Análisis herpetofaunístico de la zona árida del estado de Hidalgo

Resumen

Se estudiaron la riqueza y la distribución de los anfibios y saurópsidos no aves de las 2 ecorregiones áridas de Hidalgo. Para ello, se realizó un listado taxonómico con información bibliográfica y de campo, se analizó la complementariedad entre ecorregiones y se comparó la composición de especies contra 5 zonas áridas de México. Además, se analizaron los atributos de historia natural de las especies, el estatus de conservación y el endemismo. Se registran 82 especies: 20 anfibios y 62 saurópsidos no aves. La ecorregión matorral central mexicano presentó la mayor riqueza con 65 especies: 29 exclusivas y 36 compartidas con la ecorregión matorral de la meseta central. Se registraron 62 especies en el matorral xerófilo, 2 en el bosque tropical caducifolio y 18 en ambos tipos de vegetación. La complementariedad entre ecorregiones fue de 55 para anfibios y 32.07 para saurópsidos no aves. La mayor similitud (52.4) se presentó con la zona árida de Querétaro. La mayoría de las especies son terrestres, insectívoras y ovíparas. Se registraron más anfibios nocturnos y más saurópsidos no aves diurnos. Finalmente, 18 especies se encuentran bajo protección especial, 16 amenazadas y 44 son endémicas de México.

Abstract

We studied richness and distribution of amphibians and non-avian sauropsids from the 2 arid ecoregions of Hidalgo. A taxonomic list with bibliographical and field information was used, complementarity among ecoregions was analyzed and the composition of species against 5 arid regions of Mexico was compared. In addition, we discussed natural history attributes of species, their conservation status, and endemism. We report 82 species (20 amphibian and 62 non-avian sauropsids). The eco-region Central Mexican Shrub showed the greatest richness (65 species; 29 unique and 36 shared with the Central Plateau Shrub eco-region). We found 62 species distributed only in xeric shrub, 2 in deciduous tropical forest and 18 in both types of vegetation. The complementarity between ecoregions was 55 for amphibians and 32.07 for non-avian sauropsids. The greater similarity (52.4) was found with the arid zone of Querétaro. Most species are terrestrial, insectivores, and oviparous. There were more nocturnal amphibians and more diurnal non-avian sauropsids registered. Finally, 18 species are under special protection, 16 threatened and 44 are endemic to Mexico.

Introducción

El estado de Hidalgo se ubica en la parte central de México (19°35′52″ y 21°25′00″ N, 97°57′27″ y 99°51′51″ O), en el límite de las regiones biogeográficas Neártica y Neotropical, lo que, aunado a una accidentada y compleja topografía, da como resultado una gran variedad de ambientes, los cuales propician una excepcional biodiversidad. Estas características favorecen la presencia de 3 grupos principales de climas: a) el de los cálidos y semicálidos de la Huasteca hidalguense; b) los templados húmedos y subhúmedos de la sierra Madre Oriental (SMOr) y la Faja Volcánica Transmexicana (FVT), y c) el de los climas áridos y semiáridos de la porción hidalguense de la meseta central y la zona de la Barranca de Metztitlán (Martínez-Morales et al., 2007). Estos últimos son el tipo de clima predominante en Hidalgo, el cual se ha considerado uno de los estados más áridos del país (Ramírez-Bautista et al., 2014).

La zona árida de Hidalgo, que comprende el 39% del estado, se encuentra integrada por 2 ecorregiones, la del matorral central mexicano (MCM) y la del matorral de la meseta central (MMC) de acuerdo con la propuesta de Olson et al. (2001). Los tipos de vegetación que se encuentran en las ecorregiones son: el matorral xerófilo (MX), predominante en el estado, con una superficie de 253,519 ha (12.7%) y el bosque tropical caducifolio (BTC), con una superficie de 83,352 ha (4%). Además, se considera que dentro de la zona árida de Hidalgo (ZAHGO) se cuenta con parches de bosque espinoso y de pastizal, que constituyen un porcentaje del 0.7 y el 0.1%, respectivamente (Martínez-Morales et al., 2007).

Los estudios sobre la herpetofauna de Hidalgo han sido sesgados, ya que históricamente la zona árida ha sido menos estudiada que el resto de las regiones del estado. Sin embargo, se cuenta con los trabajos herpetofaunísticos llevados a cabo por Martín del Campo (1936, 1937) y varios estudios recientes (Campos-Rodríguez, Pérez-Valera y Flores-Leyva, 2010; Fernández-Badillo, 2008; Fernández-Badillo y Goyenechea, 2010; Gelover-Alfaro, Altamirano-Álvarez y Soriano, 2000; Gómez-Mendoza, 2007; Hernández-Pérez, 1997; Huitzil-Mendoza, 2007, 2010; Huitzil-Mendoza y Goyenechea, 2011; Lara-Parra, 2014; López-Mejía, 2011; Morales-Capellán, 2010; Roth-Monzón, 2010; Vite-Silva, 2008; Vite-Silva, Ramírez-Bautista y Hernández-Salinas, 2010). Ninguno de los estudios mencionados comprende la totalidad de la región árida; el único trabajo que incluye una parte importante de esta zona es el de Camarillo-Rangel (1993). En este estudio el autor enlistó un total de 39 especies: 12 anfibios y 27 saurópsidos no aves, tradicionalmente conocidos como reptiles —tortugas, lagartijas y serpientes—. Por otra parte, Hernández-Salinas y Ramírez-Bautista (2012, 2013) analizaron la distribución y la riqueza de los anfibios y de la herpetofauna de Hidalgo en 4 tipos de vegetación: bosque mesófilo de montaña, bosque de pino-encino, MX y bosque tropical perenifolio, y registraron los valores más bajos para el MX, con tan solo 6 especies de anfibios (Hernández-Salinas y Ramírez-Bautista, 2012) y 23 especies para la herpetofauna en total (Hernández-Salinas y Ramírez-Bautista, 2013), a pesar de que el MX es el tipo de vegetación que presenta la mayor extensión dentro del estado. Por otro lado, Ramírez-Bautista et al. (2014) sugirieron la existencia de un total de 51 especies: 8 anfibios y 43 saurópsidos no aves, para los matorrales xerófilos de Hidalgo. Sin embargo, no tomaron en cuenta especies previamente registradas, por ejemplo, Fernández-Badillo y Goyenechea (2010).

