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Original breve
Impacto de la vacuna neumocócica conjugada heptavalente en una población con valores bajos-intermedios de vacunación
Impact of 7-valent pneumococcal conjugate vaccination in a population with low to intermediate vaccination levels
L.. Lluís Sallerasa,b,
Autor para correspondencia
salleras@ub.edu

Autor para correspondencia.
, A.. Àngela Domíngueza,b,c, Pilar Ciruelac, Conchita Izquierdob,c, Eva Borràsb,c, el Grupo de Trabajo del Sistema de Notificación Microbiológica de Cataluña 1
a Departamento de Salud Pública, Universidad de Barcelona, Barcelona, España
b CIBER Epidemiología y Salud Pública (CIBERESP), España
c Departamento de Salud, Generalitat de Cataluña, España
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la proporci&#243;n de serotipos causantes de ENI incluidos en la vacuna PNC7 era del 70&#44;54&#37;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib2"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46; En una encuesta realizada para investigar las coberturas vacunales se encontr&#243; una cobertura de alrededor del 35&#37;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib3"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">El objetivo del presente estudio ha sido analizar la evoluci&#243;n de los casos declarados de ENI en los ni&#241;os menores de 2 a&#241;os en Catalu&#241;a antes &#40;per&#237;odo 1997&#8211;1999&#41; y despu&#233;s &#40;per&#237;odo 2002&#8211;2004&#41; de la comercializaci&#243;n de la vacuna PNC7&#46;</p></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Material y m&#233;todos</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La mayor&#237;a de los hospitales de Catalu&#241;a &#40;36 hospitales que representan el 78&#44;3&#37; del total de camas de los hospitales p&#250;blicos&#41; informan de forma voluntaria al Departamento de Salud de los aislamientos de <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pneumoniae&#44;</span> en lugares normalmente est&#233;riles&#44; a trav&#233;s del Sistema de Notificaci&#243;n Microbiol&#243;gica de Catalu&#241;a &#40;SNMC&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las tasas del per&#237;odo 1997&#8211;1999 se han calculado a partir del censo de 1996 y las del per&#237;odo de 2002&#8211;2004&#44; a partir de la poblaci&#243;n estimada en el a&#241;o 2002&#46; Para valorar la significaci&#243;n estad&#237;stica de las diferencias entre proporciones&#44; se ha utilizado la prueba de &#967;<span class="elsevierStyleSup">2</span>&#44; considerando una p&#60;0&#44;05 como estad&#237;sticamente significativa&#46; La efectividad directa esperada de la vacunaci&#243;n se ha calculado con la f&#243;rmula siguiente&#58; <elsevierMultimedia ident="201305090139166561"></elsevierMultimedia>donde EVit es la eficacia protectora de la vacuna en intenci&#243;n de tratar&#59; CSIV&#44; la cobertura de serotipos de neumococo causantes de ENI incluidos en la vacuna&#44; y CV&#44; la cobertura vacunal alcanzada&#46;</p></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Resultados</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Durante el per&#237;odo 1997&#8211;1999 se notificaron un total de 156 aislamientos de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46; pneumoniae</span> y 152 durante el per&#237;odo 2002&#8211;2004&#46; Las tasas fueron de 49&#44;2 y de 40&#44;4 por 100&#46;000 personas-a&#241;o&#44; sin que la diferencia fuera estad&#237;sticamente significativa&#46; Descendieron las neumon&#237;as bacteri&#233;micas &#40;tasa de 25&#44;2 por 100&#46;000 personas-a&#241;o durante el per&#237;odo 1997&#8211;1999 y de 21&#44;6 en 2002&#8211;2004&#41;&#44; las meningitis &#40;6&#44;0 frente a 4&#44;3&#41; y las bacteriemias sin foco &#40;18&#44;0 frente a 13&#44;8&#41;&#44; sin que las diferencias alcanzaran significaci&#243;n estad&#237;stica &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl1">tabla 1</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl1"></elsevierMultimedia><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La efectividad directa &#40;sin inmunidad de grupo&#41; esperada para una eficacia protectora de la vacuna en intenci&#243;n de tratar del 89&#37;&#44; una cobertura de serotipos causantes de ENI incluidos en la vacuna del 70&#44;54&#37; y una cobertura vacunal estimada del 35&#37; se ha estimado