Reconocimiento de emociones básicas y complejas en la variante conductual de la demencia frontotemporal

Resumen

Introducción

Las emociones básicas son estados emocionales determinados biológicamente, cuya expresión y reconocimiento es universal e innato. Las emociones complejas surgen de la combinación de las básicas, y su reconocimiento se logra a través de la Teoría de la mente (TdM).

Objetivo

Investigar la presencia de alteraciones en el reconocimiento facial de emociones básicas (RFEB) y su relación con el reconocimiento de emociones complejas en un grupo de pacientes con la variante conductual de la demencia frontotemporal (DFTvc).

Pacientes y métodos

Se seleccionaron 60 fotografías del set Pictures of Facial Affect basándonos en el trabajo de Calder et al. (1996) y se administró una batería para el RFEB, integrada por 3 pruebas. Se administró la prueba de emociones complejas Lectura de la mente en los ojos (LMO). Se evaluó una muestra de 14 pacientes del Laboratorio de Deterioro Cognitivo del HIGA Eva Perón con diagnóstico de DFTvc y un grupo control para las tareas de RFEB. Se llevó a cabo un estudio múltiple de casos aislados.

Resultados

Se encontraron diferencias significativas para el RFEB entre controles y pacientes. LMO mostró correlaciones con las 3 tareas de RFEB: selección (r: 0,570; p = 0,034), apareamiento (r: 0,600; p = 0,023) y denominación (r: 0,770; p = 0,001). Se observan dobles disociaciones entre LMO y tareas de RFEB.

Conclusiones

La presencia de correlaciones a nivel de grupo indicaría que las emociones básicas intervienen en la formación de las emociones secundarias. Sin embargo, la presencia de dobles disociaciones entre las tareas podría indicar que su ejecución involucra procesos parcialmente independientes.

Abstract

Introduction

Basic emotions are biologically determined emotional states, their expression and recognition is universal and innate. Complex emotions arise from the combination of basic emotions and their recognition is achieved by means of Theory of Mind (ToM).

Objective

To investigate the presence of alterations in facial recognition of basic emotions (FRBE) and its relation to the recognition of complex emotions in a group of patients with beheavioural variant of Frontotemporal Dementia (bvFTD).

Patients and methods

Sixty pictures from the Pictures of Facial Affect set were selected based on Calder et al. (1996) selection and a three tests battery for FRBE was administrated. The test of complex emotions Reading the Mind in the Eyes (RME) was also administered. Subjects: A cohort of 14 patients diagnosed with bvFTD from Laboratorio de Deterioro Cognitivo - HIGA Eva Perón, and a control group for FRBE tasks. A multiple study of isolated cases was conducted.

Results

Significant differences between controls and patients were found for FRBE. RME showed correlations with the three tasks FRBE: Selection (r: .570, P = .034), Mating (r: .600, P = .023), and Naming (r: .770, P = .001). Double dissociations were observed between LMO and RFEB tasks.

Conclusions

The presence of group-level correlations could indicate that basic emotions are involved in the formation of secondary emotions. However, the presence of double dissociations between tasks could indicate that its execution involves partially independent processes.

Introducción

Emociones

El diccionario de la Real Academia Española¹ define emoción como una «alteración del ánimo intensa y pasajera, agradable o penosa, que va acompañada de cierta conmoción somática». LeDoux² sostiene que las emociones son respuestas físicas controladas por el cerebro que permitieron a organismos antiguos sobrevivir en entornos hostiles y procrear. Scherer³ ofrece una definición operativa del término: las emociones son episodios de cambio coordinado en distintos componentes (activación neurofisiológica, expresión motora, experiencia subjetiva, etc.) en respuesta a eventos internos o externos de importancia para el organismo. Para Damasio⁴ las emociones son acciones que se expresan en el rostro, la voz o en conductas específicas, tendientes a mantener la homeostasis del organismo.

Las emociones se dividen en^2,4–6:

• 1.

  Básicas o primarias: estados emocionales determinados biológicamente cuya expresión es universal e innata. De comienzo rápido y duración limitada, se hallan ligadas a conductas fundamentales para la supervivencia. Dado su valor adaptativo, este repertorio emocional estaría presente en otras especies. Alegría, tristeza, enojo, miedo e ira son las que parecen haber recibido mayor acuerdo.

• 2.

