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Vol. 41. Issue 8.
Pages 468-484 (October 2023)
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Vol. 41. Issue 8.
Pages 468-484 (October 2023)
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Importancia clínica del aislamiento de Haemophilus spp. (excluyendo H. ducreyi) en muestras genitales. Revisión sistemática
Clinical significance of isolation of Haemophilus no ducreyi in genital samples. Systematic review
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Marta Ruiz del Pinoa, Antonio Rosales-Castillob,d,
Corresponding author
anrocas90@hotmail.com

Autor para correspondencia.
, José María Navarro-Maríc,d, José Gutiérrez-Fernándeza,d
a Departamento de Microbiología, Facultad de Medicina, Universidad de Granada-ibs, Granada, España
b Servicio de Medicina Interna, Hospital Universitario Virgen de las Nieves-ibs, Granada, España
c Departamento de Microbiología, Hospital Universitario Virgen de las Nieves-ibs, Granada, España
d Programa de Doctorado en Medicina Clínica y Salud Pública, Universidad de Granada, Granada, España
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Tabla 1. Estudios que informan del aislamiento de Haemophilus spp. en muestras genitales
Tabla 2. Sensibilidad a los antibióticos (%) de los aislados de Haemophilus spp
Tabla 3. Tasas de susceptibilidad antibiótica y presencia de betalactamasas separados por especies (%)
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Resumen
Introducción y objetivos

Actualmente el diagnóstico microbiológico de las infecciones genitales se realiza con métodos moleculares, los cuales permiten detectar agentes etiológicos menos frecuentes, pero con potencial importancia patogénica, como Haemophilus spp. El objetivo de esta revisión es analizar y resaltar la importancia clínica del aislamiento de Haemophilus spp. en infecciones genitales y rectales, excluyendo H. ducreyi.

Material y métodos

Se ha realizado una revisión sistemática en base a una búsqueda exhaustiva de las publicaciones incluidas en la base de datos MEDLINE hasta el 5 de agosto de 2021, sobre la presencia de Haemophilus spp. en infecciones genitales y rectales, excluyendo H. ducreyi.

Resultados

Tras revisar lo descrito en la literatura, las especies de Haemophilus (excluyendo H. ducreyi: HSNOD) se detectaron en 2397 episodios de infección genital, siendo las especies más frecuentemente aisladas H. influenzae y H. parainfluenzae. La mayoría de los episodios (87,6%) están constituidos por aislamiento único. Existe un ligero predominio en mujeres (48,3%) donde puede producir cuadros de vaginitis, salpingitis, endometritis o complicaciones durante el embarazo. En hombres, el cuadro clínico suele corresponder a una uretritis. La mayoría de las muestras corresponde a exudados vaginales y uretrales, con una representación minoritaria a nivel rectal (2,3%).

Conclusión

HSNOD desempeña un papel patogénico relevante en episodios de infección genital, por lo que los protocolos de diagnóstico microbiológico deben incluir métodos que permitan su detección, así como incluirlos en el espectro etiológico de este tipo de cuadros clínicos.

Palabras clave:
Haemophilus
Uretritis
Proctitis
Vulvovaginitis
Infecciones de transmisión sexual
Abstract
Introduction and objectives

Currently, the microbiological diagnosis of genital infections is carried out with molecular methods, which allow the detection of less frequent etiological agents but with potential pathogenic importance, such as Haemophilus spp. The objective of this review is to analyze and highlight the clinical importance of the isolation of Haemophilus spp. in genital and rectal infections, excluding H. ducreyi.

Material and methods

A systematic review was carried out based on an exhaustive search of the publications included in the MEDLINE database up to August 5, 2021, on the presence of Haemophilus spp. in genital and rectal infections, excluding H. ducreyi.

Results

After reviewing what was described in the literature, Haemophilus spp. (excluding H. ducreyi: HSNOD) was detected in 2397 episodes of genital infection, the most frequently isolated species being H. influenzae and H. parainfluenzae. Most of the episodes (87.6%) are constituted by single isolation. There is a slight predominance in women (48.3%) where it can cause vaginitis, salpingitis, endometritis or complications during pregnancy. In men, the clinical picture usually corresponds to urethritis. Most of the samples correspond to vaginal and urethral exudates, with a minority representation at the rectal level (2.3%).

Conclusion

HSNOD plays a relevant pathogenic role in episodes of genital infection, so microbiological diagnostic protocols must include methods that allow their detection, as well as include them in the etiological spectrum of this type of clinical picture.

Keywords:
Haemophilus
Urethritis
Proctitis
Vulvovaginitis
Sexually transmitted infections
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Introducción

Las infecciones del tracto genital son entidades frecuentes que comparten presentación clínica pero que pueden estar provocadas por multitud de agentes etiológicos, a parte de los microorganismos comúnmente considerados patógenos1. Además, se suma la gran diversidad de la microbiota y la importante variabilidad interindividual, lo que hace aún más difícil la distinción entre un posible papel patogénico o no2. Entre esos agentes menos frecuentes y con posible papel patogénico, se encuentran las especies del género Haemophilus, excluyendo a H. ducreyi (HSNOD). El género Haemophilus, perteneciente a la familia Pasteurallaceae, está formado por pequeños bacilos gramnegativos anaerobios facultativos, pleomórficos, inmóviles y no esporulados. Se caracteriza por requerimientos nutricionales exigentes, precisando el medio agar chocolate para su correcto crecimiento e identificación. Las especies de HSNOD más frecuentemente involucradas son Haemophilus influenzae (H. influenzae), Haemophilus parainfluenzae (H. parainfluenzae) y Haemophilus haemolyticus (H. haemolyticus). El primero de ellos es bien conocido, tratándose de un agente colonizador del tracto respiratorio superior y genital, pudiendo comportarse como patógeno oportunista. En los últimos años están apareciendo en la literatura cada vez más casos de uretritis asociada a H. influenzae, y recientemente se ha descrito su asociación con uretritis no gonocócica, tanto en hombres que tienen sexo con hombres (HSH) como con mujeres3. Además, es la segunda causa más frecuente de vulvovaginitis en niñas no vinculada a transmisión sexual4. H. parainfluenzae coloniza predominantemente la orofaringe, pudiendo dar lugar a infecciones por contigüidad, bacteriemias, endocarditis e infecciones genitales5. H. haemolyticus es difícil de diferenciar de las especies de H. influenzae no encapsuladas por sus similitudes morfológicas, bioquímicas y genéticas, siendo difícil distinguirlos en ocasiones mediante los métodos microbiológicos convencionales, por lo que algunos autores abogan por la combinación de métodos convencionales y análisis mediante reacción en cadena de la polimerasa (PCR)6; también la espectrometría de masas (MALDI-TOF) ha mostrado buenos resultados en capacidad de diferenciación7. Rara vez tiene potencial patógeno.