del 22&#37;&#44; no muy lejana de la observada &#40;17&#44;9&#37;&#41;&#46;</p></span><span class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Discusi&#243;n</span><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La vacuna PNC7 no se ha incorporado a los calendarios de vacunaciones oficiales&#44; pero s&#237; al calendario propuesto por la Asociaci&#243;n Espa&#241;ola de Pediatr&#237;a<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib4"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#44; y algunos pediatras la recomiendan&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los beneficios de la vacunaci&#243;n masiva en Estados Unidos&#44; tanto directos como indirectos&#44; derivados de la inmunidad de grupo y los efectos negativos de la vacunaci&#243;n &#40;reemplazo de los serotipos vacunales por serotipos no vacunales&#44; tanto en los portadores&#44; como en los pacientes&#41; se han estudiado de forma amplia en los &#250;ltimos a&#241;os en este pa&#237;s<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib5"><span class="elsevierStyleSup">5&#8211;7</span></a>&#46; En cambio&#44; se conoce muy poco de los efectos de la vacuna aplicada con car&#225;cter individual&#44; en el &#225;mbito privado&#44; con m&#225;s cobertura en la poblaci&#243;n de m&#225;s nivel socioecon&#243;mico&#46; En esta situaci&#243;n&#44; que ser&#237;a la de Catalu&#241;a&#44; el impacto de la inmunidad de grupo es previsible que sea mucho menor que cuando la vacunaci&#243;n se aplica de forma masiva&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados del presente estudio indican un cierto descenso en la tasa de casos notificados de ENI en menores de 2 a&#241;os despu&#233;s de la introducci&#243;n de la vacunaci&#243;n&#44; tanto para el conjunto de la enfermedad invasora &#40;tasa de 40&#44;4 por 100&#46;000 personas-a&#241;o en el per&#237;odo 2002&#8211;2004 y de 49&#44;2 en el per&#237;odo 1997&#8211;1999&#41;&#44; como para las diferentes formas cl&#237;nicas de la enfermedad&#44; pero las diferencias no alcanzan significaci&#243;n estad&#237;stica&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Si se tiene presente que la eficacia protectora de la vacuna &#40;vacunaci&#243;n completa e incompleta&#41; en el estudio del Kaiser Permanente fue del 89&#37;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib1"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#44; y que la cobertura de serotipos causantes de ENI en los menores de 2 a&#241;os de Catalu&#241;a era del 70&#44;54&#37; antes de la comercializaci&#243;n de la vacuna&#44; dif&#237;cilmente se podr&#237;an esperar resultados mejores con la cobertura vacunal estimada del 35&#37;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib6"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46; De acuerdo con estos datos&#44; la efectividad esperada &#40;efectividad directa&#41; ser&#237;a del 22&#37;&#44; no muy lejana de la observada &#40;17&#44;9&#37;&#41;&#46; En cuanto a la protecci&#243;n indirecta &#40;inmunidad de grupo&#41;&#44; es probable que haya sido baja&#44; dados los valores de cobertura vacunal alcanzados&#44; que adem&#225;s no han sido uniformes&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">La principal fortaleza del presente estudio es la fuente de datos&#44; el SNMC&#44; que funciona con anterioridad a la comercializaci&#243;n de la vacuna&#44; y proporciona informaci&#243;n s&#243;lida y fiable obtenida de forma prospectiva&#44; con una disminuci&#243;n del riesgo de producci&#243;n de sesgos de informaci&#243;n&#46; La principal debilidad deriva de la no disponibilidad del serotipo causante de los casos de ENI notificados&#44; que ha impedido analizar la evoluci&#243;n de los casos declarados seg&#250;n el serotipo&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Es posible que en nuestro estudio hayan ocurrido sesgos&#46; El m&#225;s probable es que&#44; entre los 2 per&#237;odos analizados&#44; se haya incrementado el n&#250;mero de cultivos realizados y&#44; en consecuencia&#44; de aislamientos de neumococo&#44; debido a un aumento del inter&#233;s por la enfermedad por parte de los pediatras desde la comercializaci&#243;n de la vacuna&#46; En este caso&#44; la reducci&#243;n de los casos declarados podr&#237;a haberse subestimado&#46; Tambi&#233;n es posible que los criterios de declaraci&#243;n