  Emociones complejas o secundarias: se trata de un amplio abanico de estados emocionales que surgen de la combinación de emociones primarias. Por ejemplo, el resentimiento surgiría de la combinación de tristeza y rabia². Damasio⁵ entiende las emociones secundarias como la toma de conciencia del estado emocional y sus cambios somáticos al vincularlos con la experiencia previa. Para Baron-Cohen et al.⁷, a diferencia de las emociones primarias, el reconocimiento de emociones secundarias requiere de la atribución, al interlocutor, de creencias, intenciones o algún estado mental, por lo tanto el reconocimiento de estos estados emocionales se logra a través de la Teoría de la mente (TdM).

Teoría de la mente

La TdM fue definida por Premack et al.⁸ como la habilidad de conceptualizar estados mentales de otras personas (metarrepresentaciones) para poder explicar y predecir gran parte de su comportamiento. Forma parte de la cognición social (CS), conjunto de habilidades cognitivas que nos permite dar sentido al mundo social e interactuar de forma efectiva con los demás. Se entiende por TdM la actividad de representarse los estados mentales de los demás, por ejemplo, sus percepciones, objetivos, creencias, expectativas, etc.⁹. El intercambio social se ve regulado entonces en función de la creencia de que quienes nos rodean poseen una mente distinta de la nuestra, con intenciones, creencias, deseos y estados emocionales que podemos inferir e interpretar.

Dentro de las capacidades que requieren TdM encontramos el reconocimiento de estados emocionales secundarios a partir de la cara completa, la mirada, o la voz, la comprensión de las «meteduras de pata» sociales, la detección de la ironía, el juicio moral y la empatía.

Relaciones entre emociones primarias y secundarias

Son pocos los autores que han estudiado la relación entre el reconocimiento de estos tipos de emociones.

Baron-Cohen et al.¹⁰ desarrollaron un test en el que una actriz expresa ambos tipos de estados emocionales, el Test de rostros o Faces test. Años más tarde, trabajando ya con ojos y no con la cara completa, Baron-Cohen et al.⁷ excluyen de la primera versión del test Lectura de la mente en los ojos las emociones básicas, porque no requieren de una atribución mentalista para su reconocimiento (TdM). En paralelo, Baron-Cohen¹¹ describe un modelo explicativo de la ontogenia de TdM y la empatía. El primer modelo estaba compuesto por 2 módulos iniciales: el detector de intencionalidad y el detector de dirección de la mirada. Años más tarde lo reformula e incluye un tercer módulo, el detector de emociones, abocado a la detección de estados emocionales tanto básicos como complejos, percibidos desde cualquier modalidad sensorial. Esta modificación se basa en la omisión, en el primer modelo, de la información de los estados afectivos¹². Por lo tanto, si bien las emociones básicas serían cualitativamente distintas de las secundarias, formarían parte de la TdM y la empatía, esta última entendida como la habilidad de comprender y experimentar las emociones y sentimientos de los demás cuando somos testigos —o no— de la situación que las origina¹³.

Brün¹⁴ evalúa el reconocimiento facial de emociones básicas y TdM en pacientes esquizofrénicos sin encontrar correlaciones entre las tareas.

Frith et al.^15,16 plantean la existencia de 2 redes neurales importantes para el procesamiento social: una ventral, que une la corteza orbitofrontal y las regiones adyacentes a la amígdala, y una dorsal, que conecta la corteza prefrontal medial, el cíngulo anterior y la cisura temporal superior. Mientras que la primera estaría implicada en el reconocimiento de las diferencias en la expresión emocional, la segunda sería crucial para el procesamiento de TdM. Corden et al.¹⁷, en un estudio en sujetos normales, encuentran peor rendimiento en tareas de TdM en sujetos que presentaron alteraciones en el reconocimiento del miedo y menor activación de la amígdala en RMNf con respecto a los sujetos que no presentaron alteraciones en el reconocimiento del miedo. Henry et al.¹⁸ no encuentran correlación entre TdM y reconocimiento facial de emociones básicas en pacientes con traumatismo de cráneo. Schroeter et al.¹⁹ sostienen que, en función de las redes neurales afectadas en la demencia frontotemporal (DFT), tanto la TdM como la percepción emocional se encuentran alteradas en estos pacientes.

Demencia frontotemporal

La DFT es una demencia progresiva asociada a atrofia focal de los lóbulos frontales y/o temporales. La variante conductual de la DFT (DFTvc) se caracteriza por un cambio progresivo en el comportamiento y la personalidad, mientras la memoria y otras funciones cognitivas se encuentran relativamente preservadas²⁰. La sintomatología conductual incluye agitación, depresión, desinhibición social y sexual, apatía, conductas de hiperfagia y utilización, entre otras^21–23. Una vez instalado el cuadro la afectación de las funciones ejecutivas y de la CS constituyen los síntomas neuropsicológicos cardinales de esta demencia.

