;cido fus&#225;rico&#44; la fusarina C&#44; las naftoquinonas&#44; la moniliformina y las fumonisinas&#46; Estas &#250;ltimas son las m&#225;s abundantes<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17&#8211;20</span></a>&#46; La presencia de esos compuestos en productos agr&#237;colas causa gran preocupaci&#243;n&#44; debido a los efectos que ocasionan cuando animales y humanos los consumen&#46; Lo anterior ha fomentado la investigaci&#243;n en torno a los efectos&#44; el modo de acci&#243;n y el metabolismo de esta micotoxina&#44; as&#237; como al desarrollo de m&#233;todos anal&#237;ticos para su detecci&#243;n y cuantificaci&#243;n en ma&#237;z y productos derivados de &#233;ste<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">21</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">22</span></a>&#46; Otro aspecto relevante de la biolog&#237;a de las fumonisinas es su posible papel en la virulencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#44; mismo que se revisar&#225; m&#225;s adelante&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">Las fumonisinas&#44; una familia diversa de toxinas</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En 1988&#44; un grupo de investigadores sudafricanos aislaron y purificaron las fumonisinas de cultivos de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> cuando buscaban el agente causal de la leucoencefalomalacia equina&#44; que se asociaba con el consumo de ma&#237;z mohoso<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46; Ese mismo a&#241;o se dilucid&#243; la estructura qu&#237;mica de las toxinas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a> y&#44; desde entonces&#44; se han descrito m&#225;s de 60 mol&#233;culas relacionadas estructuralmente con la fumonisina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">25</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0130"><span class="elsevierStyleSup">26</span></a>&#46; Sin embargo&#44; s&#243;lo ciertas cepas del hongo producen muchas de esas mol&#233;culas y en condiciones particulares de cultivo&#46; Las fumonisinas m&#225;s abundantes de incidencia natural son las del grupo B&#44; derivadas de la mayor&#237;a de las cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#46; Las fumonisinas B contienen un esqueleto lineal de 20 carbones&#44; con un amino en el C-2 y residuos de &#225;cido tricarbox&#237;lico esterificados en C-14 y C-15 &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0015">Figura 3</a>&#41;&#46; Estos compuestos difieren por la presencia o la ausencia de un grupo hidroxilo en los C-5 y C-10&#46; Dentro de esta familia predominan las fumonisinas B1&#44; B2 y B3&#44; pero la B1 &#40;FB1&#41; conforma m&#225;s del 75&#37; del total de las fumonisinas&#59; asimismo&#44; es la m&#225;s estudiada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">27</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>&#46; Los niveles de producci&#243;n de la toxina FB1 son muy variables entre las cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#44; ya que algunas de ellas no la sintetizan&#44; o bien&#44; lo hacen a niveles muy bajos&#59; en cambio&#44; otras generan grandes cantidades de la toxina&#46; La <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">Tabla I</a> ilustra esa diversidad&#44; pues recopila varios estudios con cepas aisladas en distintas regiones geogr&#225;ficas&#44; las que presentan variaciones de hasta tres &#243;rdenes de magnitud en los niveles de FB1&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0015"></elsevierMultimedia><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Bios&#237;ntesis de fumonisinas</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La capacidad de sintetizar fumonisinas depende de la presencia de una serie de genes&#44; agrupados en una regi&#243;n de 46<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>kpb en el cromosoma 1 de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> y que forman el locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29&#8211;31</span></a>&#46; Los genes codifican las enzimas involucradas en la s&#237;ntesis de las micotoxinas y de otras prote&#237;nas que median la secreci&#243;n y la resistencia a las mismas&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El an&#225;lisis de la secuencia de los productos de los genes del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> permiti&#243; predecir las funciones de estos &#250;ltimos&#46; Tambi&#233;n facilit&#243; el dise&#241;o de experimentos para comprobar dichas funciones mediante el an&#225;lisis funcional y la generaci&#243;n de cepas con mutaci&#243;n en alguno de los genes&#46; El trabajo fructific&#243; en la dilucidaci&#243;n de la ruta biosint&#233;tica de las fumonisinas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46; Estas &#250;ltimas se sintetizan a partir de unidades de acetato para formar un polic&#233;tido lineal dimetilado&#44; que se condensa con el amino&#225;cido <span class="elsevierStyleItalic">L</span>-alanina&#44; seguido de hasta cinco reacciones de oxigenaci&#243;n y dos esterificaciones&#46; El primer paso es catalizado por una polic&#233;tido sintasa &#40;PKS&#41;&#44; codificada por el gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0020">Figura 4</a>&#41;&#46; Se trata de una enzima modular que tiene varios dominios catal&#237;ticos&#58; &#946;-cetoacil sintasa&#44; aciltransferasa y prote&#237;na acarreadora de acilos&#44; responsables de la extensi&#243;n de la cadena del polic&#233;tido<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46; Hacia abajo del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> se ubican otros genes que codifican enzimas participantes en la s&#237;ntesis de fumonisinas&#46; El producto del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM8</span> es una aminotranferasa que acarrea el grupo amino de la alanina al polic&#233;tido de 18 carbonos&#44; por medio de la condensaci&#243;n descarboxilativa&#46; Despu&#233;s ocurren<a name="p81"></a> oxidaciones en las posiciones C-14 y C-15&#44; posiblemente por la acci&#243;n del producto del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM6</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0240"><span class="elsevierStyleSup">48</span></a>&#46; El intermediario 3-ceto se reduce a un grupo hidroxilo por una reductasa codificada por el gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">40</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0245"><span class="elsevierStyleSup">49</span></a>&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0020"></elsevierMultimedia><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los productos de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM7&#44; FUM10&#44; FUM11</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM14</span> participan en la esterificaci&#243;n de los &#225;cidos tricarbox&#237;licos&#46; Es probable que estos &#250;ltimos provengan de derivados del &#225;cido c&#237;trico &#8211;como el &#225;cido acon&#237;tico&#8211;&#44; pero a&#250;n no se demuestra de manera concluyente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0165"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0250"><span class="elsevierStyleSup">50</span></a>&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM11</span> determina