Además, se sabe de la existencia de genoespecies crípticas biotipo IV, genéticamente relacionadas con H. haemolyticus, pero con fenotipo y localización diferentes, como «Haemophilus quentini», cuya presencia se ha descrito en el tracto genitourinario y pueden provocar infecciones genitales en embarazadas, corioamnionitis y parto pretérmino, e incluso cuadros neumónicos o sépticos en neonatos8.

El objetivo de este trabajo es analizar la presencia de especies de HSNOD en el desarrollo de infecciones genitales, mediante una revisión sistemática de la literatura.

Material y métodos

Se realizó una búsqueda en la base de datos MEDLINE, a través de PubMed, de aquellos trabajos que describen la presencia de Haemophilus spp. en exudados genitales (vaginal, endocervical y uretral) y rectales (en HSH). Se emplearon los términos de búsqueda: «Haemophilus and urethritis», «Haemophilus and proctitis», «Haemophilus and vaginitis», «Haemophilus and cervicitis», «Haemophilus and salpingitis», «Haemophilus and endometritis», «Haemophilus and bartholinitis», «Haemophilus and tubo-ovarian abscess», «Haemophilus and septic abortion», «Haemophilus and chorionamnionitis». Los criterios de inclusión fueron: trabajos publicados hasta el 1 de septiembre de 2021; y trabajos publicados en inglés o español. Los criterios de exclusión fueron: trabajos referidos a la especie H. ducreyi o Haemophilus vaginalis; y trabajos que analizan muestras de procedencia distinta a la genital o rectal. También se revisó la bibliografía de los trabajos para reducir el número de pérdidas.

Resultados

Se obtuvieron 145, 3, 583, 595, 21, 73, 14, 6, 16 y 30 publicaciones para los criterios «Haemophilus and urethritis», «Haemophilus and proctitis», «Haemophilus and vaginitis», «Haemophilus and cervicitis», «Haemophilus and salpingitis», «Haemophilus and endometritis», «Haemophilus and bartholinitis», «Haemophilus and tubo-ovarian abscess», «Haemophilus and septic abortion», «Haemophilus and chorionamnionitis» respectivamente, que, posteriormente, se sometieron a los criterios de inclusión y exclusión, obteniéndose 117 trabajos. De ellos, no se pudieron localizar 13 (Northwest Med. 1955;54(9):992-3, J Pathol Bacteriol. 1967;93(1):109-18, Am J Vet Res. 1971;32(12):2067-9, Am J Clin Pathol. 1980;73(2):285-7, Med J Aust. 1985;143(5):223, Med J Aust. 1985;142(9):531, J Infect Dis. 1986;153(1):165-7, Acta Paediatr Scand. 1987;76(2):363-4, Med Clin (Barc). 1989;92(9):335-7, Med Clin (Barc). 1989;93(19):758-9, Pediatr Infect Dis J. 1994;13(3):243, Am J Obstet Gynecol. 1994;170(4):1008-17, J Am Board Fam Pract. 1994;7(4):335-41). En la tabla 1 se incluyen 104 trabajos, que agrupan un total de 2397 episodios de infección genital producida por Haemophilus spp. Las especies aisladas con mayor frecuencia son H. influenzae (57,7%; 1383/2397) y H. parainfluenzae (35,7%; 855/2397). En un 6,7% (159/2397) de los episodios no se realiza identificación de especie. En la mayoría de los episodios (87,6%; 2099/2397), Haemophilus se aísla en cultivo monomicrobiano. En caso contrario, con frecuencia se detecta junto con Chlamydia trachomatis, Neisseria gonorrhoeae, Ureaplasma spp. o Mycoplasma spp.

Tabla 1.