Mientras que las alteraciones en TdM en la DFTvc están bien establecidas^24,25, y ello explica la dificultad de estos pacientes en el reconocimiento y expresión de emociones sociales, son pocos los trabajos abocados al estudio de las emociones básicas en esta población^26,27. El objetivo del presente trabajo es investigar la presencia de alteraciones en el reconocimiento facial de emociones básicas (RFEB) y su relación con el reconocimiento de emociones secundarias a partir de la mirada en un grupo de pacientes con DFTvc.

Pacientes y métodos

Pacientes

Se evaluó una muestra de 14 pacientes, 6 hombres y 8 mujeres, del Laboratorio de Deterioro Cognitivo del HIGA Eva Perón que cumplen criterios diagnósticos de DFTvc según el International Consortium²⁸. La media de edad es de 66 años y la de escolaridad es de 6 años. Todos ellos presentan alteraciones en por lo menos 2 pruebas que evalúan CS, sin lesiones significativas en los estudios de imágenes cerebrales estructurales (TAC, RMN). La totalidad de los pacientes evaluados presentó, además, hipoperfusión en la SPECT con las siguientes características (fig. 1A y B):

• 1.

  Un paciente con hipoperfusión temporal izquierda.

• 2.

  Un paciente con hipoperfusión orbitofrontal y dorsolateral bilateral.

• 3.

  Un paciente con hipoperfusión frontotemporal bilateral.

• 4.

  Un paciente con hipoperfusión frontotemporal bilateral, de predominio izquierdo.

• 5.

  Diez pacientes con hipoperfusión frontotemporal izquierda.

Figura 1.

A y B. SPECT cerebral de 2 de los pacientes que integran la muestra.

Grupo control

Está compuesto por 16 sujetos, 11 mujeres y 5 hombres, con una media de edad de 71 años y una media de escolaridad de 8 años. Se consideró criterios de exclusión de la muestra: antecedentes de enfermedades neurológicas, del desarrollo, trastornos psiquiátricos y una puntuación bruta inferior a 24 puntos en el Mini Mental State Examination²⁹ (MMSE).

Instrumentos de evaluación

Evaluación de emociones básicas

Se seleccionaron 60 fotografías del Pictures of Facial Affect³⁰ basándonos en el trabajo de Calder et al.³¹. Con el objetivo de lograr una evaluación más amplia del reconocimiento facial de emociones básicas se armaron 3 tareas, de 60 láminas cada una, 10 por emoción básica —alegría, tristeza, enojo, asco, miedo y sorpresa—, utilizando el programa Power Point Office 2003 de Windows.

Tarea selección: se presentan 6 fotografías por lámina, una por cada emoción básica. Se ubican 3 fotografías en la parte superior de la lámina y 3 en la parte inferior, encolumnadas. El tamaño de las fotografías es de 9 cm de alto por 6,06 cm de ancho. La consigna es: «Elija la fotografía que muestra la emoción que se le indica oralmente». La tarea consiste en indicar verbalmente las emociones básicas, una por diapositiva, que el examinado debe señalar entre los 5 distractores (fig. 2).

Figura 2.

Tarea selección para la evaluación del reconocimiento facial de emociones básicas.

Tarea apareamiento: se presentan 7 fotografías por lámina, una por cada emoción básica, excepto para la emoción blanco que se repite en la fotografía de la izquierda. Se ubican, hacia la derecha, 3 fotografías en la parte superior de la lámina y 3 en la parte inferior, encolumnadas. El tamaño de estas fotografías es de 9 cm de alto por 6,06 cm de ancho. A la izquierda de la lámina se ubica una fotografía de 11 cm de alto por 7, 41 cm de ancho. Las fotografías de la izquierda están aleatorizadas de forma tal que lo que se repita con alguna de las fotografías de la derecha, sea el estado emocional expresado y no el rostro de la persona. Estas 60 fotografías de la izquierda corresponden a las mismas 60 fotografías seleccionadas para el armado de todas las tareas. La consigna es: «Indique cuál de las personas de la derecha siente lo mismo que la persona de la fotografía de la izquierda». El examinado debe aparear cada fotografía de la izquierda con aquella que exprese la misma emoción entre las fotografías de la derecha (fig. 3).

Figura 3.

Tarea apareamiento para la evaluación del reconocimiento facial de emociones básicas.