un transportador de tricarboxilatos&#44; mismo que podr&#237;a estar involucrado en la transferencia de sustratos a trav&#233;s de los diferentes compartimentos celulares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0255"><span class="elsevierStyleSup">51</span></a>&#46; Adem&#225;s de los genes estructurales&#44; en el locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> se hallan los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM19</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM21&#46;</span> El primero codifica un transportador del tipo ABC&#44; que podr&#237;a actuar en la excreci&#243;n de la toxina para evitar su acumulaci&#243;n en la c&#233;lula del hongo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0260"><span class="elsevierStyleSup">52</span></a>&#46; El producto de <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span> es un factor de transcripci&#243;n del tipo Zn&#40;II&#41;-2Cys6&#44; regulador de la expresi&#243;n de los genes estructurales del locus&#46; La funci&#243;n de este gen se describe m&#225;s adelante<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0265"><span class="elsevierStyleSup">53</span></a>&#46;</p><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En la naturaleza sobreviven cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> incapaces de sintetizar fumonisinas porque tienen una mutaci&#243;n en el gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> o&#44; bien&#44; carecen del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">29</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0270"><span class="elsevierStyleSup">54</span></a>&#46; Tambi&#233;n ocurren mutaciones en otros genes del locus&#44; como aquellos que codifican las oxigenasas responsables de la hidroxilaci&#243;n en C-10 y C-5 del esqueleto&#59; lo anterior provoca que no produzcan FB1 y&#44; entonces&#44; acumulan FB2 y FB3<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Regulaci&#243;n de la bios&#237;ntesis de fumonisinas</span><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Como lo ilustra la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">Tabla I</a>&#44; la producci&#243;n de fumonisinas por distintas cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> es muy variable y los rangos pueden abarcar hasta tres &#243;rdenes de magnitud&#44; a&#250;n cuando las cepas crezcan bajo las mismas condiciones en un sustrato natural &#8211;como ma&#237;z&#8211; o en un medio de cultivo de composici&#243;n definida&#46; Factores ambientales &#8211;porejemplo&#44; pH&#44; disponibilidad de aguay nutrientes&#8211;tambi&#233;n regulan la s&#237;ntesis de fumonisinas&#46; Asimismo&#44; hay genes fuera del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> que participan&#44; a distintos niveles&#44; en las v&#237;as de se&#241;alizaci&#243;n que conducen a la expresi&#243;n de los genes del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> y a la generaci&#243;n de fumonisinas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0275"><span class="elsevierStyleSup">55</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280"><span class="elsevierStyleSup">56</span></a> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0025">Figura 5</a>&#41;&#46;<a name="p82"></a></p><elsevierMultimedia ident="fig0025"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0055">Influencia de condiciones ambientales y nutricionales</span><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El pH influye en la s&#237;ntesis de fumonisinas&#59; hay una marcada producci&#243;n de la toxina en pH &#225;cido &#40;4&#46;5&#41;&#44; en contraste con el pH alcalino&#44; mayor a 8&#46; La prote&#237;na Pac1 de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> tiene una alta identidad global con otros hom&#243;logos de hongos que poseen funciones de activaci&#243;n transcripcional en respuesta al pH ambiental&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">PAC1</span> act&#250;a como represor de la s&#237;ntesis de fumonisina&#44; pues la mutante en &#233;ste produce m&#225;s toxina que la cepa silvestre&#44; tanto en granos de ma&#237;z como en un medio sint&#233;tico amortiguado a pH &#225;cido &#40;4&#46;5&#41;&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> es un blanco potencial de este regulador porque en la cepa mutante hay niveles mayores del transcrito<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0285"><span class="elsevierStyleSup">57</span></a>&#46;</p><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La fuente de nitr&#243;geno constituye un factor nutricional que influye en la s&#237;ntesis de fumonisinas&#44; ya que el amonio reprime la producci&#243;n de la toxina&#46; La relaci&#243;n C&#58;N tambi&#233;n afecta la s&#237;ntesis&#58; si &#233;sta es baja ocurre la supresi&#243;n&#46; Cuando <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> crece en granos de ma&#237;z en estadios tempranos de desarrollo&#44; con bajo contenido de almid&#243;n&#44; se da una pobre generaci&#243;n de fumonisina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0290"><span class="elsevierStyleSup">58</span></a>&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">AREA</span> de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> codifica la prote&#237;na que contiene una regi&#243;n altamente conservada entre los reguladores del metabolismo de nitr&#243;geno y que incluye un dominio de uni&#243;n a la caja GATA en los promotores&#46; Las cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> con mutaci&#243;n en el gen <span class="elsevierStyleItalic">AREA</span> producen menores cantidades de la toxina&#44; por lo que este gen es un regulador positivo de la s&#237;ntesis de fumonisina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0295"><span class="elsevierStyleSup">59</span></a>&#46;</p><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Tambi&#233;n el tipo de carbohidratos presentes en los granos de ma&#237;z influye en la producci&#243;n de fumonisina&#46; Por ejemplo&#44; la cantidad de esta toxina es muy baja en un medio de cultivo cuya &#250;nica<a name="p83"></a> fuente de carbono es la amilosa&#46; Sin embargo&#44; aumenta de manera significativa cuando el hongo crece en amilopectina o dextrina&#59; esta &#250;ltima es producto de la hidr&#243;lisis de la amilopectina&#46; Del mismo modo&#44; la transcripci&#243;n de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM8</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM12</span> aumenta durante el desarrollo del grano&#44; conforme se acumula amilopectina y alcanza un m&#225;ximo en el estado dentado<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0290"><span class="elsevierStyleSup">58</span></a>&#46; <span class="elsevierStyleItalic">HXK1</span> es otro gen que participa en la percepci&#243;n de az&#250;cares y contribuye en la regulaci&#243;n de la s&#237;ntesis de fumonisinas&#46; Codifica una hexocinasa&#44; enzima del metabolismo primario que participa en el crecimiento&#44; el desarrollo y la patog&#233;nesis&#46; La mutaci&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">HXK1</span> afecta el crecimiento del hongo en presencia de varias fuentes de carbono como fructosa&#44; glucosa&#44; sacarosa o maltotriosa y tambi&#233;n