Estudios que informan del aislamiento de Haemophilus spp. en muestras genitales

Autor (año de publicación)  N.° de episodios  Microorganismos  Edad/ sexo  Posibles factores predisponentes  Manifestaciones clínicas  Muestra clínica  Diagnóstico microbiológicoreflejado  Tratamiento 
Skirrow MB (1970)9  H. influenzae  48/F  NC  Absceso tubo-ovárico  Exudado de absceso  Cultivo  Cirugía y ampicilina 
Hurley R (1970)10  H. influenzae  29/F  Dispositivo intrauterino  Endometritis  Exudado vaginal  Cultivo  Retirada de dispositivo 
Farrand RJ (1971)11  H. influenzae  4/ F  NC  Secreción vaginal e irritación. Vagina inflamada con exudado purulento  Exudado vaginal  Cultivo  Ampicilina 
  H. influenzae  35/ F  Cirugía de ligadura de trompas 7 años antes.  Absceso tubárico derecho  Punción-aspiración del absceso  Cultivo  Ampicilina+cloxacilina 
Berczy J (1973)12  H. influenzae  27/F  NC  Aborto séptico  Exudado vaginal  Cultivo  NC 
Khuri-Bulos N (1975)13  H. influenzae  NC/ F  NC  Sepsis neonatal  Exudado cervical y/o vaginal  NC  NC 
Herva E (1975)14  H. influenzae  NC/F  NC  Salpingitis  Exudado tubárico  Cultivo  NC 
Nicholls S (1975)15  H. influenzae  31/ F  NC  Sepsis neonatal  Exudado vaginalBiopsia de placenta  Cultivo  Penicilina+kanamicina(NR)Ampicilina 
  H. influenzae  18/ F  NC  Hemorragia anteparto y secreción vaginal.Sepsis neonatal y éxitus  Exudado vaginal y muestras respiratorias del neonato  Cultivo  Penicilina+kanamicina 
Bowie WR (1977)16  10  7 H. parainfluenzae4+C. trachomatis3 H. influenzae  NC/ M  NC  4 uretritis y3 asintomáticos3 asintomáticos  Exudado uretral  Cultivo (Virginia Polytechnic Institute)  NC 
Albritton WL (1978)17  H. influenzae  18F, 20F, 22F 30F,33/F  2 Embarazo  1 vulvovaginitis, 2 aborto séptico, 1 salpingitis aguda  Exudado vaginal, hemocultivos  Cultivo  Ampicilina, kanamicina 
Gibson M (1978)18  H. influenzae  NC/F  Embarazo de 28 semanas. Rotura prematura de membranas  Amnionitis  Líquido amniótico  Cultivo  NC 
Ogden E (1979)19  H. influenzae  NC/F  Embarazo de 16 semanas  Amnionitis  Líquido amniótico  Cultivo  NC 
Simon HB (1980)20  H. influenzae  36/F  NC  Salpingitis/endometritis  Exudado vaginal  Cultivo  NC 
Arias JW (1981)21  H. parainfluenzae  18/F  Embarazo 29 semanas  Corioanmionitis  Placenta  Cultivo  NC 
De Pass EE (1982)22  H. influenzae  22/F  NC  Salpingitis bilateral y absceso  Exudado tubárico  Cultivo  Salpingo-ooforectomía bilateral, histerectomía y ampicilina 
Pastorek J (1982)23  H. influenzae  26F y 17F  Embarazadas (37 y 40 semanas)  CorioanmionitisEndometritis  Placenta y exudado cervical  Cultivo  Ampicilina, gentamicina 
Chowdhury MN (1983)24  H. parainfluenzae  NC/ M  NC  Uretritis, secreción uretral  Exudado uretral  NC  Amoxicilina 
Hall GD (1983)25  11  11 H. influenzae  NC/ 9 F2 M  NC  4 vaginitis, 2 endometritis asociada a DIU, 1 aborto séptico incompleto, 1 síndrome uretral y 1 NC2 uretritis  Exudado cervical, vaginal o uretral  Pruebas bioquímicas  NC 
Messing M (1983)26  H. parainfluenzae  NC/ M  NC  Uretritis no gonocócica: eritema genital y secreción uretral  Exudado uretral  Cultivo y pruebas bioquímicas  NC 
  H. parainfluenzae    NC  Lesiones ulcerosas en genitales       
  H. parainfluenzae    Sífilis secundaria  Eritema genital y adenopatía inguinal       
  H. parainfluenzae    Foliculitis púbica  Lesiones genitales eritematosas       
  H. parainfluenzae    Gonorrea y condiloma acuminado  Secreción uretral y lesión genital       
  H. influenzae    NC  Disuria y secreción uretral       
  H. influenzae    Sífilis primaria  Lesiones ulcerosas en genitales       
  H. influenzae    NC  Uretritis no gonocócica: disuria y secreción uretral       
Tebbutt GM (1984)27  H. influenzae1+N. gonorrhoeae  NC/ F  NC  3 niñas con secreción vaginal2 infección posnatal1 enfermedad pélvica inflamatoria  Exudado vaginal  Cultivo y pruebas bioquímicas  NC 
Nakamura KT (1984)28  H, parainfluenzae  24/F  Embarazada 28 semanas  Rotura prematura de membranas  Exudado cervical y placenta  Cultivo  Ampicilina y gentamicina 
Paavonen J (1985)29  H. influenzae  22/F, 29/F  1 Relación sexual de riesgo previa  1 Piosálpinx1 absceso tubo-ovárico  Exudado de trompa y de absceso  Cultivo  Doxiciclina y metronidazolPenicilina G y metronidazol 
Campognone P (1986)30  17  H. influenzae  17 F  17 embarazadas. 1 diabética  Corioamnionitis  Placenta y sangre maternal  Cultivo  NC 
Crowe HM (1987)31  H. influenzae  NC/F  1 Enfermedad de Crohn  2 abscesos tubo-ováricos  Exudado de absceso  Cultivo  Cloranfenicol y tobramicina 
LW Davis (1987)32  H. influenzae  NC/F  NC  Absceso tubo-ovárico  NC  NC  NC 
Winn HN (1987)33  H. influenzae  25/F  Embarazada de 22 semanas  Corioamnionitis  Sangre maternal y liquido amniótico  Cultivo  Ampicilina 
Casin I (1988)34  60  60 H. influenzae52 en solitario3+C. albicans3+T. vaginalis1+N. gonorrhoeae1+C. trachomatis  NC/ 37M, 20 F y 3 NC  NC  NC  37 exudado uretral19 exudado vaginal y/o cervical3 orina1 glándula de bartolino  Cultivo y pruebas bioquímicas  NC 
Andreu A (1989)35  10  7 H. parainfluenzae3 H. influenzae7 en solitario3+otros*  NC/ M  NC  7 uretritis  Exudado uretral  NC  NC 
  20  15 H. influenzae5 H. parainfluenzae+otros*  NC/ F  5 portadoras de DIU  8 vaginitis, 3 salpingitis y 9 NC  Exudado endocervical o vaginal  NC  NC 
Drouet EB (1989)36  244  216 H. parainfluenzae28 H. influenzae  NC  NC  NC  NC  NC  NC 
Houang E (1989)37  73  H. parainfluenzae  NC/ 71M y 2 F  NC  NC  71 exudado uretral2 exudado vaginal  MicroScan  NC 
Martel AY (1989)38  103  Haemophilus spp.  NC/ 56M, 33 F y 14 NC  NC  NC  55 exudado genital48 exudado rectal  Pruebas bioquímicas  NC 
Leiberman JR (1989)39  H. influenzae  35/F  Embarazada de 16 semanas  Amnionitis  Líquido amniótico  Cultivo  NC 
van Bosterhaut B (1990)40  H. influenzae  NC/F  NC  3 bartolinitis  Exudado de glándula  Cultivo  NC 
Christensen JJ (1990)41  17  Haemophilus spp.  NC/ F  NC  Bartholinitis, salpingitis y/o secreción vaginal  NC  NC  NC 
Quentin R (1990)42  H. influenzae  NC/ F  Cirugía de quiste o absceso en glándula de Bartolino  Bartolinitis  Aspirado quiste o absceso  NC  NC 
