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Variantes pequeñas de Staphylococcus aureus: utilidad de distintas pruebas para su diagnóstico y estudio de sensibilidad
Small-colony variants of Staphylococcus aureus: Usefulness of various test for diagnosis and susceptibility study
Mercedes Delgado-Valverdea,
Autor para correspondencia
mercdss@gmail.com

Autor para correspondencia.
, Pedro Fernández-Echauria, Nínive Batista-Díaza, Álvaro Pascual-Hernándeza,b
a Servicio de Microbiología, Hospital Universitario Virgen Macarena, Sevilla, España
b Departamento de Microbiología, Facultad de Medicina, Universidad de Sevilla, Sevilla, España
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timpanitis e infecciones del sistema nervioso<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2-5</span></a>&#46; Las VCPSA tienen caracter&#237;sticas fenot&#237;picas propias que las diferencian de sus parientes normales&#44; dificultando su identificaci&#243;n en el laboratorio de microbiolog&#237;a&#46; Sus principales rasgos son&#58; lento crecimiento&#44; tama&#241;o reducido&#44; disminuci&#243;n de la pigmentaci&#243;n&#44; inhibici&#243;n de la &#946;-hem&#243;lisis y posible disminuci&#243;n de las reacciones de la catalasa y la coagulasa<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>&#46; Las VCPSA pueden presentar dependencia de timidina&#44; hemina o menadiona&#44; sustratos implicados en la cadena transportadora de electrones y en la s&#237;ntesis de ADN&#46; La deficiencia de estos compuestos y el conocimiento de las rutas en las que est&#225;n implicados pueden explicar sus caracter&#237;sticas especiales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#46; Las implicaciones cl&#237;nicas de las VCPSA y su dif&#237;cil diagn&#243;stico microbiol&#243;gico hacen imprescindible conocer las caracter&#237;sticas de crecimiento de las mismas&#44; as&#237; como los m&#233;todos para su cultivo&#44; identificaci&#243;n y estudio de sensibilidad antimicrobiana&#46; El objetivo de nuestro estudio fue la b&#250;squeda de los m&#233;todos &#243;ptimos para la identificaci&#243;n de VCPSA&#44; as&#237; como para la detecci&#243;n de resistencias&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0070">M&#233;todos</span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0075">Muestras</span><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se estudiaron 4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>aislados de muestras cl&#237;nicas obtenidas a lo largo de un a&#241;o en nuestro hospital&#46; Las muestras inclu&#237;an un exudado &#243;tico y 3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>esputos de fibrosis qu&#237;stica&#44; 2 de los cuales pertenec&#237;an al mismo paciente&#46; Como control de los ensayos se utiliz&#243; la cepa <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span> ATCC 25923&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0080">Identificaci&#243;n</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se estudi&#243; el comportamiento de los 4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>aislados en medios habituales&#58; Columbia agar sangre &#40;AS&#41;&#44; Agar chocolate&#44; Mueller Hinton &#40;MHA&#41;&#44; Mueller Hinton sangre &#40;MHS&#41; y Agar Schaedler&#46; Los cultivos se incubaron 96<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h a 35-37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C en atm&#243;sfera aerobia&#44; anaerobia y enriquecida con CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#44; realiz&#225;ndose lecturas cada 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h&#46; La identificaci&#243;n fenot&#237;pica de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span> se realiz&#243; mediante tinci&#243;n de Gram&#44; pruebas de la catalasa&#44; y coagulasa en tubo &#40;BD BBL&#8482; Coagulase Plasma&#44; rabbit with EDTA<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span>&#41; con lecturas a las 2&#44; 4 y 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h y aglutinaci&#243;n en l&#225;tex para detecci&#243;n de coagulasa &#40;Staphaurex Plus remel<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span>&#41;&#46; Paralelamente se realiz&#243; panel MIC&#47;ID GRAM POSITIVOS &#40;WIDER&#41; con sistema semiautomatizado&#46; La identificaci&#243;n genot&#237;pica se realiz&#243; mediante la amplificaci&#243;n por PCR y secuenciaci&#243;n del gen de la prote&#237;na<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>A &#40;spa&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0085">Ensayos de dependencia</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La dependencia de timidina&#44; hemina y menadiona &#40;Sigma Aldrich<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span>&#41; se ensay&#243; con discos y con medios suplementados&#44; ambos preparados en nuestro laboratorio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; En el m&#233;todo con discos&#44; la dependencia de timidina se estudi&#243; utilizando