ocurre la reducci&#243;n del 80&#37; en la s&#237;ntesis de la fumonisina B1<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300"><span class="elsevierStyleSup">60</span></a>&#46;</p><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El an&#225;lisis de mutantes en el gen <span class="elsevierStyleItalic">FST1</span>&#44; que codifica un transportador de carbohidratos&#44; tambi&#233;n apoya el papel de los az&#250;cares en la s&#237;ntesis de FB1&#46; Las cepas con mutaci&#243;n en <span class="elsevierStyleItalic">FST1</span> no se ven afectadas en el crecimiento ni en la colonizaci&#243;n del grano&#44; pero s&#237; en la producci&#243;n de FB1<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0305"><span class="elsevierStyleSup">61</span></a>&#46; Es posible que la percepci&#243;n o toma de carbohidratos sea un factor que contribuya en la bios&#237;ntesis de la micotoxina&#46; La expresi&#243;n del gen <span class="elsevierStyleItalic">FST1</span> se halla controlada por el factor transcripcional Zfr1&#44; que es un regulador positivo de la s&#237;ntesis de fumonisinas y entre sus blancos podr&#237;an estar incluidos los genes del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span>&#46; Las cepas mutantes del gen <span class="elsevierStyleItalic">ZFR1</span> muestran crecimiento y desarrollo normal en granos de ma&#237;z&#44; pero menor nivel de fumonisina&#58; apenas un 10&#37; con respecto a la cepa silvestre<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0310"><span class="elsevierStyleSup">62</span></a>&#46; Asimismo&#44; el factor transcripcional Sda1 &#8211;requerido para el catabolismo del sorbitol&#8211; participa negativamente en la regulaci&#243;n de la s&#237;ntesis de fumonisina&#46; La cepa mutante en este gen produce mayor cantidad de FB1 que la cepa silvestre y es incapaz de crecer en sorbitol como &#250;nica fuente de carbono<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0315"><span class="elsevierStyleSup">63</span></a>&#46; Otro factor transcripcional que regula positivamente la s&#237;ntesis de fumonisinas es el producto del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span>&#46; Las cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> con mutaci&#243;n en <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span> producen muy poca fumonisina y alcanzan niveles bajos del transcrito de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM8</span>&#44; los que son esenciales para la s&#237;ntesis de la micotoxina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0265"><span class="elsevierStyleSup">53</span></a>&#46; Fum21 podr&#237;a unirse al promotor del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> que tiene sobrerrepresentada la secuencia CGGATA&#44; donde la triada CGG es reconocida por los factores transcripcionales del tipo Zn&#40;II&#41;-2Cys6&#46; Asimismo&#44; la mutaci&#243;n de esta secuencia <span class="elsevierStyleItalic">cis</span> en el promotor de <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> causa menor transcripci&#243;n del gen cuando el hongo crece <span class="elsevierStyleItalic">in planta</span> o <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0320"><span class="elsevierStyleSup">64</span></a>&#46;<a name="p84"></a></p></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0060">Cascadas de se&#241;alizaci&#243;n que regulan la s&#237;ntesis de fumonisinas</span><p id="par0100" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La percepci&#243;n del medio ambiente y los nutrientes que resultan en la expresi&#243;n de genes del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> y en la s&#237;ntesis de fumonisinas requiere de una se&#241;alizaci&#243;n celular&#46; Hay varios genes cuyos productos participan en estas rutas de se&#241;alizaci&#243;n y regulan la producci&#243;n de la micotoxina&#46; Entre ellos se encuentra <span class="elsevierStyleItalic">FCC1</span>&#44; el que codifica una prote&#237;na tipo ciclina C pues contiene tres dominios conservados de ciclinas&#58; una caja de ciclina&#44; una regi&#243;n rica en PEST y una caja de destrucci&#243;n&#46; <span class="elsevierStyleItalic">FCC1</span> se expresa de manera constitutiva durante el crecimiento y es un regulador positivo de la s&#237;ntesis de fumonisina&#44; pues cepas mutantes en este gen presentan reducci&#243;n en la expresi&#243;n del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y en los niveles de FB1&#46; Parece que <span class="elsevierStyleItalic">FCC1</span> participa en la se&#241;alizaci&#243;n de la percepci&#243;n ambiental&#44; ya que cuando la mutante crece en medio m&#237;nimo a pH 3 la conidiaci&#243;n y producci&#243;n de FB1 son restablecidas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0325"><span class="elsevierStyleSup">65</span></a>&#46; El modo de acci&#243;n de las ciclinas es a trav&#233;s de su interacci&#243;n f&#237;sica con una cinasa dependiente de ciclina &#40;CDK&#41;&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">FCK1</span> codifica la prote&#237;na que contiene un motivo de uni&#243;n a ciclina y un dominio de cinasa Ser&#47;Thr hom&#243;logo a otras CDKs&#46; La protet&#237;na Fck1 forma un complejo con Fcc1 y la mutaci&#243;n del gen <span class="elsevierStyleItalic">FCK1</span> tambi&#233;n resulta en menor producci&#243;n de FB1&#46; Para definir la v&#237;a en la que participa el complejo Fcc1&#47;Fck1 es necesario descubrir el blanco de esta cinasa&#46; Es posible que FCK1 act&#250;e directamente sobre alg&#250;n regulador transcripcional del cluster <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> &#8211;como <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span>&#8211;&#44; o bien&#44; sobre un regulador global de la expresi&#243;n g&#233;nica&#44; y los efectos en la expresi&#243;n de genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> sean secundarios<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0330"><span class="elsevierStyleSup">66</span></a>&#46;</p><p id="par0105" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Otras v&#237;as de se&#241;alizaci&#243;n importantes en hongos filamentosos &#8211;asociados con virulencia y metabolismo secundario&#8211; son aquellas en las que participan las prote&#237;nas G&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">GBP1</span> de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> codifica una prote&#237;na de 368 amino&#225;cidos&#44; con alta similitud a las prote&#237;nas G monom&#233;ricas de hongos filamentosos&#46; El gen se expresa fuertemente durante la bios&#237;ntesis de FB1 y su mutaci&#243;n causa un incremento discreto &#40;58&#37;&#41; en la producci&#243;n de FB1&#44; con respecto a la cepa silvestre&#46; Se asocia con la elevada expresi&#243;n de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM8</span> y los datos indican que <span class="elsevierStyleItalic">GBP1</span> es un regulador negativo de la bios&#237;ntesis de FB1<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0275"><span class="elsevierStyleSup">55</span></a>&#46;</p><p id="par0110" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La transducci&#243;n de se&#241;ales&#44; mediada por las prote&#237;nas G heterotrim&#233;ricas&#44; tambi&#233;n participa en la regulaci&#243;n de la s&#237;ntesis