Debido a que el conocimiento sobre la riqueza de los anfibios y saurópsidos no aves de la zona árida del estado de Hidalgo se encuentra disperso, los estudios recientes sobre la herpetofauna de la entidad no reúnen toda la información existente para esta zona, ya que se ha subestimado su riqueza; en el presente trabajo se presenta una actualización de la riqueza herpetofaunística de la ZAHGO y se analiza tanto la riqueza como la distribución de las especies por ecorregión: MCM y MMC, y en los 2 tipos de vegetación principales: MX y BTC, así como la complementariedad entre las ecorregiones y la similitud del área con 5 zonas áridas de México. Además, se analizaron algunos aspectos sobre la historia natural, el estado de conservación y el endemismo de estos grupos de vertebrados.

Materiales y métodos

La ZAHGO está integrada por 2 de las ecorregiones: el MCM y el MMC, propuestas por Olson et al. (2001). Los municipios del estado de Hidalgo fueron sobrepuestos en un mapa del estado, se recortó la capa municipal con la herramienta «cortar una capa a partir de otra» del programa ArcView 3.2 (ESRI, 1998) y se contabilizaron los municipios incluidos parcial o totalmente dentro de las ecorregiones. Con dicha información se generó un mapa de la ubicación de las ecorregiones áridas de Hidalgo, que comprende 60 de los 84 municipios (fig. 1).

Figura 1.

Mapa del estado de Hidalgo que muestra las 2 ecorregiones áridas. En el recuadro se observa la localización de Hidalgo en relación con el país.

MCM: matorral central mexicano; MMC: matorral de la meseta central.

Para elaborar la lista de especies se conjuntó información de trabajo de campo realizado entre 2006 y 2015, cuyos ejemplares recolectados se encuentran depositados en la Colección Herpetológica del Centro de Investigaciones Biológicas (CIB)-UAEH, así como de la revisión bibliográfica de los trabajos relacionados con la herpetofauna de la ZAHGO (Camarillo-Rangel, 1993; Campos-Rodríguez et al., 2010; Fernández-Badillo, 2008; Fernández-Badillo y Goyenechea, 2010; Gelover-Alfaro et al., 2000; Gómez-Mendoza, 2007; Hernández-Pérez, 1997; Huitzil-Mendoza, 2007, 2010; Huitzil-Mendoza y Goyenechea, 2011; López-Mejía, 2011; Lara-Parra, 2014; Marmolejo-Santillán, 1991; Mendoza-Quijano, 1990; Morales-Capellán, 2010; Pampa-Ramírez, 2010; Roth-Monzón, 2010; Vite-Silva, 2008; Vite-Silva et al., 2010), así como de aquellos trabajos que involucran a la herpetofauna del estado en general (Fernández-Badillo, Morales-Capellán y Goyenechea, 2011; Hernández-Salinas, 2009; Hernández-Salinas y Ramírez-Bautista, 2012, 2013; Ramírez-Bautista et al., 2010, 2014), de los cuales se seleccionaron únicamente las especies registradas en la zona árida de Hidalgo. Se consultaron también notas científicas (Calzada-Arciniega y Hernández-Ríos, 2014; Campos-Rodríguez y Mendoza-Quijano, 2004; Goyenechea, Morales-Capellán y Fernández-Badillo, 2011a, b, c; Goyenechea, Vite y Mendiola-González, 2010; Hernández-Salinas, Cruz-Elizalde, Berriozábal-Islas y Goyenechea, 2011; Hernández-Salinas y Ramírez-Bautista, 2010; López-Mejía y Goyenechea, 2012a, b, c, d; Morales-Capellán, Fernández-Badillo y Goyenechea, 2011; Roth-Monzón, Mendoza-Hernández y Flores-Villela, 2011), y se revisaron las bases de datos de las Colecciones de Anfibios y Reptiles del Centro de Investigaciones Biológicas (CIB) de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (HGO-AN-152-0903, HGO-REP-153-0903), así como 1,468 registros de la base de datos generada en el proyecto «Diversidad biológica del estado de Hidalgo (tercera etapa)» Fomix-Conacyt Hidalgo 191908. La lista de especies obtenida fue depurada para eliminar registros dudosos y con errores de identificación taxonómica. Además, cuando fue posible, se revisaron los ejemplares recolectados para corroborar la identidad taxonómica. Los nombres de la especies se actualizaron con base en los trabajos de Flores-Villela y Canseco-Márquez (2004); Uetz (2015) y Wilson, Mata-Silva y Johnson (2013a, b).