Silverberg K (1990)43  H. influenzae  17/F  Embarazada de 29 semanas  Corioamnionitis  Líquido amniótico y placenta  Cultivo  Ampicilina, gentamicina, clindamicina 
Pinhas-Hamiel O (1991)44  H. influezae  28/F  Embarazada 13 semanasRelación sexual de riesgo previa  Aborto séptico  Hemocultivos  Cultivo  NC 
Facinelli B (1991)45  H. parainfluenzae  NC  Relación sexual de riesgo  Uretritis  NC  NC  NC 
Bendig JW (1991)46  H. influenzae  35/F, 29/F  1 DIU  2 salpingitis purulentas  Exudado peritoneal y de trompa  Cultivo  Drenaje, ceftriaxona, metronidazol 
Lefevre JC (1991)47  21  H. parainfluenzae  NC/ M  NC  Uretritis  Exudado uretral  NC  NC 
Bosch J (1991)48  H. influenzae  NC/F  NC  7 abscesos de glándula de Bartolino1 endometritis poscesárea1 corioamnionitis  Exudado glándula y vaginal  NC  Ampicilina 
Rusin P (1991)49  13  H. influenzae  NC/F  NC  13 endometritis/corioamnionitis  NC  NC  NC 
Mazor M (1991)50  H. influenzae  28/F  Embarazada de 29 semanasRotura prematura de membranas  Amnionitis  Líquido amniótico y sangre neonatal  Cultivo  Ampiclina y gentamicina 
Kragsberg P (1993)51  H. influenzae  NC/F  6 embarazadas1 Endometritis recurrentes  3 abscesos tubo-ováricos2 abortos sépticos1 sepsis posparto  Exudado de abscesoExudado vaginal  Cultivo  Cefalosporina, ampicilina, metronidazol, doxiciclina 
Ault KA (1993)52  H. influenzae  18F, 22F, 29F  3 Embarazadas (29, 31 y 31 semanas)  Amnionitis  Sangre maternal y placenta  Cultivo  Vancomicina y gentamicinaAmpicilina y gentamicinaCeftizoxima 
Kinney JS (1993)53  H. influenzae  NC/F  Embarazadas de 24 a 40 semanas  Corioamnionitis  Placenta y sangre neonatal  Cultivo  1 Ampicilina, 1 cefalosporina 
Gill MV (1995)54  H. influenzae  36/F  Embarazada de 35 semanas, placenta pércreta  Corioamnionitis  Hemocultivos y exudado cervical  Cultivo  Ceftazidima y aztreonam 
Llanes Caballero R (1996)55  H. influenzae  NC/ M  Esquistosomiasis previa  Molestias al orinar y secreción uretral purulenta  Exudado uretral  NC  Norfloxacino 
Pena MJ (1996)56  20  H. influenzae  NC/ F  Niñas prepúberes  Vulvovaginitis  Exudado vaginal  NC  NC 
Vázquez F (1996)57  155  100 H. parainfluenzae45 H. influenzae10 Haemophilus spp.21 en solitario134+otros*  2M, 11 F y 142 NC  Mujeres trabajadoras del sexo y hombres con uretritis  8 uretritis2 epidídimo-orquitis9 cervicitis y/o vaginitis2 abscesos glándula de Bartolino134 NC  NC  Cultivo  NC 
Carmeci C (1997)58  H. influenzae  48/F  NC  Salpingitis aguda y shock séptico  Exudado peritoneal y hemocultivos  Cultivo  Salpingooforectomía y ceftriaxona 
Cox RA (1997)4  11  H. influenzae  <14/ F  NC  Vulvovaginitis  Exudado vulvar y vaginal  Cultivo  Amoxicilina 
García E (1997)59  30  18 H. influenzae  NC/ F  Embarazadas, parturientas, puérperas  1 aborto2 muertes anteparto1 muerte potparto14 neonatos vivos (5 infección confirmada y 5 sospecha de infección y 4 sanos)  Exudado vaginal tomado intraparto o durante posparto inmediato  NC  NC 
    12 H. parainfluenzae      1 muerte anteparto12 neonatos vivos (10 sospecha de infección)       
Aydin MD (1998)60  19  11 H. parainfluenzae8 H. influenzae  NC/ M  NC  Uretritis  Exudado uretral  Pruebas bioquímicas  NC 
Rodríguez-Guardado (2000)61  H. influenzae  36/F  NC  Salpingitis bilateral  Exudao peritoneal  Cultivo  Salpinguectomía, clindamicina, gentamicina 
Cherpes TL (2002)62  H. influenzae  39/ F  Embarazada de 8 semanas  Aborto séptico. Corioamnionitis aguda.Febrícula, sangrado vaginal y cefalea  HemocultivoBiopsia de placenta  NC  Gentamicina+ampicilina+clindamicina.Ceftriaxona.Levofloxacino. 
Cox RA (2002)63  39  38 H. influenzae1 H. parainfluenzae8+flora anaerobia mixta  18 meses -11 años/ F  14 vulvovaginitis recurrentes5 dos episodios previos de vulvovaginitis por H. influenzae, 1 tres episodios previos  Vulvovaginitis: irritación y secreción vaginal  Exudado vulvar y vaginal  Cultivo  19 amoxicilina9 amoxicilina-clavulánico6 trimetoprim6 miconazol2 metronidazol2 claritromicina/ eritromicina 
Campos J (2003)64  H. influenzae serotipo e  NC/ F  NC  Vaginitis  NC  NC  NC 
Cuadros J (2004)65  12  H. influenzae  2-12/ F  NC  Vulvovaginitis  Exudado vaginal  NC  NC 
Mikamo H (2005)66  H. influenzae  NC/F  NC  Bartolinitis  Exudado de glándula  Cultivo  Cefteram pivoxil 
Tanaka K (2005)67  H. influenzae  NC/F  NC  Absceso de glándula de Bartolino  Exudado de glándula  Cultivo y PCR  NC 
Iser P (2005)68  H. influenzae  NC/ M  Heterosexuales  Uretritis no gonocócica  Exudado uretral  Cultivo  NC 
Tsai HY (2006)69  H. influenzae  NC/ F  Niña prepúber. No relaciones sexuales, ni abusos.  Vulvovaginitis, profusa secreción vaginal  Exudado vaginal  NC  NC 
Varela JA (2006)70  12  Haemophilus spp.  NC/ M  Heterosexuales.Pareja con neoplasia cervical intraepitelial (CIN)  Asintomáticos  Exudado uretral  Cultivo  NC 
Kohlberger P (2007)71  11  H. influenzae  NC/ F  Niñas con antecedente de abuso sexual  NC  Exudado vaginal  NC  NC 
Santiago JL (2008)72  H. parainfluenzae  41/ M  HeterosexualSexo oral sin protección con trabajadora del sexo  Disuria, secreción uretral y adenopatía inguinal.Hiperemia conjunctival con exudado purulento, reacción folicular tarsal, blefaritis y edema palpebral  Exudado uretral y conjuntival  Cultivo y pruebas bioquímicas  Ceftriaxona+doxiciclina 
Orellana MA (2009)73  36  22 H. parainfluenzae14 H. influenzae  NC/ M  NC  NC  Exudado uretral  API NH test  NC 
Sikanić-Dugić N (2009)74  H. influenzae  2-8/ F  NC  Vulvovaginitis  Exudado vaginal  Cultivo  NC 
Kakisi (2010)75  H. influenzae  42F  NC  Absceso tubo-ovárico  Exudado de absceso  Cultivo  Cirugía y cefoxitina/metronidazol 
Glover WA (2011)8  «H. quentini»  28/ M  Episodios previos de uretritis y prostatitis.Sexo sin protección  Escasa secreción uretral, eyaculación dolorosa  Exudado uretral  Secuenciación 16S rARN  Ceftriaxona+azitromicina 
  «H. quentini»  30/ M  NC  NC      NC 
  «H. quentini»+N. gonorrhoeae  32/ M  NC  NC      NC 
Mc Kechnie ML (2011)76  11  H. influenzae  2 <25,5 25-29,4>35/ F  NC  7 sintomáticos4 asintomáticos  Exudado endocervical Exudado vaginalOrina  PCR  NC 