de fumonisinas&#46; Las cepas mutantes de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> en el gen <span class="elsevierStyleItalic">GBB1</span>&#44; que codifica la subunidad &#946; de una prote&#237;na G heterotrim&#233;rica&#44; producen 14 veces menos FB1 que las cepas silvestres&#44; y en las primeras ocurre la reducci&#243;n sustancial de la expresi&#243;n de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM8</span>&#46; Lo anterior revela que la v&#237;a de se&#241;alizaci&#243;n en la que participa la prote&#237;na G regula positivamente la s&#237;ntesis de FB1&#46; Esta ruta de se&#241;alizaci&#243;n podr&#237;a ser espec&#237;fica de la s&#237;ntesis de la micotoxina&#44; ya que par&#225;metros de desarrollo &#8211;como el crecimiento radial y la masa de micelio&#8211; no cambian con respecto a la cepa silvestre<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0335"><span class="elsevierStyleSup">67</span></a>&#46;</p><p id="par0115" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Debido a que la fosforilaci&#243;n&#47;desfosforilaci&#243;n de prote&#237;nas es clave en la mayor&#237;a de las cascadas de se&#241;alizaci&#243;n&#44; tambi&#233;n se ha estudiado el papel de prote&#237;nas fosfatasas en la regulaci&#243;n de la bios&#237;ntesis de fumonisinas&#46; El gen <span class="elsevierStyleItalic">CPP1</span> codifica la subunidad catal&#237;tica de la fosfatasa 2A de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> y los niveles de transcrito de este gen se incrementan en las cepas mutantes que producen menos FB1&#46; La actividad represora se confirm&#243;&#44; ya que cepas mutantes en este gen presentan una elevaci&#243;n en la expresi&#243;n de genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> y de producci&#243;n de FB1&#44; con respecto a la cepa silvestre<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0340"><span class="elsevierStyleSup">68</span></a>&#46; Dado que las fosfatasas de prote&#237;nas tienen especificidad amplia &#8211;que depende&#44; en parte&#44; de la subunidad regulatoria&#8211;&#44; tambi&#233;n se ha investigado el papel de los genes que codifican esta subunidad&#46; El genoma de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> contiene dos genes&#58; <span class="elsevierStyleItalic">PPR1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">PPR2</span>&#59; ambos codifican subunidades regulatorias y el an&#225;lisis de mutantes revel&#243; funciones diferenciales entre ellas&#44; pues solamente en la mutante <span class="elsevierStyleItalic">PPR2</span> aumenta la s&#237;ntesis de FB1&#44; similar a lo que se observa con la mutante <span class="elsevierStyleItalic">CPP1</span>&#46; Los resultados sugieren que las dos subunidades regulatorias tienen acciones distintas&#44; que inciden sobre el desarrollo y la producci&#243;n de FB1<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0345"><span class="elsevierStyleSup">69</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0065">Regulaci&#243;n epigen&#233;tica de la s&#237;ntesis de fumonisinas</span><p id="par0120" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Como en otros eucariontes&#44; en el control de la expresi&#243;n gen&#233;tica del metabolismo secundario de los hongos tambi&#233;n contribuye el estatus de la cromatina&#44; a trav&#233;s de la acetilaci&#243;n&#47; desacetilaci&#243;n de histonas&#46; En presencia de tricostatina A &#8211;un inhibidor de la desacetilasa de histonas&#8211;&#44; suben los niveles de transcrito de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span> y&#44; en menor grado&#44; de <span class="elsevierStyleItalic">FUM8</span>&#44; as&#237; como los de las fumonisinas&#46; Los resultados son consistentes con el hecho de que el grado de acetilaci&#243;n de las histonas en los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span> es mayor en condiciones de inducci&#243;n de s&#237;ntesis de FB1&#46; Lo anterior confirma que la remodelaci&#243;n de la cromatina juega un papel claro y diferencial en la regulaci&#243;n de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0350"><span class="elsevierStyleSup">70</span></a>&#46;</p><p id="par0125" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Esta regulaci&#243;n epigen&#233;tica tambi&#233;n se sustenta en la funci&#243;n de la prote&#237;na LaeA&#44; la que tiene actividad de metiltransferasa y contribuye al control de la bios&#237;ntesis de esterigmatocistina en <span class="elsevierStyleItalic">Aspergillus nidulans</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0355"><span class="elsevierStyleSup">71</span></a>&#46; La enzima se encuentra en el n&#250;cleo y ah&#237; su actividad es regulada por su interacci&#243;n con las prote&#237;na &#8220;velvet&#8221;&#44; las que&#44; a su vez&#44; controlan el desarrollo y el metabolismo secundario&#44; altamente conservados en hongos&#46; En <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#44; el hom&#243;logo <span class="elsevierStyleItalic">FvVE1</span> es esencial para la producci&#243;n de las toxinas&#44; ya que la mutaci&#243;n suprime por completo la s&#237;ntesis de fumonisinas&#46; Adem&#225;s&#44; <span class="elsevierStyleItalic">FvVE1</span> es necesario para la expresi&#243;n del gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM21</span> y otros genes estructurales del locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360"><span class="elsevierStyleSup">72</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">Asociaci&#243;n entre la producci&#243;n de FB1 y la virulencia en ma&#237;z</span><p id="par0130" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Debido a que las fumonisinas se consideran metabolitos secundarios&#44; en un principio se asumi&#243; que la FB1 se produc&#237;a durante la fase tard&#237;a de la interacci&#243;n <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium</span>-ma&#237;z&#44; es decir&#44; en la etapa saprof&#237;tica del hongo&#46; Sin embargo&#44; evidencias<a name="p85"></a> recientes muestran que la expresi&#243;n de los genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> y la s&#237;ntesis de fumonisina ocurren en los periodos tempranos de la infecci&#243;n <span class="elsevierStyleItalic">in planta</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0365"><span class="elsevierStyleSup">73&#8211;75</span></a> e&#44; incluso&#44; durante la fase endof&#237;tica en la pl&#225;ntula de ma&#237;z<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p><p id="par0135" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El papel de la FB1 como elemento de virulencia en la infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> se ha debatido durante muchos a&#241;os&#46; Un factor de virulencia es una mol&#233;cula producida por un pat&#243;geno&#44; el cual incrementa su capacidad para causar enfermedad al interferir con funciones espec&#237;ficas de la c&#233;lula hospedera y&#44; entonces&#44; promueve la colonizaci&#243;n del microorganismo en el tejido vegetal&#46; Las pruebas para sustentar su papel en la virulencia son&#58; 1&#41; evidencias bioqu&#237;micas del efecto fitot&#243;xico de la fumonisina en c&#233;lulas y tejidos de ma&#237;z&#44; y 2&#41; evidencias gen&#233;ticas que describen el fenotipo de cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#59; estas &#250;ltimas tienen una limitada o nula capacidad de producir fumonisina&#46;</p></span><span id="sec0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Evidencias bioqu&#237;micas del papel de la fumonisina en la virulencia</span><p id="par0140" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Varios trabajos documentan los efectos fitot&#243;xicos de la FB1 en distintos tejidos de ma&#237;z y diversas etapas del desarrollo&#46; En cultivos de callos de ma&#237;z&#44; una dosis de FB1 13<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M causa la reducci&#243;n del 50&#37; en su crecimiento<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0380"><span class="elsevierStyleSup">76</span></a>&#44; y hasta 75&#37; de inhibici&#243;n en la elongaci&#243;n radicular de semillas de ma&#237;z durante la germinaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0385"><span class="elsevierStyleSup">77</span></a>&#46; En pl&#225;ntulas de ma&#237;z tratadas con las concentraciones de 0&#46;1&#44; 1&#44; 10 y 100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M de FB1&#44; la toxina provoca la disminuci&#243;n en la longitud de la ra&#237;z y el tallo&#44; seg&#250;n la cantidad de toxina&#46; Con las dosis m&#225;s altas ocurre hasta 80&#37; de inhibici&#243;n del crecimiento de la ra&#237;z y 95&#37; del tallo<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0390"><span class="elsevierStyleSup">78</span></a>&#46; La FB1&#44; aplicada en el agua de riego a una concentraci&#243;n 29<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M&#44; ocasiona la reducci&#243;n del 23&#37; en la altura del tallo y del 59&#37; en el peso de la ra&#237;z&#44; as&#237; como la aparici&#243;n de lesiones necr&#243;ticas en las hojas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370"><span class="elsevierStyleSup">74</span></a>&#46; Aparentemente&#44; esos efectos dependen del modo de aplicaci&#243;n de la micotoxina&#44; ya que cuando la FB1 se asperja en pl&#225;ntulas de ma&#237;z&#44; no se observan los mismos s&#237;ntomas de fitotoxicidad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">79</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Evidencias gen&#233;ticas del papel de la <span class="elsevierStyleBold">f</span>umonisina en la virulencia</span><p id="par0145" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Para estudiar la contribuci&#243;n de las fumonisinas en la virulencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> se han utilizado cepas que var&#237;an en la producci&#243;n de la toxina e&#44; inclusive&#44; variantes incapaces de sintetizarla&#46; Tambi&#233;n&#44; se han incluido cepas con una mutaci&#243;n en el gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span>&#44; incapaces de generar la micotoxina&#46;</p><p id="par0150" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se aprovecha el ciclo sexual del hongo y una cruza realizada entre dos cepas&#58; una <span class="elsevierStyleItalic">fum1&#43;</span> con otra <span class="elsevierStyleItalic">fum1-</span>&#44; genera una progenie con amplio rango de virulencia y de capacidad de sintetizar fumonisinas&#46; En ensayos en pl&#225;ntulas de ma&#237;z&#44; s&#243;lo las cepas productoras de fumonisina son virulentas y aquellas que no sintetizan la toxina son incapaces de infectar a las plantas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46; Los estudios apoyan la hip&#243;tesis de que la generaci&#243;n de fumonisinas es necesaria para la virulencia en pl&#225;ntulas de ma&#237;z&#46; Sin embargo&#44; su papel en la virulencia no se ha extrapolado al evaluar la pudrici&#243;n del tallo&#46; Las cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#44; con cantidades variables de fumonisina&#44; tambi&#233;n causan lesiones de diversas magnitudes en el mismo tejido&#46; Sin embargo&#44; no existe correlaci&#243;n entre la capacidad de producir fumonisinas <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> y la severidad de la enfermedad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0400"><span class="elsevierStyleSup">80</span></a>&#46;</p><p id="par0155" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En otro estudio comparativo entre cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> que generan o no distintas fumonisinas&#44; se evalu&#243; la capacidad del hongo de causar infecci&#243;n y pudrici&#243;n de mazorcas&#46; Las cepas se inocularon por el canal estilar y todas las cepas que no producen FB1 fueron capaces de infectar y causar pudrici&#243;n de manera similar a la cepa productora de las tres micotoxinas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0405"><span class="elsevierStyleSup">81</span></a>&#46; Del mismo modo&#44; en un estudio distinto se compar&#243; una cepa de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> productora de FB1 con otra cepa isog&#233;nica mutante&#44; cuya sola diferencia es que tiene interrumpido el gen <span class="elsevierStyleItalic">FUM1</span> y&#44; por eso&#44; no produce fumonisinas&#46; Ensayos en campo muestran que la cepa mutante posee un comportamiento similar a la cepa silvestre en su habilidad para infectar las mazorcas y causar su pudrici&#243;n&#46; La evidencia confirma que las fumonisinas son dispensables para causar infecci&#243;n y pudrici&#243;n de la mazorca<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0410"><span class="elsevierStyleSup">82</span></a>&#46;</p><p id="par0160" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En contraste con el estudio anterior&#44; la transformaci&#243;n con el locus completo <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> de cepas que no lo contienen dentro de su genoma&#44; aporta evidencia gen&#233;tica robusta sobre el papel fisiol&#243;gico de la fumonisina en la virulencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#46; La especie <span class="elsevierStyleItalic">Fusarium musae</span> se halla estrechamente relacionada con <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span>&#44; pero es incapaz de infectar el ma&#237;z y no produce fumonisina&#46; La complementaci&#243;n de esta especie con una secuencia gen&#243;mica que contiene el locus <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> &#237;ntegro genera una cepa productora de FB1 capaz de colonizar pl&#225;ntulas de ma&#237;z&#44; causando todos los s&#237;ntomas de la infecci&#243;n&#58; lesiones necr&#243;ticas&#44; atrofia y blanqueamiento del tejido<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0270"><span class="elsevierStyleSup">54</span></a>&#46;</p><p id="par0165" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las evidencias presentadas sugieren que las fumonisinas s&#237; contribuyen a la virulencia en los procesos de infecci&#243;n y colonizaci&#243;n de pl&#225;ntulas de ma&#237;z&#44; pero son dispensables para la infecci&#243;n y pudrici&#243;n del tallo y la mazorca&#46; Es importante resaltar&#44; sin embargo&#44; que para todos los ensayos de pudrici&#243;n en el tallo y la mazorca se utilizan m&#233;todos de inoculaci&#243;n muy agresivos&#44; como la inyecci&#243;n de las conidias directamente en el tejido o a trav&#233;s del estigma&#46; Lo anterior impide evaluar la capacidad del hongo pat&#243;geno para