Se analizó la distribución de las especies con matrices de presencia-ausencia de especies por ecorregión (MCM, MMC, MCM-MMC) y por tipo de vegetación (MX, BTC, BTC-MX), de acuerdo con la información del trabajo de campo, las bases de datos y la bibliografía. Se realizó un análisis de complementariedad de las 2 ecorregiones (MMC y MCM), el cual relaciona las especies del sitio A con las especies del sitio B y las especies compartidas entre ambos sitios (Colwell y Coddington, 1994).

Mediante un análisis de similitud se comparó la riqueza de especies de la ZAHGO contra 5 zonas áridas de México: el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, Puebla (Canseco-Márquez y Gutiérrez-Mayén, 2010); la porción árida de Tlaxcala (Fernández, Sánchez y Flores-Villela, 2006); Guadalcázar, San Luis Potosí (Hernández-Ibarra y Ramírez-Bautista, 2006); la zona árida de Querétaro (Nieto-Montes de Oca, 1999) y la zona árida de Aguascalientes (Vázquez-Díaz y Quintero-Díaz, 2005). Para este análisis se empleó el índice de Jaccard, ya que permite el uso de datos cualitativos como la presencia-ausencia de los organismos (Moreno, 2001) para establecer qué tan parecidos son los sitios en su composición de especies.

Adicionalmente, se obtuvieron 4 atributos de historia natural, con los cuales se clasificaron las especies en categorías, las cuales se establecieron sobre la base de la información derivada de las publicaciones de Dixon y Lemos-Espinal (2010); Fernández-Badillo et al. (2011); García-Vázquez et al. (2006); Lemos-Espinal y Dixon (2013); Lemos-Espinal y Smith (2008); Ramírez-Bautista, Hernández-Salinas, García-Vázquez, Leyte-Manrique y Canseco-Márquez (2009); Ramírez-Bautista et al. (2014) y Uribe-Peña, Ramírez-Bautista y Casas-Andreu (1999). Los datos se obtuvieron de la literatura anterior, así como de observaciones en campo: 1) hábitat, para el que se considera como terrestres a las especies que normalmente se encuentran sobre el suelo o enterradas, arborícolas para aquellas especies que suben a los árboles o a bardas de roca y acuáticas para aquellas que se localizan dentro o a las orillas de cuerpos de agua; 2) hábitos, categoría en la que se indica si la especie es diurna —que su actividad es durante el día—, nocturna —que está activa durante la noche—, diurna-crepuscular —está activa en el día y en el crepúsculo—, nocturna-crepuscular —activa durante el crepúsculo y la noche— o diurna-crepuscular-nocturna —activa durante el día y la noche—; 3) tipo de alimentación, para el cual se considera insectívora —cuando se alimentan de invertebrados— o carnívora —cuando se alimentan de vertebrados—, y 4) tipo de paridad, dividido en ovíparas —cuando el embrión se desarrolla en el medio externo— y vivíparas —cuando el embrión se desarrolla dentro de la madre—. La información anterior se obtuvo sobre la base de la revisión de diversos estudios herpetofaunísticos. El estado de conservación de las especies —amenazada, protegida, no considerada—, así como el endemismo de las mismas —endémicas de México o no—, se determinaron basándose en la Nom-059-Semarnat-2010 (Semarnat, 2010) y Ramírez-Bautista et al. (2014), respectivamente.

Resultados

La zona árida del estado de Hidalgo cuenta con un total de 82 especies de anfibios y saurópsidos no aves (anexo). Los anfibios están representados por 2 órdenes, 8 familias, 12 géneros y 20 especies, de las cuales 18 son anuros y 2 corresponden a caudados. Los saurópsidos no aves se clasifican en 2 órdenes, 15 familias, 37 géneros y 62 especies, 41 de ellas son serpientes, 19 lagartijas y 2 tortugas (tabla 1).

Tabla 1.

Composición herpetofaunística de la zona árida del estado de Hidalgo.

Orden	Familia	Género	Especie
Anura	6	10	18
Caudata	2	2	2
Total anfibios	8	12	20
Testudines	1	1	2
Squamata (sauria)	6	9	19
Squamata (serpentes)	8	27	41
Total saurópsidos no aves	15	37	62

Dentro de los anfibios, los anuros constituyen el orden con mayor riqueza. Las familias Bufonidae, Eleutherodactylidae, Hylidae y Ranidae cuentan cada una con 4 especies —20% de la anfibiofauna registrada—, el resto de las familias, 2 de salamandras (Ambystomatidae y Plethodontidae) y 2 de anuros (Craugastoridae y Scaphiopodidae) presentan solo una especie (5%). La mayor riqueza de saurópsidos no aves está representada por el orden Squamata, y dentro de él, las serpientes son el grupo más rico. La familia de serpientes con más especies es Colubridae con 18 —29% del total de saurópsidos no aves registrados—, seguida por la familia de lagartijas Phrynosomatidae con 9 especies (15%), le siguen las familias de serpientes Dipsadidae, Natricidae y Viperidae, con 6 especies cada una (9.7%), la familia de lagartijas Anguidae, con 4 especies (6.5%), una familia de tortugas (Kinosternidae) y 2 de lagartijas (Scincidae y Xantusidae), con 2 especies (3.2%), y con 2 especies (1.6%) 2 familias de lagartijas (Gekkonidae y Teiidae) y 4 de serpientes (Boidae, Elapidae, Leptotyphlopidae y Typhlopidae).