Orellana MA (2011)77  77  45 H. parainfluenzae32 H. influenzae4+C. trachomatis2+U. urealyticum  >15/ M  NC  Uretritis  Exudado uretral  API NH test  NC 
Calner PA (2012)78  H. influenzae  36/F  Embarazada 16 semanas  Aborto séptico  Hemocultivos  Cultivo  Curetaje, ampicilina, clindamicina, gentamicina 
Ranđelović G (2012)79  H. influenzae  2-12/ F  NC  Vulvovaginitis  Exudado vaginal  NC  NC 
Martin D (2013)80  H. influenzae  48/ F  Leiomioma uterino. No DIU  Endometritis aguda.Dolor abdominal bajo y fiebre  Biopsia endometrial  PCR  NC 
Tinguely R (2013)81  H. parainfluenzae+N. gonorrhoeae  NC/ M  Homosexual.Sífilis recientemente tratada  Uretritis  Exudado uretral  Secuenciación 16S rARN  Ciprofloxacino 
      Homosexual      PCR  Ciprofloxacino+doxiciclina (NR)Ceftriaxona+azitromicina 
Mendz GL (2014)82  H. parainfluenzae+C. curvus  29/ F  Embarazada (25 semanas)  Corioamnionitis, rotura prematura de membranas, sepsis neonatal  Exudado vaginal  Secuenciación 16S rARN  Penicilina+gentamicina+metronidazol 
Cardines R (2015)83  46  37 H. parainfluenzae7 H. pittmaniae2 H. parahaemolyticus  32,5/ F  Embarazadas (25-38 semanas)  Asintomáticas  Exudado vaginal  Secuenciación 16S rARN  NC 
Hsu MS (2015)84  H. parainfluenzae+Enterococcus spp.  29/ M  Homosexual, sexo sin protección  Disuria, secreción uretral purulenta  Exudado uretral  Secuenciación 16S rARN  Ceftriaxona+doxiclicina 
  H. parainfluenzae+N. gonorrhoeae+M. morganii  32/ M    Disuria, frecuencia, secreción uretral purulenta      Ceftriaxona+doxiclicina 
  H. parainfluenzae+Enterococcus spp.  27/ M    Disuria, secreción uretral purulenta, adenopatía inguinal      Claritromicina 
Deza G (2016)85  52  45 H. parainfluenzae7 H. influenzae24+otros microbios10+N. gonorrhoeae8+C. trachomatis3+C. albicans2+G. vaginalis1+U. urealyticum  31,8/ M  31 (60%) homosexuales y 21 (40%) heterosexuales.4 (8%) VIH9 (17%) ITS previa52 (100%) sexo oral sin protección29 (55%) sexo anal, 44% sin protección19 (36%) sexo vaginal, 31% sin protección  37 (71%) secreción uretral purulenta13 (25%) secreción uretral no purulenta2 (4%) disuria sin secreción uretral  Exudado uretral  API20E  48 (92%) ceftriaxona+azitromicina/ doxiciclina2 (4%) doxiciclina1 (2%) azitromicina1 (2%) ciprofloxacino 
    28 en solitario23 H. parainfluenzae5 H. influenzae  33,7/ M  15 (54%) homosexuales y 13 (46%) heterosexuales.3 (11%) VIH5 (18%) ITS previa28 (100%) sexo oral sin protección (5 (18%) única práctica sexual)13 (46%) sexo anal, 39% sin protección11 (39%) sexo vaginal, 32% sin protección  18 (64%) secreción uretral purulenta9 (32%) secreción uretral no purulenta1 (4%) disuria sin secreción uretral      28 (100%) ceftriaxona+azitromicina/ doxiciclina 
Frølund M (2016)86  6 H. influenzae en solitario2+adenovirus1+M. genitalium  NC/ M  NC  Uretritis agudaDisuria y secreción uretral  Orina de primera micción  PCR  NC 
Ito S (2016)87  22  21 H. influenzae en solitario1+U. urealyticum  7 <31 y14>31/ M  11 casados y 10 solteros.12 uretritis previa.21 sexo oral sin protección(12 en exclusiva).9 sexo oral y vaginal sin protección.13 pareja trabajador/a del sexo  21 secreción uretral (13 moderada y 8 escasa) en 10 serosa,6 mucoide y 5 mucopurulenta15 irritación uretra12 disuria moderada3 meatitis y/o balanitis3 molestias faríngeasIncubación <7 días  Exudado uretral  NC  NC 
Kim H (2016)88  H. influenzae  0-9/ F  Niña prepúber  Vulvovaginitis  Exudado vaginal o vulvar  Cultivo  NC 
You C (2016)89  H. influenzae  NC/ M  NC  Uretritis  Orina de primera micción  Secuenciación 16S ARN  NC 
Porter M (2016)90  31  H. influenzae  21-29/F  31 embarazadas  31 Corioanmionitis  Placenta  Cultivo  NC 
Baba H (2017)91  H. influenzae  31/ F  Embarazada de 17 semanas.Antecedente de infección respiratoria alta con tos.  Aborto séptico.Fiebre alta, sangrado vaginal y dolor abdominal  Exudado vaginalHemocultivo  Cultivo, MALDI-TOF, PCR.  Piperacilina-tazobactamCefotaxima+metronidazol 
Chen X (2017)92  H. influenzae  6/ F  Antecedente de cuerpo extraño en vagina.Rinitis recurrente y crónica. En exudado nasal se aísla H. influenzae derivado del mismo clon que el detectado en vagina  Vulvovaginitis asociada a rinitis  Exudado vaginal  NC  NC 
Deguchi T (2017)93  73  H. influenzae  NC/ M  NC  67 uretritis aguda4 epididimitis aguda2 uretritis y epididimitis  Exudado uretral  NC  NC 
Ito S (2017)1  68  54 H. influenzae en solitario5+U. urealyticum4+U. urealyticum+M. hominis2+U. parvum1+C. trachomatis1+N. gonorrhoeae  35/ M    Uretritis  Exudado uretral  HN-20 Rapid system identification test  43 azitromicina (5NR)20 sitafloxacino3 levofloxacino2 ceftriaxona 
  H. influenzae  NC/ M  NC  Epididimitis aguda      NC 
        Prostatitis aguda       
Li JP (2017)94  110  H. influenzae  NC/ F  Niñas prepúberes  Vulvovaginitis  Exudado vaginal  Cultivo  55 ofloxacino49 betalactámicos6 NC 
Caballero Mateos AM (2018)95  H. parainfluenzae+C. trachomatis L2 (linfogranuloma venéreo)  34/ M  Homosexual, sexo sin protección.Hepatitis B previa tratada. Sífilis secundaria.Adicto a drogas.  Proctalgia, estreñimiento, rectorragia, fiebre.Úlcera rectal  Biopsia rectal  NC  Doxiciclina 
Horie K (2018)96  «H. quentini»+Streptococcus spp.+M. hominis+U. urealyticum  34/ M  Heterosexual. SolteroUretritis previa (no otras ITS previas)Parejas casuales  Moderada secreción uretral mucoideIncubación 12 días  Exudado uretral  Secuenciación 16S rARN  Azitromicina 
  «H. quentini»  24/ M  Heterosexual. SolteroNo ITS previasVIH negativoSexo oral sin protección con trabajadora del sexo  Escasa secreción uretral mucoide, disuriaIncubación 4 días      Sitafloxacino 
  «H. quentini»+Streptococcus spp.  30/ M  Heterosexual. SolteroNo ITS previasVIH negativoSexo oral y vaginal sin protección con pareja estable y otras parejas  Condiloma acuminado en glandeEscasa secreción uretral serosa, irritación uretral, disuria      Levofloxacino 