superar barreras f&#237;sicas y otras respuestas inducidas de la planta hospedera&#46; Nuevas evidencias que apoyan el papel de la FB1 en la virulencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> son la alta incidencia de cepas toxig&#233;nicas en tejidos de ma&#237;z sintom&#225;ticos y los niveles elevados de FB1 presentes en tejidos de ma&#237;z<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0415"><span class="elsevierStyleSup">83</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0420"><span class="elsevierStyleSup">84</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0065" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Blancos moleculares de la fumonisina B1</span><p id="par0170" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El principal modo de acci&#243;n de la toxina FB1 es la inhibici&#243;n de la enzima esfinganina <span class="elsevierStyleItalic">N</span>-acil transferasa&#44; la cual participa en la bios&#237;ntesis <span class="elsevierStyleItalic">de novo</span> de esfingol&#237;pidos&#46; La enzima cataliza la<a name="p86"></a> reacci&#243;n de condensaci&#243;n entre la base esfingoidea de cadena larga &#40;BCL&#41; esfinganina &#40;ESN&#41; y palmitoil Co-A&#44; para generar ceramida&#59; de ah&#237; que su inhibici&#243;n desencadena la acumulaci&#243;n de esfinganina y otras BCL<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0425"><span class="elsevierStyleSup">85</span></a>&#46; El incremento y el desbalance de estos l&#237;pidos bioactivos explican muchos de los efectos de la FB1 en c&#233;lulas animales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0430"><span class="elsevierStyleSup">86</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0435"><span class="elsevierStyleSup">87</span></a>&#46; En plantas&#44; la FB1 tambi&#233;n inhibe la esfinganina <span class="elsevierStyleItalic">N</span>-acil transferasa y causa acumulaci&#243;n de BCL<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0440"><span class="elsevierStyleSup">88&#8211;90</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; en ma&#237;z la FB1 tiene otros dos blancos moleculares&#58; la ATPasa de protones de membrana plasm&#225;tica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455"><span class="elsevierStyleSup">91</span></a> y las &#946;-1&#44;3-glucanasas b&#225;sicas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375"><span class="elsevierStyleSup">75</span></a>&#46; A continuaci&#243;n se muestran con mayor detalle estos efectos y su posible papel en la virulencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> en ma&#237;z&#46;</p><span id="sec0070" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">1&#46; La esfinganina N-acil transferasa como blanco celular de la FB1</span><p id="par0175" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los esfingol&#237;pidos son mol&#233;culas anfif&#237;licas cuya estructura fundamental se conforma con una base de cadena larga &#40;BCL&#41;&#44; la cual es un aminoalcohol de cadena hidrocarbonada &#40;2-amino-1&#44;3- hidroxialcano&#41;&#46; Hay gran diversidad en la estructura de BCLs&#44; ya que pueden contener insaturaciones en las posiciones C4-C5 o C8-C9 y&#47;o hidroxilaci&#243;n en la posici&#243;n C4&#46; Los esfingol&#237;pidos son componentes esenciales del sistema de endomembranas en plantas y otros eucariontes&#44; pues constituyen m&#225;s del 40&#37; de los l&#237;pidos de la membrana plasm&#225;tica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0460"><span class="elsevierStyleSup">92</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0465"><span class="elsevierStyleSup">93</span></a>&#46; Adem&#225;s de proporcionar integridad estructural&#44; la evidencia reciente revela que los esfingol&#237;pidos muestran funciones multifac&#233;ticas&#46; Por ejemplo&#44; se hallan enriquecidos en las balsas lip&#237;dicas o microdominios membranales &#8211;regiones de membrana altamente ordenadas&#44; importantes para la organizaci&#243;n y funci&#243;n de las prote&#237;nas de se&#241;alizaci&#243;n en la superficie de las c&#233;lulas vegetales&#44; para el tr&#225;fico transmembranal y tr&#225;fico intracelular&#8211;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0470"><span class="elsevierStyleSup">94</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0475"><span class="elsevierStyleSup">95</span></a>&#46; Asimismo&#44; los esfingol&#237;pidos y sus intermediarios biosint&#233;ticos son mediadores de procesos celulares en plantas&#44; por ejemplo&#44; la muerte celular programada y la transducci&#243;n de se&#241;ales dependientes del &#225;cido absc&#237;sico &#40;ABA&#41;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0480"><span class="elsevierStyleSup">96&#8211;100</span></a>&#46;</p><p id="par0180" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La bios&#237;ntesis <span class="elsevierStyleItalic">de novo</span> de los esfingol&#237;pidos complejos comienza con la formaci&#243;n de la BCL en el ret&#237;culo endopl&#225;smico a partir de la condensaci&#243;n de la serina con palmitoil-CoA&#44; para formar la 3-cetoesfinganina&#46; Esta mol&#233;cula sufre una reducci&#243;n y la esfinganina generada se acila con un &#225;cido graso activado por CoA para producir ceramida&#46; La esfinganina <span class="elsevierStyleItalic">N</span>-aciltransferasa&#44; enzima blanco de la toxina FB1&#44; cataliza la reacci&#243;n&#46; La inhibici&#243;n causa la acumulaci&#243;n de BCL&#44; principalmente esfinganina y fitoesfingosina &#40;PSN&#41;&#44; que son las m&#225;s abundantes en c&#233;lulas vegetales &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0030">Figura 6</a>&#41;&#46; La aplicaci&#243;n de FB1 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M en embriones de ma&#237;z ocasiona el incremento de hasta seis veces en los niveles de ESN y PSN a las 48 horas&#44; que es el mismo lapso en el que ocurren la degradaci&#243;n del ADN gen&#243;mico&#44; la muerte del tejido y la producci&#243;n de &#225;cido salic&#237;lico &#40;AS&#41;&#46; Esta &#250;ltima es una fitohormona que activa diferentes v&#237;as de se&#241;alizaci&#243;n&#44; mismas que pueden desembocar en muerte celular&#44; como aquella que se observa en la reacci&#243;n de hipersensibilidad&#44; caracter&#237;stica de las reacciones de defensa en las plantas&#46; Tanto la FB1 como la ESN y el AS inducen la activaci&#243;n de una nucleasa en tejidos de ma&#237;z&#44; que puede ser la responsable de la degradaci&#243;n del ADN gen&#243;mico durante los eventos de muerte celular&#46; Los resultados establecen que la FB1 provoca la acumulaci&#243;n de BCL&#46; Lo anterior&#44; activa alguna v&#237;a que conduce a la muerte celular y en la que participa el AS&#59; adem&#225;s&#44; provoca la activaci&#243;n de diversas hidrolasas&#44; entre ellas&#44; la nucleasa<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0445"><span class="elsevierStyleSup">89</span></a>&#46; Debido a que la toxina FB1 activa v&#237;as de se&#241;alizaci&#243;n de defensa en ma&#237;z&#44; la inducci&#243;n de &#233;stas con la consecuente muerte celular del tejido vegetal favorece al hongo&#44; que es un buen saprofito&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0030"></elsevierMultimedia><p