Distribución por ecorregión

El MCM de Hidalgo presenta una riqueza total de 65 especies: 18 anfibios y 47 saurópsidos no aves. Este total resulta de sumar 29 especies exclusivas y 36 compartidas con el MMC (tablas 2 y 3). Las especies que se distribuyen únicamente en esta ecorregión son 9 anfibios y 20 saurópsidos no aves. Los anfibios corresponden a 2 salamandras (Ambystoma velasci y Pseudoeurycea belli) y 7 anuros (Anaxyrus punctatus, Eleutherodactylus cystignatoides, Eleutherodactylus longipes, Eleutherodactylus nitidus, Lithobates catesbeianus, Lithobates montezumae y Smilisca baudini). Los saurópsidos no aves corresponden a una tortuga (Kinosternon hirtipes), 3 lagartijas (Barisia imbricata, Lepidophyma gaigeae y Sceloporus megalepidurus) y 16 serpientes (Conopsis nasus, Crotalus aquilus, Crotalus intermedius, Crotalus ravus, Crotalus scutulatus, Diadophis punctatus, Hypsiglena jani, Indotyphlops braminus, Lampropeltis mexicana, Lampropeltis ruthveni, Pantherophis emoryi, Salvadora bairdi, Salvadora grahamiae, Storeria hidalgoensis, Thamnophis melanogaster, Tropidodipsas sartorii).

Tabla 2.

Lista de especies de anfibios y atributos de historia natural.

Clasificación	Hábitat	Hábitos	T.A.	T.P.	End	NOM-059	T.V.	Ecorregión
Amphibia
Caudata
Ambystomatidae
Ambystoma velasci	TE-AC	DI-CR-NO	IN-CA	O	E	Pr	MX	MCM
Plethodontidae
Pseudoeurycea bellii	TE	NO	IN	O	E	A	MX	MCM
Bufonidae
Anaxyrus punctatus	TE	NO	IN	O	NE	Nc	MX	MCM
Incilius occidentalis	TE-AC	NO	IN	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Incilius valliceps	TE-AC	NO	IN	O	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Rhinella marina	TE	NO	IN-CA	O	NE	Nc	BTC	MMC
Craugastoridae
Craugastor augusti	TE	NO	IN	O	NE	Nc	MX	MMC
Eleutherodactylidae
Eleutherodactylus cystignatoides	TE	NO	IN	O	NE	Nc	MX	MCM
Eleutherodactylus longipes	TE	NO	IN	O	E	Nc	MX	MCM
Eleutherodactylus nitidus	AR	NO	IN	O	E	Nc	MX	MCM
Eleutherodactylus verrucipes	TE	NO	IN	O	E	Pr	MX	MCM-MMC
Hylidae
Ecnomiohyla miotympanum	AR	NO	IN	O	E	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Hyla arenicolor	TE	DI-CR-NO	IN	O	NE	Nc	MX	MCM-MMC
Hyla eximia	TE	DI-CR	IN	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Smilisca baudini	AR	NO	IN	O	NE	Nc	MX	MCM
Ranidae
Lithobates berlandieri	TE-AC	NO	IN	O	NE	Pr	MX-BTC	MCM-MMC
Lithobates catesbeianus	TE-AC	NO	IN-CA	O	NE	Nc	MX	MCM
Lithobates montezumae	TE-AC	NO	IN	O	E	Pr	MX	MCM
Lithobates spectabilis	TE-AC	NO	IN	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Scaphiopodidae
Spea multiplicata	TE	NO	IN	O	NE	Nc	MX	MCM-MMC

A: amenazado; AC: acuático; AR: arborícola; BTC: bosque tropical caducifolio; CA: carnívoro; CR: crepuscular; DI: diurno; E: endémico; End: endemismos; IN: insectívoro; Nc: no considerado; NE: no endémico; NO: nocturno; MCM: matorral central mexicano; MMC: matorral de la meseta central; MX: matorral xerófilo; O: ovíparo; Pr: protección especial; T.A.: tipo de alimentación; TE: terrestre; T.P.: tipo de paridad; T.V.: tipo de vegetación; VI: vivíparo.

Tabla 3.

Lista de especies de saurópsidos no aves y atributos de historia natural.