microbiol&#243;gica durante el per&#237;odo estudiado no se hayan seguido de forma homog&#233;nea&#44; ya que algunos hospitales no empezaron a declarar los aislamientos en empiemas y derrame pleural hasta el a&#241;o 2004&#46; Por el contrario&#44; no pensamos que la infrarrepresentaci&#243;n de los hospitales privados entre los hospitales declarantes haya dado lugar a una subestimaci&#243;n relevante del impacto de la vacunaci&#243;n&#44; ya que se ha mantenido constante en los 2 per&#237;odos y&#44; adem&#225;s&#44; la mayor&#237;a de los casos de ENI se ingresan en los hospitales p&#250;blicos&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">En dos estudios recientes realizados en Espa&#241;a<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib8"><span class="elsevierStyleSup">8&#44;9</span></a>&#44; se ha analizado el impacto de la vacunaci&#243;n&#46; En el estudio de Aristegui et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib8"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> se ha encontrado una reducci&#243;n estad&#237;sticamente significativa del 39&#44;7&#37; en los ni&#241;os menores de 2 a&#241;os y del 37&#37; en el conjunto del grupo de edad de menores de 5 a&#241;os despu&#233;s de la comercializaci&#243;n de la vacuna&#59; y en el de Barricarte et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib9"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> se ha hallado una reducci&#243;n de la incidencia global de ENI del 12&#37;&#44; no estad&#237;sticamente significativa &#40;p&#61;0&#44;689&#41;&#46; La discordancia entre los resultados se explica probablemente por las diferentes poblaciones estudiadas y la diferente fuente de los datos &#40;diagn&#243;stico cl&#237;nico en el primero y casos declarados por los laboratorios de microbiolog&#237;a en el segundo&#41;&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Benito-Fern&#225;ndez et al<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib10"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> recopilaron de forma retrospectiva en un hospital p&#250;blico del Pa&#237;s Vasco los casos de bacteriemia sin foco diagnosticados antes y despu&#233;s de la comercializaci&#243;n de la vacuna&#44; y encontraron una reducci&#243;n del 57&#44;5&#37; &#40;p&#60;0&#44;05&#41;&#46; Esta reducci&#243;n se ha producido a pesar de haber aumentado el n&#250;mero de cultivos practicados &#40;de 1&#46;171 a 1&#46;575&#41;&#46; Aunque las diferencias han sido estad&#237;sticamente significativas&#44; el bajo n&#250;mero de casos del estudio &#40;19 en el per&#237;odo anterior y 11 en el posterior&#41; limita la relevancia del resultado&#46;</p><p class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los resultados de nuestro estudio indican que coberturas vacunales poblacionales bajas-intermedias no consiguen los beneficios directos e indirectos observados en Estados Unidos&#46;</p></span></span>"
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        "nota" => "<p class="elsevierStyleNotepara">El Grupo de Trabajo del Sistema de Notificaci&#243;n Microbiol&#243;gica de Catalu&#241;a est&#225; constituido por microbi&#243;logos de&#58; Hospital Cl&#237;nic de Barcelona&#59; Fundaci&#243; Gestora Sanit&#224;ria Hospital de la Santa Creu i Sant Pau&#44; Barcelona&#59; Ciutat Sanit&#224;ria de la Vall d&#8217;Hebron&#44; Barcelona&#59; Hospital Casa Maternitat&#44; Barcelona&#59; Hospital Universitari Germans Trias i Pujol&#44; Badalona&#59; Hospital Comarcal de Sant Jaume&#44; Calella&#44; Barcelona&#59; Hospital Sant Joan de D&#233;u&#44; Esplugues de Llobregat&#44; Barcelona&#59; Hospital General de Granollers&#59; Consorci Hospital General de l&#8242;Hospitalet&#44; L&#8217;Hospitalet de Llobregat&#44; Barcelona&#59; Hospital Universitari de Bellvitge&#44; L&#8217;Hospitalet de Llobregat&#44; Barcelona&#59; Hospital de Sant Joan de D&#233;u&#44; Martorell&#44; Barcelona&#59; Consorci Sanitari de Matar&#243;&#44; Barcelona&#59; Hospital M&#250;tua de Terrassa&#44; Barcelona&#59; Hospital Universitari Dr&#46; Josep Trueta&#44; Girona&#59; Hospital Universitari Arnau de Vilanova&#44; Lleida&#59; Hospital Universitari Joan XXIII&#44; Tarragona&#59; Hospital Verge de la Cinta&#44; Tortosa&#44; Tarragona&#59; Hospital d&#8217;Igualada FP&#44; Barcelona&#59; Hospital General de Vic&#44; Barcelona&#59; Hospital Resid&#232;ncia Sant Camil&#44; Sant