discos impregnados con 15<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;l de soluci&#243;n de timidina a distintas concentraciones &#40;100 y 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;g&#47;ml&#41; y para hemina y menadiona con discos impregnados con 15<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;l de soluci&#243;n de menadiona o hemina a distintas concentraciones &#40;10 y 20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;g&#47;ml&#41;&#46; Los ensayos se llevaron a cabo en medio MHA utilizando un in&#243;culo de 0&#44;5 McFarland&#46; Un aislado fue considerado dependiente cuando se objetiv&#243; crecimiento de colonias solamente alrededor de los discos tras 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de incubaci&#243;n en atm&#243;sfera aerobia a 35-37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C&#46; Para el m&#233;todo en medio suplementado&#44; se utiliz&#243; MHA suplementado con timidina &#40;MHT&#41; &#40;100 y 200<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;g&#47;ml&#41;&#59; MHA suplementado con menadiona &#40;10 y 20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;g&#47;ml&#41;&#44; y MHA suplementado con hemina &#40;10 y 20<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;g&#47;ml&#41;&#46; Los medios se incubaron en atm&#243;sfera aerobia a 35-37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C durante 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h y se reincubaron hasta 72<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h en caso de resultado negativo&#46; Un aislado fue considerado dependiente cuando creci&#243; en el medio MHA suplementado con el correspondiente sustrato y no en medio MHA&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0090">Sensibilidad antibi&#243;tica</span><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La sensibilidad antimicrobiana fue estudiada por 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>m&#233;todos&#46; Panel MIC&#47;ID GRAM POSITIVOS &#40;WIDER&#41; en sistema semiautomatizado&#44; y difusi&#243;n con discos en medio AS y MHT para eritromicina&#44; clindamicina&#44; linezolid&#44; cefoxitina&#44; teicoplanina&#44; vancomicina&#44; ciprofloxacino&#44; tetraciclina&#44; gentamicina&#44; trimetoprim-sulfametoxazol y rifampicina&#46; Los valores de CMI y los di&#225;metros de inhibici&#243;n de los halos fueron interpretados seg&#250;n los puntos de corte de CLSI para <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; En aislados resistentes a cefoxitina se confirm&#243; la resistencia mediante aglutinaci&#243;n de l&#225;tex &#40;MRSA Screen&#44; Denka Seiken<span class="elsevierStyleSup">&#174;</span>&#41; y PCR para detecci&#243;n del gen <span class="elsevierStyleItalic">mec</span>A &#40;BD GeneOhm&#8482;&#41;&#46; El tipo de SCC<span class="elsevierStyleItalic">mec</span> fue determinado usando una PCR m&#250;ltiple&#46; La presencia de <span class="elsevierStyleItalic">ccr</span>B2 fue confirmada por PCR seg&#250;n est&#225; descrito&#46; Las parejas de cebadores IS5&#44; MA6&#44; IS1272-F y mecR1-R fueron usadas para determinar la presencia del complejo SCC<span class="elsevierStyleItalic">mec</span> clase B<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0095">Estudio de la relaci&#243;n clonal</span><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Todos los aislados fueron genotipados mediante electroforesis en gel de campo pulsante &#40;PFGE&#41; tras digesti&#243;n del ADN cromos&#243;mico con enzima de restricci&#243;n SmaI&#46; Los geles fueron analizados por inspecci&#243;n visual&#46; Las secuencias de nucle&#243;tidos obtenidas en la amplificaci&#243;n del gen spa fueron analizadas utilizando Ridom StaphType&#8482; software 1&#46;5 &#40;Ridom GmbH&#44; W&#252;rzburg&#44; Alemania&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46;</p></span></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0100">Resultados</span><span id="sec0045" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0105">Identificaci&#243;n</span><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A las 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de incubaci&#243;n en AS&#44; las colonias fueron puntiformes o con aspecto de &#171;huevo frito&#187;&#44; de tama&#241;o aproximadamente 10<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>veces menor que el habitual&#44; con disminuci&#243;n de la pigmentaci&#243;n y la hem&#243;lisis<span class="elsevierStyleBold">&#44;</span> independientemente de la atm&#243;sfera de incubaci&#243;n<span class="elsevierStyleBold">&#46;</span> El crecimiento en agar chocolate y en agar Schadler correspond&#237;a a las caracter&#237;sticas de VCP&#46; No hubo reversi&#243;n del fenotipo a la morfolog&#237;a normal durante el per&#237;odo de estudio&#46; En medio MHA y en MHS no se obtuvo crecimiento de ninguno de los aislados&#46; En la tinci&#243;n de Gram se observaron cocos grampositivos compatibles con estafilococos&#46; En la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a> se