Clasificación	Hábitat	Hábitos	T.A.	T.P.	End	NOM-059	T.V.	Ecorregión
Reptilia
Testudine
Kinosternidae
Kinosternon hirtipes	TE-AC	DI	IN	O	NE	Nc	MX	MCM
Kinosternon integrum	TE-AC	DI	IN-CA	O	E	Pr	MX	MCM-MMC
Sauria
Anguidae
Barisia imbricata	TE	DI	IN	V	E	Pr	MX	MCM
Gerrhonotus infernalis	TE-AR	DI-CR	IN-CA	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Gerrhonotus liocephalus	TE-AR	DI-CR-NO	IN	O	E	Nc	MX-BTC	MMC
Gerrhonotus ophiurus	TE-AR	DI-CR	IN	O	E	Nc	MX	MMC
Gekkonidae
Hemidactylus frenatus	AR	NO	IN	O	NE	Nc	BTC	MMC
Phrynosomatidae
Phrynosoma orbiculare	TE	DI	IN	O	E	A	MX	MCM-MMC
Sceloporus grammicus	TE-AR	DI	IN	V	E	Pr	MX	MCM-MMC
Sceloporus megalepidurus	TE-AR	DI	IN	V	E	Pr	MX	MCM
Sceloporus minor	TE-AR	DI	IN	V	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Sceloporus mucronatus	TE-AR	DI	IN	V	E	Nc	MX	MCM-MMC
Sceloporus parvus	TE	DI	IN	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Sceloporus spinosus	TE-AR	DI	IN	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Sceloporus torquatus	TE-AR	DI	IN	V	E	Nc	MX	MCM-MMC
Sceloporus variabilis	TE	DI	IN	O	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Scincidae
Scincella gemmingeri	TE	DI	IN	O	E	Pr	MX-BTC	MMC
Plestiodon lynxe	TE	DI	IN	V	E	Nc	MX	MCM-MMC
Teiidae
Aspidoscelis gularis	TE	DI	IN	O	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Xantusidae
Lepidophyma gaigeae	TE	NO	IN	V	E	Pr	MX	MCM
Lepidophyma occulor	TE	NO	IN	V	E	Pr	MX	MMC
Serpentes
Boidae
Boa constrictor	TE-AR	DI-CR-NO	CA	V	NE	A	MX-BTC	MMC
Colubridae
Conopsis lineata	TE	DI	IN	V	E	A	MX	MCM-MMC
Conopsis nasus	TE	DI	IN	V	E	Nc	MX	MCM
Drymarchon melanurus	TE	DI	CA	O	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Ficimia hardyi	TE	DI	IN	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Lampropeltis mexicana	TE	NO-CR	CA	O	E	A	MX	MCM
Lampropeltis polyzona	TE	NO-CR	CA	O	NE	A	MX	MMC
Lampropeltis ruthveni	TE	NO-CR	CA	O	E	A	MX	MCM
Masticophis schotti	TE-AR	DI	CA	O	NE	Nc	MX	MCM-MMC
Oxybelis aeneus	AR	DI	CA	O	NE	Nc	MX-BTC	MMC
Pantherophis emoryi	TE	DI	CA	O	NE	Nc	MX	MCM
Pituophis deppei	TE	DI	CA	O	E	A	MX	MCM-MMC
Rhadinaea gaigeae	TE	DI	IN	O	E	Nc	MX	MMC
Salvadora bairdi	TE	DI	CA	O	E	Pr	MX	MCM
Salvadora grahamiae	TE	DI	CA	O	NE	Nc	MX	MCM
Senticolis triaspis	TE-AR	DI	CA	O	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Tantilla bocourti	TE	NO	IN	O	E	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Trimorphodon tau	TE-AR	NO-CR	CA	O	E	Nc	MX	MCM-MMC
Tropidodipsas sartorii	TE	NO-CR	IN	O	NE	Pr	MX	MCM
Dipsadidae
Diadophis punctatus	TE	NO-CR	IN-CA	O	NE	Nc	MX	MCM
Geophis latifrontalis	TE	DI	IN	O	E	Nc	MX-BTC	MMC
Hypsiglena jani	TE	NO	CA	O	NE	Nc	MX	MCM
Leptodeira maculata	TE	NO	CA	O	E	Nc	MX	MMC
Leptodeira septentrionalis	TE	NO	CA	O	NE	Nc	MX	MMC
Leptophis mexicanus	TE-AR	DI	CA	O	NE	A	MX	MCM-MMC
Elapidae
Micrurus tener	TE	NO-CR	CA	O	NE	Pr	MX-BTC	MCM-MMC
Leptotyphlopidae
Rena dulcis	TE	NO	IN	O	NE	Nc	MX-BTC	MCM-MMC
Natricidae
Nerodia rhombifer	TE-AC	DI-CR-NO	CA	V	NE	Nc	MX-BTC	MMC
Storeria dekayi	TE	DI-CR	IN	V	NE	Nc	MX	MMC
Storeria hidalgoensis	TE	DI-CR-NO	IN	V	E	Nc	MX	MCM
Thamnophis cyrtopsis	TE-AC	DI	CA	V	NE	A	MX-BTC	MCM-MMC
Thamnophis eques	TE-AC	DI	CA	V	NE	A	MX	MCM-MMC
Thamnophis melanogaster	TE-AC	DI	CA	V	E	A	MX	MCM
Thamnophis proximus	TE-AC	DI	CA	V	NE	A	MX-BTC	MMC
Typhlopidae
Indotyphlops braminus	TE	NO	IN	O	NE	Nc	MX	MCM
Viperidae
Crotalus aquilus	TE	DI-CR	CA	V	E	Pr	MX	MCM
Crotalus atrox	TE	DI-CR-NO	CA	V	NE	Pr	MX-BTC	MCM-MMC
Crotalus intermedius	TE	DI	CA	V	E	A	MX	MCM
Crotalus molossus	TE	DI-CR-NO	CA	V	NE	Pr	MX	MCM-MMC
Crotalus ravus	TE	DI	CA	V	E	A	MX	MCM
Crotalus scutulatus	TE	DI-CR-NO	CA	V	NE	Pr	MX	MCM