Pere de Ribes&#44; Barcelona&#59; Hospital Sant Joan de D&#233;u&#44; Manresa&#44; Barcelona&#59; Corporaci&#243; Sanit&#224;ria Parc Taul&#237;&#44; Sabadell&#44; Barcelona&#59; Laboratori de Refer&#232;ncia de Catalunya&#58; Hospital del Mar&#44; Barcelona&#59; Hospital de l&#8217;Esperan&#231;a&#44; Barcelona&#59; Hospital General de Catalunya&#44; San Cugat del Vall&#232;s&#44; Barcelona&#59; Hospital de Terrassa&#44; Barcelona&#59; Hospital de Sant Bernab&#233;&#44; Berga&#44; Barcelona&#59; Hospital de Figueras&#44; Girona&#59; Hospital Universitari Sant Joan de Reus&#44; Tarragona&#59; Hospital de Sant Pau i Santa Tecla&#44; Tarragona&#59; Hospital Comarcal M&#243;ra d&#8217;Ebre&#44; Tarragona&#59; Centre Hospitalari de Manresa&#44; Barcelona&#59; Hospital Municipal de Badalona&#44; Barcelona&#59; Hospital Comarcal de l&#8217;Alt Pened&#232;s&#44; Vilafranca del Pened&#233;s&#44; Barcelona&#59; Hospital Comarcal de Blanes&#44; Barcelona&#59; Hospital de Santa Maria&#44; Lleida&#46;</p>"
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                  <a target="_blank" href="main.stripin/si2.gif"><span class="e-comp" style="background:PowderBlue;" title="Click here to view Table Image">Click&nbsp;Here&nbsp;To&nbsp;View&nbsp;Stripin</span></a><p style="margin-bottom:0em"></p><table border="0" frame="\n
                  \t\t\t\t\tvoid\n
                  \t\t\t\t" class=""><thead title="thead"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Forma cl&#237;nica&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " colspan="4" align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Notificaciones de enfermedad neumoc&#243;cica invasora</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t">p<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn1d"><span class="elsevierStyleSup">d</span></a>&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " colspan="2" align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">1997&#8211;1999<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn1b"><span class="elsevierStyleSup">b</span></a></td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">2002&#8211;2004<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tblfn1c"><span class="elsevierStyleSup">c</span></a></td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Cifras absolutas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Tasa por 100&#46;000 personas-a&#241;o&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Cifras absolutas&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Tasa por 100&#46;000 personas-a&#241;o&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Neumon&#237;a neumoc&#243;cica bacteri&#233;mica&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">80&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">25&#44;2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">81&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">21&#44;6&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">1&#44;000&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Meningitis neumoc&#243;cica&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">19&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">6&#44;0&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">16&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">4&#44;3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#44;736&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Bacteriemia sin foco&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">57&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">18&#44;0&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">52&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">13&#44;8&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&#44;702&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Otras formas invasoras&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">0&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="char" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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Información del artículo
ISSN: 0213005X
Idioma original: Español
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2024 Octubre 13 6 19
2024 Septiembre 40 7 47
2024 Agosto 25 6 31
2024 Julio 13 6 19
2024 Junio 13 4 17
2024 Mayo 19 3 22
2024 Abril 20 5 25
2024 Marzo 34 13 47
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