muestran las caracter&#237;sticas fenot&#237;picas de los aislados estudiados&#46; La identificaci&#243;n en el sistema comercial fue <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">hyicus</span> &#40;bajo porcentaje&#41;&#46; La amplificaci&#243;n del gen spa se confirm&#243; en todos los aislados&#46;</p><elsevierMultimedia ident="tbl0005"></elsevierMultimedia></span><span id="sec0050" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0110">Ensayos de dependencia</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Todos los aislados fueron dependientes de timidina en el ensayo con discos&#44; independientemente de la concentraci&#243;n empleada&#59; ning&#250;n aislado present&#243; dependencia de hemina ni menadiona&#46; A las 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h de incubaci&#243;n todos los aislados crecieron en el medio MHT a ambas concentraciones&#59; un aislado creci&#243; en medio suplementado con hemina a las 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>concentraciones empleadas&#46;</p></span><span id="sec0055" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0115">Sensibilidad antibi&#243;tica</span><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">No se obtuvo crecimiento en el pocillo control del sistema comercial y este lo interpret&#243; como sensible a todos los antimicrobianos&#46; En el test de difusi&#243;n con discos en AS todos los aislados fueron resistentes a ciprofloxacino y a trimetoprim-sulfametoxazol&#44; y sensibles al resto&#46; Los 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>aislados del paciente con fibrosis qu&#237;stica fueron resistentes a cefoxitina&#59; dieron positiva la PCR del gen <span class="elsevierStyleItalic">mecA</span> y la aglutinaci&#243;n en l&#225;tex para detecci&#243;n de SARM&#46; Los aislados portadores de gen <span class="elsevierStyleItalic">mecA</span> fueron identificados como SCC<span class="elsevierStyleItalic">mec</span> tipo<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleSmallCaps">iv</span>&#46; Los resultados de sensibilidad fueron los mismos en AS y en MHT&#46;</p></span><span id="sec0060" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0120">Estudio de la relaci&#243;n clonal</span><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los aislados de diferentes pacientes no estuvieron relacionados clonalmente&#44; mientras que los 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>aislados del mismo paciente mostraron id&#233;ntico patr&#243;n de bandas&#46; Los resultados del tipado spa se muestran en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#tbl0005">tabla 1</a>&#46;</p></span></span><span id="sec0065" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0125">Discusi&#243;n</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las variantes de colonia peque&#241;a de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span> son aisladas con baja frecuencia en los laboratorios de microbiolog&#237;a cl&#237;nica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#59; en nuestro centro se aislaron con una prevalencia del 1&#37; con respecto a los <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span> totales&#44; mientras que en pacientes con fibrosis qu&#237;stica la prevalencia se situ&#243; en el 11&#37;&#46; Su baja prevalencia puede ser debida en parte a la dificultad de reconocimiento y aislamiento de las mismas&#44; ya que pueden quedar enmascaradas por el crecimiento de colonias normales de <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span> y de otras especies&#46; Este hecho supone un reto para los microbi&#243;logos cl&#237;nicos&#58; es importante reconocer sus rasgos fenot&#237;picos&#44; conocer los m&#233;todos para su identificaci&#243;n y el estudio de su resistencia<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#46; En nuestra serie&#44; 3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>de los aislados proced&#237;an de pacientes con fibrosis qu&#237;stica&#44; confirmando as&#237; lo descrito en cuanto a la mayor prevalencia de VCP en este cuadro<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0065"><span class="elsevierStyleSup">13</span></a>&#46; Proctor et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0035"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a> describen la existencia de una asociaci&#243;n entre aislados de fibrosis qu&#237;stica y dependencia a timidina&#44; as&#237; como resistencia a trimetoprim-sulfametoxazol&#59; esta asociaci&#243;n se demuestra en nuestro estudio&#44; ya que todos los aislados de fibrosis qu&#237;stica presentaron dependencia de timidina y fueron resistentes a trimetoprim-sulfametoxazol&#46; Spanu et al&#46;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a> describen un caso de meninigitis por VCP <span class="elsevierStyleItalic">S&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">aureus</span>&#44; y demostraron que la identificaci&#243;n por sistemas semiautomatizados puede ser