Tarea denominación: se presenta una fotografía por lámina, acompañada de 6 etiquetas que denominan los estados emocionales básicos. La fotografía se ubica en el centro de la lámina, y las palabras, en letra mayúscula de imprenta, se disponen 3 a la izquierda y 3 a la derecha del blanco. El examinado debe seleccionar la etiqueta con el nombre de la emoción expresada en cada fotografía.

Para las tareas selección y apareamiento las fotografías fueron aleatorizadas de forma tal que haya de 2 a 3 imágenes masculinas y no quede en una diapositiva la misma persona expresando distintos estados emocionales. Todas las tareas cuentan con 2 ítems de prueba en los que se brinda la respuesta correcta si fuese necesario. El tiempo de exposición de cada lámina no fue tenido en cuenta para ninguna de las tareas. El orden de administración de las pruebas corresponde con el orden descrito más arriba. La tarea denominación fue administrada al final, dado que si se administra en otro momento la presencia de las etiquetas con los estados emocionales puede actuar como un facilitador en las restantes tareas. Las fotografías empleadas en los ítems de prueba son aquellas que quedaron por fuera de la selección de Calder et al.³¹.

Puntuación: se otorga un punto por respuesta correcta, siendo 60 la puntuación máxima en cada una de las tareas (uno por diapositiva, sin considerar los ítems de prueba). La puntuación total emociones expresa la suma de aciertos en las 3 tareas.

Evaluación neuropsicológica

Para el diagnóstico de demencia se utilizó una extensa batería neuropsicológica, que incluye los siguientes test: MMSE²⁹, Test del reloj³², California Verbal Learning Test, Fluencia verbal fonológica —P,M,R— y Dígitos directos e inversos de la batería neuropsicológica española³³, Fluencia verbal semántica (animales)³⁴, Test de denominación por confrontación visual de Boston^35,36, Wisconsin Card Sorting Test, 64 Card Version³⁷, Trail Maiking Test A y B³⁸, Figura compleja de Rey³⁹ y Analogías, matrices, vocabulario y diseño con cubos de la escala de inteligencia para adultos WAIS III⁴⁰.

La evaluación de la CS está integrada por las siguientes pruebas: Lectura de la mente en los ojos (LMO)⁷, Faux Pas⁴¹, Falsa creencia de primer orden⁴², Iowa Gambling Task^43,44

Método

Se llevó a cabo un estudio múltiple de casos aislados. Se obtuvieron medias y desvíos de rendimiento para cada tarea en el grupo control, a partir de las cuales se calculó puntuaciones Z en el grupo de pacientes. Empleando la prueba ANOVA se comparó la edad y nivel educativo de pacientes y controles y el rendimiento de estos en tareas de RFEB.

Se comparó el rendimiento de los pacientes en tareas de RFEB y una tarea de reconocimiento de emociones secundarias a partir de la mirada (LMO)⁷.

Resultados

No encontramos diferencias significativas para edad (F = 3,181; p = 0,085) y escolaridad (F = 2,673; p = 0,113) entre pacientes y controles.

El 71% de los pacientes con DFTvc presentan alteraciones en por lo menos 2 de las 3 pruebas que evalúan RFEB.

En la tabla 1 se volcaron los datos demográficos de pacientes y controles, y la puntuación bruta obtenida en las pruebas de RFEB. Se obtuvieron medias y desvíos para cada una de las tareas en función del rendimiento del grupo control: selección 53 ± 3,14; apareamiento 46,81 ± 4,04; denominación 50,88 ± 3,01 y total emociones 150,69 ± 6,67. La tabla 2 muestra el rendimiento del grupo de pacientes en tareas de RFEB y en una prueba de reconocimiento de emociones secundarias a partir de la mirada.

Tabla 1.

Datos demográficos y puntuación bruta en las pruebas de RFEB de pacientes y controles

Población	Edad	Escolaridad	MMSE	Puntuación bruta
				Selección	Apareamiento	Denominación	Total Emociones
Pacientes
1	68	7	29	53	42	42	137
2	65	7	29	54	51	54	159
3	65	7	27	53	36	47	136
4	68	7	30	52	43	49	144
5	60	12	27	54	51	49	154
6	75	4	25	44	35	29	108
7	75	2	25	43	27	35	105
8	65	7	26	46	40	41	127
9	56	12	28	48	45	45	138
10	65	3	21	42	32	46	120
11	78	3	23	42	38	49	129
12	62	7	30	52	48	51	151
13	68	7	27	42	33	35	110
14	65	4	28	41	31	39	111
Controles
1	65	5	27	58	53	47	158
2	78	7	26	56	44	45	145
3	76	4	29	53	44	49	146
4	73	12	29	50	43	52	145
5	89	3	25	52	51	50	153
6	61	12	28	51	47	52	150
7	72	12	28	52	48	47	147
8	59	9	30	55	50	55	160
9	78	7	29	59	47	50	156
10	69	15	29	57	52	54	163
11	74	7	29	51	44	49	144
12	75	6	28	50	52	53	155
13	61	9	28	50	42	54	146
14	66	7	27	49	39	52	140
15	79	7	28	51	46	50	147
16	68	10	28	54	47	55	156

Tabla 2.