Kondo H (2018)97  H. influenzae+Streptococcus spp.+U. urealyticum  32/ M  Heterosexual. Casado4 episodios de uretritis previos (no otras ITS)Varias parejas sexuales  Irritación uretral, secreción uretral mucopurulenta  Exudado uretral    AzitromicinaNR 
  H. influenzae  27/ M  Heterosexual. CasadoNo ITS previasPareja sexual estable  Irritación uretral, escasa secreción uretral mucoideIncubación 16 días       
  H. influenzae+S. agalactiae  30/ M  Heterosexual. SolteroNo ITS previasSexo oral sin protección con trabajadora del sexo  Irritación uretral, escasa secreción uretral mucoideIncubación 5 días       
  H. influenzae  29/ M  Heterosexual Casado1 episodio de uretritis previo (no otras ITS)Sexo oral sin protección con trabajadora del sexo  Disuria, escasa secreción uretral mucoideIncubación 12 días       
  H. influenzae  21/ M  Heterosexual. Casado1 episodio de uretritis previo (no otras ITS)Sexo oral y vaginal sin protección con trabajadora del sexo  Irritación uretral, secreción uretral mucopurulentaIncubación 5 días       
  H. influenzae  25/ M  Heterosexual. CasadoNo ITS previasSexo oral sin protección con trabajadora del sexo  Disuria, irritación uretral, secreción uretral mucopurulentaIncubación 9 días       
Saxena A (2018)98  H. parainfluenzae  33/ M  No ITS previasVIH negativoSexo oral sin protección con trabajadora del sexo  Prurito uretral, secreción uretral  Exudado uretral  MALDI-TOF  Norfloxacino+amoxic-clav+fluconazol (NR)Azitromicina+ciprofloxacino 
Cevik M (2019)99  H. influenzae  35/ F  Embarazada de 14 semanas  Aborto séptico. Corioamnionitis aguda.Dolor abdominal, secreción vaginal/ hemorragia, fiebre.  Biopsia de placentaHemocultivo.Exudado cervical  NC  Betalactámico 
    22/ F  Embarazada de 14 semanas         
    33/ F  Embarazada de 20 semanas.Rotura prematura de membranas.Aborto previo. Antecedentes de corioamnionitis         
Magdaleno Tapial J (2019)100  38  32 H. parainfluenzae5 H. influenzae1 H. haemolyticus15 Haemophilus spp. en solitario9+M. hominis/ Ureaplasma spp7+Chlamydia6+Neisseria2+M. genitalium  30.5/35 (92%) M3 (8%) F  21 (55%) M homosexuales13 (34%) M heterosexuales3 (8%) F heterosexuales1 (3%) NC5 (13%) VIH20 (57%) ITS previa38 (100%) sexo oral sin protección  22 (58%) secreción uretral purulenta6 (16%) disuria10 (26%) asintomático, contacto sexual de riesgo  Exudado uretral  NC  17 (45%) ceftriaxona+azitromicina12 (31%) ceftriaxona+doxiciclina5 azitromicina4 doxiciclina6NR 
Wang HJ (2019)101  230  H. influenzae  NC/ F  Niñas prepúberes  Vulvovaginitis  Exudado vaginal  Cultivo Viteksystem NH  NC 
Alsuhaibani MA (2019)102  H. parainfluenzae  26/F  Embarazada  Corioamnionitis  Placenta y sangre de neonato  Cultivo  Cefotaxima+gentamicina 
Ducours M (2020)103  H. parainfluenzae+S. hominis+E. faecalis+S. anginosus+p. harei  20/ M  HeterosexualSexo vaginal sin protección  Secreción uretral  Exudado uretral  MALDI-TOF  Ceftriaxona+azitromicina 
  H. parainfluenzae+N. gonorrhoeae+S. epidermidis+S. anginosus+S. mitis  31/ M  HomosexualSexo anal sin protección  Disuria, secreción uretral      Ceftriaxona+azitromicina 
  H. parainfluenzae+M. genitalium+E. faecalis+S. mitis  37/ M  Heterosexual  Disuria, secreción uretral      Minociclina+pristinamicina 
  H. parainfluenzae+N. gonorrhoeae+S. haemolyticus+Corynebacterium sp.  43/ M  HomosexualVIHSexo oral y anal sin protección  Disuria, secreción uretral      Ceftriaxona+doxiciclina 
  H. parainfluenzae+S. haemolyticus+E. faecalis  30/ M  Homosexual. PrEPSexo oral y anal sin protección  Disuria, secreción uretral      Cotrimoxazol (NR)Gentamicina+ciprofloxacino 
  H. parainfluenzae+S. haemolyticus+S. mitis  28/ M  HomosexualSexo anal sin protección  Disuria, secreción uretral      Ceftriaxona+doxiciclina 
  H. parainfluenzae+S. haemolyticus  27/ M  NC  NC      NC 
  H. influenzae  55/ M  Homosexual. PrEPSexo oral y anal sin protección  Secreción uretral      Ceftriaxona+azitromicina 
  H. parainfluenzae+N. gonorrhoeae+E. coli  33/ M  Homosexual. PrEPSexo oral y anal sin protección  Disuria, secreción uretral      Ceftriaxona 
Nishimura Y (2020)104  H. influenzae  51/ F  Adenomioma polipoideAdenocarcinoma endometrioide en estadio inicial  Microabscesos en adenomioma.  Exudado vaginalHemocultivo  MALDI-TOF  Ceftriaxona+histerectomía 
Sierra Y (2020)105  175  H. parainfluenzae+/- NC125 NO multirresistentes50 multirresistentes:30 H. parainfluenzae+C. trachomatis/N. gonorrhoeae/T. pallidum10 NC10 H. parainfluenzae en solitario  37,8/97 (55%) M78 (45%) FNCNCNCNC42/ M  NCNCNCNCNC4 homosexuales, 4 heterosexuales y 2 NC.4 VIH6 ITS previa8 sexo sin protección con desconocido, 1 sexo sin protección con pareja estable y 1 NC  NCNC26 uretritis y 24 NC16 uretritis y 14 NC5 asintomáticos y 5 NC10 (100%) uretritis  79 (45%) exudado uretral62 (35%) vaginal13 (7%) prepucial9 (5%) cervical6 (3%) rectal3 (2%) úlcera genital1 (1%) faríngeo1(1%) semen1 (1%) orinaNCNCNCNC10 exudado uretral  MALDI-TOF  NCNCNCNCNC5 ceftriaxona+azitromicina2 ceftriaxona+doxiciclina1 ceftriaxona+azitromicina+doxiciclina1 amox-clav 
Snirivasan S (2020)3  40  H. influenzae  NC/ M  23 heterosexuales17 homosexuales  16 uretritis y 7 asintomáticos16 uretritis y 1 asintomático  Orina de primera micción  Secuenciación 16S rARN  NC 
Vives A (2020)106  30  19 H. parainfluenzae10 H. influenzae1 Haemophilus sp.25 en solitario5+otros microbios4+C. trachomatis1+N. gonorrhoeae  36,6/ M  17 (57%) heterosexuales, 8 (27%) homosexuales, 2 (7%) bisexuales y 3 (10%) NC3 (10%) VIH sin carga viral detectable13 (43%) ITS previa21 (75%) sexo oral, 15 (54%) sexo vaginal y 10 (36%) sexo anal.N.° parejas sexuales 3.5 [1-20]  13 (43%) secreción uretral7 (23%) disuria5 (17%) dolor testicular2 (7%) úlcera genital1 (4%) hematospermia1 (4%) eyaculación dolorosa1 (4%) dolor abdominal bajo  Exudado uretral  API NH test  Ceftriaxona+azitromicina/ doxiciclinaAzitromicina+/- ciprofloxacinoCiprofloxacinoDoxiciclina8 NR 
Hu BF (2021)107  140  H. influenzae  5,8/F  NC  Vulvovaginitis sintomática  Exudado vaginal  Vitek  Ampicilina 
Bruins MJ (2021)108  127  H. influenzae  37 (<12 a)/F2(12-17 a)/F45(18-51 a)/F43(>51)/F  NC  Vulvovaginitis sintomática  Exudado vaginal  Cultivo  NC 