A: amenazado; AC: acuático; AR: arborícola; BTC: bosque tropical caducifolio; CA: carnívoro; DI: diurno; DI-CR: diurno crepuscular; DI-CR-NO: diurno crepuscular nocturno; E: endémico; End: endemismos; IN: insectívoro; Nc: no considerado; NE: no endémico; NO: nocturno; NO-CR: nocturno crepuscular; MCM: matorral central mexicano; MMC: matorral de la meseta central; MX: matorral xerófilo; O: ovíparo; Pr: protección especial; T.A.: tipo de alimentación; TE: terrestre; T.P.: tipo de paridad; End: endemismos; T.V.: tipo de vegetación; VI: vivíparo.

Para los matorrales de la meseta central mexicana ubicados en Hidalgo, se registran 53 especies: 11 anfibios y 42 saurópsidos no aves. Este número se integra al sumar 36 compartidas con el MCM y 17 especies exclusivas, y (tablas 2 y 3), las cuales corresponden a 2 anuros (Craugastor augusti y Rhinella marina) y a 15 saurópsidos no aves: 5 lagartijas (Gerrhonotus liocephalus, Gerrhonotus ophiurus, Hemidactylus frenatus, Lepidophyma occulor y Scincella gemmingeri) y 10 serpientes (Boa constrictor, Geophis latifrontalis, Lampropeltis polyzona, Leptodeira maculata, Leptodeira septentrionalis, Nerodia rhombifer, Oxybelis aeneus, Rhadinaea gaigeae, Storeria dekayi y Thamnophis proximus).

Distribución por tipo de vegetación

Del total de las especies de anfibios registradas, 16 —2 salamandras y 14 anuros— se encuentran en los matorrales xerófilos (80%), un anuro en el BTC (5%) y 3 anuros en ambos tipos de vegetación (15%; tabla 2; fig. 2). En el caso de los saurópsidos no aves, 44 especies —2 tortugas, 13 lagartijas y 29 serpientes— se registran en los matorrales xerófilos (71%), una —una lagartija— en el BTC (3.2%) y 17 —5 lagartijas y 12 serpientes— en ambos tipos de vegetación (27%; tabla 3; fig. 3).

Figura 2.

Riqueza de especies de anfibios registrados por tipo de vegetación.

BTC: bosque tropical caducifolio; MX: matorral xerófilo; MX-BTC: matorral xerófilo y bosque tropical caducifolio.

Figura 3.

Riqueza de especies de saurópsidos no aves registradas por tipo de vegetación.

BTC: bosque tropical caducifolio; MX: matorral xerófilo; MX-BTC: matorral xerófilo y bosque tropical caducifolio.

Complementariedad y similitud

El análisis de complementariedad entre ambas ecorregiones para los anfibios mostró un valor de 55, mientras que para los saurópsidos no aves se obtuvo un valor de 32.07. Al comparar la riqueza herpetofaunística de la ZAHGO respecto a otras áreas del país (fig. 4), el valor de similitud más alto se obtuvo entre la ZAHGO y la zona árida de Querétaro (52.9%). A continuación, con la región árida de Aguascalientes (29.5%), seguida de la comparación con el Valle de Tehuacán-Cuicatlán (26.4%), después con San Luis Potosí (26.5%) y, finalmente con la porción xerófila de Tlaxcala (22.2%).

Figura 4.

Análisis de similitud de la herpetofauna de la zona árida de Hidalgo y otras zonas áridas de México.

QRO: Querétaro; SLP: Guadalcázar, San Luis Potosí; TLAX: Tlaxcala; VTC: Valle de Tehuacán-Cuicatlán; ZAAGS: zona árida de Aguascalientes; ZAHGO: zona árida de Hidalgo.

Atributos de historia natural

En los distintos atributos de historia natural analizados para los anfibios (fig. 5 a; tabla 2) se encontró que del total de las especies, 10 —una salamandra y 9 anuros— son terrestres (50%), 7 —una salamandra y 6 anuros— son terrestres-acuáticas (35%) y 3 anuros son arborícolas (15%). Respecto a los hábitos (fig. 5 b), 17 especies de anuros son nocturnas (85%), 2 —una salamandra y un anuro— son diurnas-crepusculares-nocturnas (10%) y una especie de anuro es diurna-crepuscular (5%). Se registran 17 anuros insectívoros (85%) y 3 especies —una salamandra y 2 anuros— insectívoras-carnívoras (15%; fig. 5 c). El tipo de paridad encontrado para las 20 especies es ovíparo.

Figura 5.

Riqueza de anfibios por atributo de historia natural. a) Hábitat; b) hábitos; c) tipo de alimentación; d) estado de conservación.