id="par0185" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Efectos similares tambi&#233;n suceden en plantas de ma&#237;z irrigadas con una soluci&#243;n de FB1 28<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M pues induce la aparici&#243;n de lesiones necr&#243;ticas en las hojas&#44; reducci&#243;n en el tama&#241;o de la planta&#44; as&#237; como de la masa radicular&#46; De igual manera&#44; los niveles de PSN y ESN aumentan 3 y 8 veces&#44; respectivamente&#44; en relaci&#243;n con las plantas no tratadas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370"><span class="elsevierStyleSup">74</span></a>&#46; Muchos de los efectos se reproducen cuando se inoculan las plantas de ma&#237;z con cepas de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> productoras de fumonisinas&#46; La severidad de los s&#237;ntomas se correlaciona con la cantidad de FB1 detectada en la ra&#237;z&#44; as&#237; como con los niveles de esfinganina y fitoesfingosina en el tejido vegetal<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0370"><span class="elsevierStyleSup">74</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375"><span class="elsevierStyleSup">75</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450"><span class="elsevierStyleSup">90</span></a>&#46;</p><p id="par0190" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El efecto sist&#233;mico que se observa por la irrigaci&#243;n con FB1 o infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> se puede explicar por qu&#233; los niveles de esfinganina y fitoesfingosina&#44; y sus derivados fosforilados&#44; son translocados a las hojas de las plantas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0450"><span class="elsevierStyleSup">90</span></a>&#46; Entonces&#44; es posible que los s&#237;ntomas &#8211;como deformaci&#243;n y lesiones necr&#243;ticas en las hojas&#8211; se deban a la presencia y al desbalance de las BCL en este tejido&#46; Lo anterior tambi&#233;n explicar&#237;a por qu&#233; no se observan estos s&#237;ntomas por aspersi&#243;n de la micotoxina directamente en las hojas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0395"><span class="elsevierStyleSup">79</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0075" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">2&#46; La ATPasa de H<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span> de membrana plasm&#225;tica como blanco celular de la FB1</span><p id="par0195" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La ATPasa de H<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span> es una enzima membranal que transporta protones del citoplasma al apoplasto&#59; hidroliza ATP para energizar este transporte&#46; Su funci&#243;n es fundamental para mantener un potencial membranal negativo y un gradiente transmembranal de pH&#44; el que se requiere para la elongaci&#243;n del tejido y otros procesos fisiol&#243;gicos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0505"><span class="elsevierStyleSup">101</span></a>&#46;</p><p id="par0200" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La FB1 inhibe <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> la actividad de la ATPasa de H<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span>&#44; aislada de ves&#237;culas de membrana plasm&#225;tica de embriones de ma&#237;z con 24 horas de germinaci&#243;n&#46; De acuerdo con los datos cin&#233;ticos&#44; la inhibici&#243;n es de naturaleza no competitiva y reversible con una <span class="elsevierStyleItalic">K</span>i de 17&#46;5<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0030">Figura 6</a>&#41;&#46; Se halla asociada con dos situaciones&#58; la disminuci&#243;n <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span> en la elongaci&#243;n radicular del 44&#37; y 47&#37; a 10 y 40<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M de FB1&#44; respectivamente&#44; y con la reducci&#243;n de hasta el 78&#37; en la acidificaci&#243;n del medio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0455"><span class="elsevierStyleSup">91</span></a>&#46; La inhibici&#243;n de esta enzima podr&#237;a contribuir a acortar la elongaci&#243;n de la ra&#237;z y el tallo&#44; observada en plantas infectadas con <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> o tratadas con FB1&#46;<a name="p87"></a></p><p id="par0205" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Adem&#225;s de la acidificaci&#243;n del espacio apopl&#225;stico&#44; la ATPasa de H<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span> tambi&#233;n participa en la respuesta de defensa de las plantas contra microorganismos&#46; La enzima act&#250;a en la percepci&#243;n de algunos pat&#243;genos f&#250;ngicos pues se activa en los primeros minutos posteriores al tratamiento con ciertas mol&#233;culas derivadas de hongos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0510"><span class="elsevierStyleSup">102</span></a>&#46; Asimismo&#44; la ATPasa de H<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span> interact&#250;a en la membrana con otras prote&#237;nas involucradas en la respuesta de defensa<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0515"><span class="elsevierStyleSup">103</span></a>&#46; Debido a la importancia de la ATPasa de H<span class="elsevierStyleSup">&#43;</span> en la fisiolog&#237;a de la planta y en su defensa&#44; constituye un blanco contra el cual varios pat&#243;genos han evolucionado para sintetizar mol&#233;culas que interfieran con su actividad<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0505"><span class="elsevierStyleSup">101</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0080" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">3&#46; Las &#946;-1&#44;3-glucanasas como blanco celular de la FB1</span><p id="par0210" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las &#946;-1&#44;3-glucanasas son enzimas con actividad hidrol&#237;tica que se inducen durante la respuesta de defensa de las plantas&#44; principalmente ante el ataque de hongos filamentosos&#46; El blanco de las enzimas es el glucano&#44; el polisac&#225;rido estructural m&#225;s importante de la pared celular f&#250;ngica&#44; que representa entre el 50&#37;-60&#37; del peso seco&#46; Adem&#225;s de esta actividad que inhibe el crecimiento del hongo&#44; las glucanasas liberan de la pared celular oligosac&#225;ridos que act&#250;an como elicitores y activan respuestas de defensa<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0520"><span class="elsevierStyleSup">104</span></a><span class="elsevierStyleSup">&#44;</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0525"><span class="elsevierStyleSup">105</span></a>&#46;</p><p id="par0215" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La fumonisina B1 modula la actividad de tres &#946;-1&#44;3-glucanasas de ma&#237;z mediante dos mecanismos independientes &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0030">Figura 6</a>&#41;&#46; Experimentos <span class="elsevierStyleItalic">in vitro</span> demuestran que la FB1 ex&#243;gena inhibe la actividad de dos &#946;-1&#44;3-glucanasas b&#225;sicas con una IC<span class="elsevierStyleInf">50</span> de 53<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;M&#46; <span class="elsevierStyleItalic">In vivo</span>&#44; la FB1 induce la actividad