err&#243;nea&#44; como ocurri&#243; en nuestro caso&#46; Las variantes de colonia peque&#241;a pueden actuar como reservorio de resistencia a meticilina&#44; y es necesario conocer las opciones para la detecci&#243;n de resistencia&#46; En nuestro caso la detecci&#243;n de resistencia a meticilina se realiz&#243; por 3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>m&#233;todos diferentes sin detectarse discrepancias entre los resultados&#59; se ha demostrado que los m&#233;todos m&#225;s sensibles son la aglutinaci&#243;n en l&#225;tex y la PCR del gen <span class="elsevierStyleItalic">mecA</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0070"><span class="elsevierStyleSup">14</span></a>&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En conclusi&#243;n&#44; es necesario tener en cuenta a las VCPSA en la etiolog&#237;a de infecciones cr&#243;nicas&#44; as&#237; como conocer las caracter&#237;sticas especiales de las mismas y los m&#233;todos a emplear para su correcta detecci&#243;n&#46; Los ensayos de dependencia son &#250;tiles para su caracterizaci&#243;n&#44; y junto con las pruebas de la catalasa y la coagulasa se puede llegar f&#225;cilmente a una correcta identificaci&#243;n&#46; Para la detecci&#243;n de resistencias es mejor emplear m&#233;todos manuales a m&#233;todos semiautomatizados&#44; utilizando medios ricos como Columbia AS o MH suplementado con timidina&#59; para la detecci&#243;n de aislados SARM se pueden emplear tanto t&#233;cnicas r&#225;pidas como test de difusi&#243;n con discos&#46;</p></span><span id="sec0070" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0130">Conflicto de intereses</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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                  \t\t\t\t">Aislado&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Muestra&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Catalasa&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Coagulasa</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Tipado spa&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Hem&#243;lisis&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Morfolog&#237;a&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Dependencia con discos</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">L&#225;tex&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">Tubo</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Timidina&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t">Hemina&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Menadiona&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">4<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>h&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
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                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-head\n
                  \t\t\t\t  " align="" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t" style="border-bottom: 2px solid black">&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr></thead><tbody title="tbody"><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">VCPSA1&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Exudado &#243;tico&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
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                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">T1482&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Disminuida&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Huevo frito&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">VCPSA2&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Esputo FQ&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">T1341&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Disminuida&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Huevo frito&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">VCPSA3&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Esputo FQ&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">T067&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Disminuida&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Puntiforme&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td></tr><tr title="table-row"><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">VCPSA4&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">Esputo FQ&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#8722;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
                  \t\t\t\t</td><td class="td" title="\n
                  \t\t\t\t\ttable-entry\n
                  \t\t\t\t  " align="left" valign="\n
                  \t\t\t\t\ttop\n
                  \t\t\t\t">&#43;&nbsp;\t\t\t\t\t\t\n
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Información del artículo
ISSN: 0213005X
Idioma original: Español
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2024 Octubre 71 3 74
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2024 Julio 58 9 67
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