Rendimiento de pacientes en las pruebas de RFEB, expresados en puntuación Z

Paciente	Puntuación Z
	Selección	Apareamiento	Denominación	Total emociones	LMO
1	0,00	-1,19	-2,95	-2,05	-2,68
2	0,32	1,04	1,04	1,25	0,23
3	0,00	-2,68	-1,29	-2,20	-0,35
4	-0,32	-0,94	-0,62	-1,00	-0,35
5	0,32	1,04	-0,62	0,50	-2,39
6	-2,87	-2,93	-7,27	-6,40	-4,14
7	-3,18	-4,91	-5,28	-6,85	-5,31
8	-2,23	-1,69	-3,28	-3,55	-0,64
9	-1,59	-0,45	-1,95	-1,90	-1,81
10	-3,50	-3,67	-1,62	-4,60	-2,68
11	-3,50	-2,18	-0,62	-3,25	-1,52
12	-0,32	0,29	0,04	0,05	-2,1
13	-3,50	-3,42	-5,28	-6,10	-4,14
14	-3,82	-3,92	-3,95	-5,95	-2,68

Subrayados los puntajes que expresan rendimiento patológico (por debajo de -1,5).

Empleando la prueba ANOVA se encontraron diferencias significativas para el RFEB entre controles y pacientes: selección (F = 12,287; p = 0,002), apareamiento (F = 11,492; p = 0,002), denominación (F = 13,721; p= 0,001) y total emociones (F = 17,339; p = 0,000).

Empleando la prueba r de Pearson se correlacionó el rendimiento de los pacientes en tareas que evalúan RFEB y una prueba que evalúa reconocimiento de emociones complejas: la prueba LMO⁷ mostró correlaciones significativas con selección (r: 0,570; p = 0,034), apareamiento (r = 0,600; p= 0,023), denominación (r = 0,770; p = 0,001) y Total emociones (r = 0,726; p = 0,003). Se observa, a su vez, la presencia de dobles disociaciones ente ambos tipos de tarea: pacientes con alteraciones en RFEB y LMO⁷ preservada y la disociación complementaria.

Discusión

Se corroboran, en concordancia con la literatura, alteraciones en el RFEB en la DFTvc^26,27,45.

La prueba LMO⁷ mostró una fuerte correlación con todas las tareas que evalúan RFEB. Esto puede deberse, por un lado, a que se trata de la prueba de TdM con mayor componente emocional. Por el otro, a que se requiere un componente amigdalino para la resolución de ambas tareas^46,47.

La presencia de correlaciones a nivel de grupo entre las pruebas de RFEB y la prueba LMO⁷ podría mostrar que las emociones básicas intervienen en la formación de las emociones secundarias. Sin embargo, la presencia de dobles disociaciones entre estas tareas en el caso aislado podría indicar que su ejecución involucra procesos parcialmente independientes. Analizando las SPECT no es posible establecer correlaciones anatómicas que expliquen los perfiles de rendimiento, ni en los pacientes con buena correlación ni en aquellos que mostraron disociaciones entre las pruebas de RFEB y LMO⁷. De esta manera, y tal como lo sostienen Negri et al.⁴⁸, cabe preguntarse si las alteraciones en el reconocimiento de emociones básicas dificulta el reconocimiento de emociones secundarias.

Queda pendiente para futuras investigaciones, utilizando este tipo de metodología, corroborar la hipótesis postulada en el presente trabajo, en tanto que el estudio múltiple de casos aislados podría permitir una mejor comprensión del procesamiento de las emociones secundarias (anexo 1).

Consideraciones éticas

Este trabajo fue aprobado por el Comité de Ética del HIGA Eva Perón. A todos los pacientes se les administró un consentimiento informado.

Financiación

Este trabajo fue realizado en el marco de los subsidios PIP 2009-2001 00633 y UBACYT 2011-2014 «Simulación motora y cognición social. Su relación con los sistemas de neuronas en espejo. Estudio en pacientes con demencia frontotemporal».

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no existe ningún conflicto de intereses.