Los atributos de historia natural de los saurópsidos no aves muestran que (fig. 6; tabla 3) para el caso del hábitat (fig. 6 a), 39 especies —9 lagartijas y 30 serpientes— son terrestres (63%), 14 —9 lagartijas y 5 serpientes— son terrestres-arborícolas (23%), 7 —2 tortugas y 5 serpientes— son terrestres-acuáticas (11%) y 2 especies —una lagartija y una serpiente— son arborícolas (3.2%). En cuanto a los hábitos (fig. 6 b), 35 especies —2 tortugas, 13 lagartijas y 20 serpientes— son diurnas (56%), 9 —3 lagartijas y 6 serpientes— son nocturnas (15%), 7 serpientes son nocturnas-crepusculares (11%), 7 especies —una lagartija y 6 serpientes— son diurnas-crepusculares-nocturnas (11%) y 4 —2 lagartijas y 2 serpientes— son de hábitos diurnos-crepusculares (6.5%). Con respecto a los hábitos alimentarios (fig. 6 c), se registraron 30 taxones —una tortuga, 18 lagartijas y 11 serpientes— insectívoros (48%), 29 serpientes carnívoras (47%) y 3 especies —una tortuga, una lagartija y una serpiente— insectívoras-carnívoras (4.8%). En cuanto al tipo de paridad (fig. 6 d), 37 especies —2 tortugas, 10 lagartijas y 25 serpientes— son ovíparas (60%) y 25 especies —9 lagartijas y 16 serpientes— son vivíparas (40%).

Figura 6.

Riqueza de especies de saurópsidos no aves por atributo de historia natural. a) Hábitat; b) hábitos; c) tipo de alimentación; d) modo reproductor; e) estado de conservación.

Estado de conservación y endemismo

Respecto al estado de conservación de las especies de anfibios (fig. 5 d; tabla 2), únicamente 4 especies —una salamandra, A. velasci, y 3 anuros, Eleutherodactylus verrucipes, Lithobates berlandieri y L. montezumae— se encuentran bajo la categoría de protección especial (21%) y solo una especie de salamandra se registra como amenazada (Pseudoeurycea belli; 5.3%). De las 15 especies de anuros restantes (75%) no hay datos sobre su estado de conservación. En relación con la cantidad de especies endémicas, 10 de las 20 especies registradas en la ZAHGO —2 salamandras y 8 anuros— son endémicas de México, es decir, el 29.4% de los anfibios endémicos para México están registrados en Hidalgo.

El estado de conservación de las especies de saurópsidos no aves (fig. 6 e; tabla 3) se presenta de la siguiente manera: 14 especies —una tortuga, 6 lagartijas y 7 serpientes— se encuentran bajo protección especial (23%), 14 —una lagartija y 13 serpientes— bajo la categoría de amenazada (23%) y las 34 especies restantes —una tortuga, 12 lagartijas y 21 serpientes— no se encuentran enlistadas bajo alguna categoría (55%). Por otro lado, 33 de las 62 especies son endémicas de México —una tortuga, 15 lagartijas y 17 serpientes—, es decir, que el 54% de los saurópsidos no aves endémicas de México habitan en Hidalgo.

Discusión

La riqueza herpetofaunística (82 especies) para la ZAHGO incluye 44 especies adicionales a la lista publicada por Camarillo-Rangel (1993), lo que demuestra lo desatendida que se encontraba esta región. La riqueza herpetofaunística en la ZAHGO puede explicarse por la conjunción de varios factores y evidencias biogeográficas. Primero, la ZAHGO se encuentra inmersa dentro de las provincias del Altiplano Mexicano, Eje Volcánico Transmexicano y SMOr (Morrone, 2005), y se ha considerado que pertenece al extremo sur del desierto Chihuahuense junto con las zonas áridas de Querétaro (Miranda y Hernández, 1963), denominada zona árida queretana-hidalguense (Hernández, 2006; Granados-Sánchez, Sánchez-Gonzáles, Granados-Victorino y Borja-de la Rosa, 2011), por lo que es posible observar algunas especies ampliamente distribuidas en el desierto Chihuahuense (C. scutulatus; Campbell y Lamar, 2004), así como especies de las zonas áridas de Norteamérica (A. punctatus, Crotalus atrox; Bryson, Jaeger, Lemos-Espinal y Lazcano, 2012; Campbell y Lamar, 2004), que se ubican también en la ZAHGO. Segundo, existe un componente tropical que conforma la herpetofauna de la ZAHGO, identificado previamente por Camarillo-Rangel (1993; 2002) y Campos-Rodríguez et al. (2010), por lo que es posible encontrar especies ampliamente distribuidas en los trópicos mexicanos (R. marina, Drymarchon melanurus, H. frenatus, Nerodia rhombifer, O. aeneus, Sceloporus variabilis, T. proximus), algunas de las cuales se consideran características de la provincia del Golfo de México (Sceloporus variabilis; Espinosa-Organista y Ocegueda, 2008). Este componente tropical se ve mejor representado en la porción hidalguense del MMC, debido a que algunas especies se distribuyen desde la Planicie Costera del Golfo hasta la Meseta Central a través de las barrancas formadas por los ríos Moctezuma, Amajac y Metztitlán (Camarillo-Rangel, 1993; Campos-Rodríguez et al., 2010). Tercero, es posible encontrar especies características de ambientes templados, propias de la Zona de Transición Mexicana (que incluye las provincias de la sierra Madre Occidental [SMOcc], SMOr y FVT), por ejemplo, Thamnophis eques y T. melanogaster de la SMOcc. Lepidophyma gaigeae, L. occulor, Storeria hidalgoensis de la SMOr. Eleutherodactylus verrucipes, Ficimia hardyi, G. latifrontalis y R. gaigeae (Canseco-Márquez, Mendoza-Quijano y Gutiérrez-Mayén, 2004) de la SMOr. L. montezumae (Espinosa-Organista y Ocegueda, 2008; Ramírez-Bautista et al., 2009), A. velasci, Lithobates spectabilis y Sceloporus mucronatus (Ramírez-Bautista et al., 2009) de la FVT.