de una &#946;-1&#44;3-glucanasa &#225;cida&#46; Esta misma enzima se activa tambi&#233;n con un an&#225;logo del &#225;cido salic&#237;lico &#40;AS&#41;&#46; Lo anterior sugiere que una v&#237;a de se&#241;alizaci&#243;n&#44; mediada por el AS&#44; se induce con la FB1&#44; probablemente precedida por la acumulaci&#243;n de bases esfingoideas&#46; La infecci&#243;n por <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> en tejidos de ma&#237;z causa efectos similares en la actividad de las &#946;-1&#44;3-glucanasas &#225;cidas y b&#225;sicas&#44; que se correlacionan con la expresi&#243;n de genes <span class="elsevierStyleItalic">FUM</span> y la producci&#243;n de FB1 <span class="elsevierStyleItalic">in vivo</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0375"><span class="elsevierStyleSup">75</span></a>&#46;<a name="p88"></a></p></span></span><span id="sec0085" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Conclusiones</span><p id="par0220" class="elsevierStylePara elsevierViewall">De acuerdo con la evidencia generada hasta ahora&#44; es razonable deducir que la FB1 es un factor de virulencia de <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides&#58;</span> existe una relaci&#243;n positiva entre el desarrollo de s&#237;ntomas en pl&#225;ntulas de ma&#237;z&#44; la presencia de la toxina y la acumulaci&#243;n de BCL&#46; La FB1 inhibe la bios&#237;ntesis <span class="elsevierStyleItalic">de novo</span> de esfingol&#237;pidos y genera el desbalance en los niveles end&#243;genos de estos importantes metabolitos&#44; espec&#237;ficamente&#44; en la acumulaci&#243;n de bases esfingoideas de cadena larga&#46; Lo anterior conduce a cascadas de se&#241;alizaci&#243;n que derivan en muerte celular&#44; por lo que <span class="elsevierStyleItalic">F&#46; verticillioides</span> puede tomar ventaja para proliferar en un estado paras&#237;tico&#46; La FB1 tiene blancos moleculares en diferentes compartimentos celulares&#44; hecho que podr&#237;a ser suficiente para generar un escenario en el cual las respuestas de defensa de la planta son suprimidas o evadidas&#44; facilitando la colonizaci&#243;n del hongo necr&#243;trofo&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">No&#46; de cepas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Origen de las cepas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Medio de producci&#243;n de fumonisinas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Rango de producci&#243;n de fumonisinas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">20 - 7100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">34&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Semillas de ma&#237;z&#44; M&#233;xico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0175"><span class="elsevierStyleSup">35</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ma&#237;z quebrado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">10 - 5810<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">51&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Mazorcas de ma&#237;z&#44; Ir&#225;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0180"><span class="elsevierStyleSup">36</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ma&#237;z quebrado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">197 - 9661<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">67&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Mazorcas de ma&#237;z&#44; M&#233;xico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0185"><span class="elsevierStyleSup">37</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Arroz est&#233;ril&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#46;1 - 4047<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">79&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t"><span class="elsevierStyleItalic">Morogo</span>&#44; Sud&#225;frica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">38</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">No reportan&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">114 - 38860<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ng&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">12&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Semillas de cereales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0195"><span class="elsevierStyleSup">39</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Semillas de sorgo esterilizadas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#46;92 - 6&#46;05<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">16&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Esp&#225;rragos&#44; China<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">40</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ma&#237;z quebrado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">25 - 3850<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">84&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Mazorcas de ma&#237;z&#44; Alemania<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0205"><span class="elsevierStyleSup">41</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ma&#237;z quebrado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Hasta 21<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">43&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Mazorcas de ma&#237;z&#44; India<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0210"><span class="elsevierStyleSup">42</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Embriones de ma&#237;z est&#233;riles&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">133 - 1617<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">16&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Mazorcas y rastrojo de ma&#237;z&#44; Brasil<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0215"><span class="elsevierStyleSup">43</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Ma&#237;z quebrado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">2&#46;41 - 3996<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;g&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">35&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Mazorcas de ma&#237;z&#44; Espa&#241;a<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">44</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Medio de composici&#243;n definida&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">0&#46;8 - 199<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ppm&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Mazorcas de ma&#237;z&#44; Brasil<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0225"><span class="elsevierStyleSup">45</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Arroz est&#233;ril&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Embriones de ma&#237;z&#44; Italia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0230"><span class="elsevierStyleSup">46</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">Semillas de ma&#237;z esterilizadas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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                  \t\t\t\t">19 - 100<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mg&#47;kg&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 1405888X
Idioma original: Español
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