F: mujer; M: hombre; NC: no consta; NR: no respondieron al tratamiento.

*

+otros: en dichos trabajos no se describe qué otros microorganismos se aíslan de manera concomitante.

La mayoría de los trabajos describen adecuadamente el método empleado en el laboratorio para el aislamiento de Haemophilus. Hasta 2011, destaca el empleo de técnicas de cultivo y pruebas bioquímicas. A partir de ese año, irrumpen las técnicas de biología molecular, como PCR o secuenciación de la subunidad 16S del ARNr. Más recientemente, se emplea espectrofotometría de masas (MALDI -TOF).

En cuanto al sexo de los pacientes, el 34,8% (835/2397) son hombres; el 48,3%, mujeres (1158/2397) y en el 16,9% (404/2397) no se informa. Solo la mitad de los trabajos proporcionan datos sobre la edad de los pacientes. Los hombres son todos adultos, con una edad media de 30 años (20-55). Las mujeres quedan divididas en dos grupos, uno de menores de 14 años (53,9%; 624/1158) y otro de adultas (a partir de 14 años, 28,4%; 329/1158). En el 17,7% de mujeres (205/1158) no consta la edad.

En el grupo de hombres se detectan con casi igual frecuencia H. parainfluenzae (44,1%; 367/835) y H. influenzae (42,6%; 356/835). La gran mayoría son diagnosticados de uretritis. Las manifestaciones clínicas más frecuentes son secreción uretral, purulenta o no, disuria e irritación o prurito uretral. Con respecto al tipo de muestra, en la gran mayoría de los casos se trata de exudados uretrales. El tratamiento administrado con más frecuencia es ceftriaxona con azitromicina y/o doxiciclina, aunque el tratamiento se encuentra especificado únicamente en el 40% (15/37) de las publicaciones referidas a varones.

El grupo de las mujeres adultas lo subdividimos en función de si la infección ocurrió durante el embarazo (52,9%; 174/329) o no (47,1%; 155/329). En estas últimas aparecen episodios de vaginitis, bartolinitis, salpingitis, endometritis o abscesos tubáricos. La ausencia de un número importante de datos nos impide extraer conclusiones sobre el predominio de una especie concreta de Haemophilus. En cuanto a las gestantes, casi todos los trabajos hacen referencia a aborto séptico, corioamnionitis aguda, rotura prematura de membranas y sepsis neonatal. Se detecta con más frecuencia H. influenzae (64,9%; 113/174) que H. parainfluenzae (30,5%; 53/174). En todas las muestras procedentes de niñas (exudados vaginales o vulvares) se aísla H. influenzae. La mayoría presentan secreción vaginal, irritación o prurito vulvar, y no reúnen factores predisponentes. El tratamiento antibiótico incluyó betalactámicos o quinolonas.

Las muestras de procedencia rectal solo suponen el 2,3% (55/2397). La información clínica y epidemiológica disponible sobre estos pacientes es muy escasa, a excepción de un caso reportado7.

En la tabla 2 se resume la información sobre la sensibilidad de Haemophilus a diferentes grupos de antibióticos (penicilina, carbapenémicos, tetraciclina, quinolonas, cefalosporinas de primera, segunda y tercera generación) aportada por 21 de los 67 trabajos. Se han excluido 4 de ellos porque no segregan los resultados según la procedencia de las muestras, así como aquellos con menos de cincos casos reportados para evitar sesgos. La sensibilidad global de Haemophilus spp. a penicilinas fue del 78,9%, y la tasa global de producción de betalactamasas del 26,4%. Debe tenerse en cuenta que, si bien la producción de betalactamasas es el principal mecanismo de resistencia de este género, también existen cepas no productoras de betalactamasas pero con alteración en penicillin binding proteins con baja afinidad por betalactámicos, e, incluso, combinación de ambos mecanismos109.

Tabla 2.

Sensibilidad a los antibióticos (%) de los aislados de Haemophilus spp

Autor (año de publicación)  Especie  N.° casos  Prod. BL  Pen  CFZ  Cef 2.ª  Cef 3.ª  Cef 4  Carba  Macr  Quin  TC  RIF  FOS 
Campognone P (1986)  Hi  17  100  100          100    100     
Casin I (1988)  Hi  60  16,7  83,3  100  100  85,8 
Houang E (1989) *  Hp+Hi  73                         
Bosch J (1991)  Hi    100                     
Vázquez F (1996)  HpHiH  1004510  2926,7-  7173,3-  ---  ---  ---  ---  ---  ---  ---  ---  ---  --- 
Kragsberg P (1993)  Hi  100  100              100     
Cox RA (1997)  Hi  11  100 
García E (1997)  Hi  18  27 
Cox RA (2002)  Hi+Hp  39  10  95  100  95 
Tanaka K (2005)  Hi  37,5  37,5                     
Orellana MA (2009)  Hp+Hi  36  76,5  94,1  100  64,7  91,1 
Orellana MA (2011)  Hp+Hi  77  34,2  75,9  92,4  100  73  87,8  76,8 
Cardines R (2015)  HpH. pittmaniaeH. haemolyticus  3772  13,5--  85,1100100  ---  ---  97,3100100  ---  100100100  ---  91,9100100  ---  ---  --- 
Deguchi T (2017)  Hi  73  27,4  67,1  58,9  82,6  99,5  95,2  100  98,6 
Li JP (2017)*  Hi  110                         
Kondo H (2018)  Hi  16,7  16,7  33,3 
Magdaleno Tapial J (2019)  Hp+Hi+H. haemolyticus  38  79  92,1  94,8  65,8  90,8  73,7 
Wang HJ (2019)*  Hi  230                         
Ducours M (2020)  Hp+Hi  10  25  100  22,2 
Sierra Y (2020)  Hp  175  87,1  92,3  99,4  88,2  78,6  53,7 
Hu BF (2021)  Hi  136  35  81,6  98,5  100  91,9  100       

Amin: aminoglucósidos; ATM: aztreonam (monobactámico); Carba: carbapenemes; Cef 2ª: cefalosporinas 2ª generación; Cef 3ª: cefalosporinas 3ª generación; Cef 4ª: cefalosporinas 4ª generación; CFZ: cefazolina (cefalosporina 1ª generación); CHL: cloranfenicol; FOS: fosfomicina; Hi: Haemophilus influenzae; Hp: Haemophilus parainfluenzae; Macr: macrólidos; Pen: penicilinas; Prod. BL: producción de betalactamasas; Quin: quinolonas; RIF: rifampicina; SXT: trimetoprim-sulfametoxazol; TC: tetraciclinas.

*

No se incluyen los datos proporcionados por estos trabajos porque engloban muestras de procedencia distinta al aparato genital.

Además, se ha determinado la sensibilidad a dichos antibióticos por separado para cada especie. Estos datos se muestran en la tabla 3.

Tabla 3.

Tasas de susceptibilidad antibiótica y presencia de betalactamasas separados por especies (%)

Especie  Prod. BL  Pen  CFZ  Cef. 2.ª  Cef. 3.ª  Carba  Macr  Quin  TC 
H. influenzae  27,97  76,14  100  73,7  92,9  99,7  94,9  98,5  93,9 
H. parainfluenzae  24,81  81,66    92,3  99  100  88,2  80,9  53,7 

Carba: carbapenemes; Cef 2ª: cefalosporinas 2ª generación; Cef 3ª: cefalosporinas 3ª generación; CFZ: cefazolina (cefalosporina 1ª generación); Macr: macrólidos; Pen: penicilinas; Prod. BL: producción de betalactamasas; Quin: quinolonas; TC: tetraciclinas.

Discusión

Es difícil demostrar el papel patogénico de microorganismos que pueden ser colonizadores y presentarse de forma conjunta con otras especies, como en el caso de HSNOD y en particular de Haemophilus influenzae. Existen pocos estudios realizados con grupo control sobre la prevalencia de este último en varones con uretritis, no obstante, en uno de ellos3, sí se demuestra asociación con uretritis no gonocócica tanto en HSH como en heterosexuales, lo que iría a favor de su papel etiológico y patogénico en las uretritis. Del resto de especies HSNOD, su papel patogénico aún es dudoso, dado que no existen estudios rigurosos con metodología válida, siendo en su mayoría series de casos.

El mecanismo de adquisición varía en función de las características del paciente; por ejemplo, en niñas sin antecedentes de relaciones sexuales ni abusos podría existir un mecanismo de autoinoculación desde localización nasal hasta el área vaginal. Por el contrario, en los adultos, la vía de transmisión es predominantemente sexual. Uno de los datos más relevantes que podemos extraer de esta revisión bibliográfica es la elevada frecuencia con que se asocia la uretritis producida por HSNOD con la práctica de sexo oral sin protección, tratándose, en muchos casos, de la única forma de exposición reportada. La infección genital por HSNOD parece asociarse al contacto sexual con numerosas parejas sexuales y con el ámbito de la prostitución. Sin embargo, es importante ser cautos al extraer conclusiones sobre posibles factores predisponentes a la infección genital por HSNOD, ya que la información suministrada por las distintas publicaciones es escasa. Con respecto a la orientación sexual de los pacientes varones, un 53,3% eran heterosexuales y un 46,7%, homosexuales, pero la información disponible es muy limitada y no nos permite concluir que el riesgo de infección se relacione con la orientación sexual. Lo mismo ocurre con haber padecido previamente infecciones de transmisión sexual (uretritis, VIH, sífilis, etc.) como factor de riesgo. Encontramos el mismo número de pacientes con antecedentes de ITS que sin ellos, pero tampoco podemos extraer conclusiones definitivas debido a la ausencia generalizada de información. Llama la atención el escaso número de publicaciones en que se considera a HSNOD como agente patógeno causante de proctitis.

Las tasas de sensibilidad de Haemophilus frente a cefalosporinas, sobre todo de tercera generación, son muy elevadas, constituyendo junto a la amoxicilina/clavulánico, los tratamientos de elección. Teniendo en cuenta el perfil de sensibilidad antibiótica de cada especie descrito anteriormente, podemos deducir que el tratamiento empírico administrado para ITS podría resultar más eficaz frente a H. influenzae que frente a H. parainfluenzae, ya que este último presenta tasas más bajas de sensibilidad frente a macrólidos, tetraciclinas y quinolonas.

Tradicionalmente, los cuadros de vulvovaginitis en niñas se han tratado con penicilinas, habiéndose descrito una gran tendencia a la recidiva de estos episodios3, que podría deberse a la ineficacia del tratamiento empírico, ya que la tasa de sensibilidad de H. influenzae a estos antibióticos es tan solo del 72,3%. Esta hipótesis se ve reforzada por el hecho de que la tasa de recidiva es mayor en las niñas que habían recibido penicilinas en los meses previos para tratar infecciones en otras localizaciones. Una alternativa a las penicilinas son las cefalosporinas, que muestran buenas tasas de sensibilidad y carecen de los posibles efectos secundarios en edad infantil de otros antibióticos, como las quinolonas. Finalmente, uno de los trabajos revisados46 pone de manifiesto la frecuencia con que se detecta Haemophilus spp. en el exudado vaginal de gestantes asintomáticas, con porcentajes cercanos al 10%. Esto podría conllevar un mayor riesgo de transmisión vertical y de complicaciones infecciosas tanto a nivel maternal como de sepsis neonatal, pudiendo plantearse como estrategia su erradicación de manera profiláctica. Sin embargo, es necesario un análisis más profundo del balance riesgo-beneficio de esta intervención, que podría incrementar la presión antibiótica.

Esta revisión tiene varias limitaciones. Se ha realizado una búsqueda exhaustiva, no obstante, se han incluido artículos en español e inglés y no hemos tenido acceso a una serie de estudios publicados, enunciados al inicio del artículo, por lo que es posible que no esté incluidos todos los estudios publicados. Además, la gran variabilidad de datos publicados entre artículos, con respecto a datos epidemiológicos, microbiológicos y sensibilidad antibiótica, hacen difícil analizar los datos de forma homogénea y por tanto extraer conclusiones. Por otra parte, la metodología de la mayoría de los estudios incluidos es antigua y no permite establecer de forma firme el papel etiológico de estos microorganismos.

Tras la revisión realizada, sí destacamos, dentro de HSNOD, el papel de Haemophilus influenzae como agente etiológico en cuadros de uretritis no gonocócica en varones, tanto HSH como heteterosexuales, y, por tanto, la conveniencia de buscar este microorganismo de forma sistemática en esta entidad, pudiendo explicar un porcentaje importante de las uretritis sin aislamiento microbiológico. No se han podido encontrar descritos, de forma consistente, los factores de riesgo epidemiológicos y/o mecanismo de adquisición, por lo que harían falta más estudios. Por otra parte, teniendo en cuenta el perfil de resistencia antibiótica, las cefalosporinas de tercera generación, la amoxicilina-clavulánico y las quinolonas se postulan como las opciones con más éxito de erradicación. La azitromicina y la doxiciclina, ampliamente utilizadas en el tratamiento empírico de las ITS, si bien no encontramos en la revisión tasas de resistencia importantes, sí se está objetivando una tendencia creciente de cepas con mayor perfil de resistencia y concentraciones mínimas inhibitorias mayores para doxiciclina110.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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