En cuanto a los tipos de vegetación de la ZAHGO, se observó un mayor número de especies en los matorrales xerófilos (80) respecto a los bosques tropicales caducifolios (20), contrario a lo que documentan Vite-Silva et al. (2010), quienes en su estudio de la Reserva de la Biosfera de Meztitlán señalan el BTC como el tipo de vegetación con mayor número de especies (14), mientras que en el MX solo encontraron 9. Las diferencias entre ambos estudios pueden deberse a la falta de muestreos en el BTC de las ZAHGO, por lo que es posible que conforme se incrementen los estudios en ese tipo de vegetación, se registre una mayor riqueza de especies. Por otro lado, Ramírez-Bautista et al. (2014) registran 51 especies en MX y 46 especies en BTC. La mayor riqueza de especies en el BTC registrada en el trabajo citado comparada con los resultados obtenidos aquí (46 vs. 20) puede deberse a que varios registros de los autores previos provienen de municipios como Molango, Yahualica, Atlapexco, Xochiatipán, Pisaflores y Chapulhuacán, que quedan fuera de la ZAHGO, de acuerdo con el método descrito en este trabajo para la delimitación de la zona.

El análisis de complementariedad realizado mostró que ambas ecorregiones difieren en más del 40% de sus especies tanto para anfibios como para saurópsidos no aves, de tal manera que cada ecorregión alberga especies exclusivas que las diferencian claramente. La relación existente entre la herpetofauna de la zona árida y las otras 5 áreas áridas seleccionadas muestra distintos valores de similitud. La mayor similitud se encontró entre la zona de estudio (ZAHGO) y la zona árida de Querétaro (52.4%), lo cual ya había sido detectado por Camarillo-Rangel (1993) y Huitzil-Mendoza (2010). Esto puede explicarse por la colindancia de estas zonas, por la aparente uniformidad en los ambientes que poseen (Huitzil-Mendoza, 2010) y porque ambas zonas forman parte de la misma ecorregión (MCM), y, en conjunto, han sido consideradas como una subdivisión del desierto Chihuahuense (Hernández, 2006; Granados-Sánchez et al., 2011). Por otro lado, se confirmó la escasa similitud entre la ZAHGO con el Valle de Tehuacán-Cuicatlán y con la porción árida de Tlaxcala (Camarillo-Rangel, 1993, Fernández-Badillo, 2008; Fernández-Badillo y Goyenechea, 2010 y Huitzil-Mendoza, 2010). Además, no se observaron similitudes importantes con San Luis Potosí y la zona árida de Aguascalientes, como lo habían mencionado Camarillo-Rangel (1993) y Huitzil-Mendoza (2010). Aunque cierto porcentaje de la herpetofauna de la ZAHGO se comparte con otras regiones áridas cercanas, esta zona muestra una composición de especies particular, por lo que es necesario continuar con su estudio para tener un mejor entendimiento de la distribución de las especies y desarrollar estrategias para su conservación.

En cuanto al hábitat que utilizan las distintas especies en la zona árida de Hidalgo, se encontró que la mayoría son terrestres. Esto puede deberse a la ausencia de árboles de tamaño grande, salvo en las orillas de los ríos grandes y en los manchones del BTC. Esta situación ha sido registrada en otros trabajos con condiciones similares (García-Vázquez et al., 2006; Ramírez-Bautista, 1994). Asimismo, la escasez de cuerpos de agua en gran parte de la zona árida limita la presencia de un mayor número de especies con hábitos acuáticos, las cuales se encuentran únicamente en la vega de los ríos, arroyos y canales de riego, o en algunos cuerpos de agua permanentes. Algunos ejemplos de estas especies son: Ambystoma velasci y Nerodia rhombifer.

En lo referente a los atributos de historia natural de los organismos, se encontró que la mayoría de las especies de anfibios son nocturnas, que de acuerdo con algunos autores puede ser una adaptación para combatir las temperaturas altas y la humedad baja (García-Vázquez et al., 2006). Estas condiciones climáticas, sobre todo la humedad baja, provoca que la riqueza de anfibios de la ZAHGO (20 sp.) sea mucho menor que en zonas con un mayor grado de humedad, como son los bosques mesófilos de montaña (33 sp.), ya que la humedad es un requerimiento indispensable para los anfibios (Ramírez-Bautista et al., 2014). Para el caso de los saurópsidos no aves, la falta de humedad no es una limitante, por el contrario, tienen mayor resistencia a cambios ambientales (Suazo-Ortuño, Alvarado-Díaz y Martínez-Ramos, 2008), y los escamados son un grupo bien representado en las zonas desérticas (Fernández-Badillo, 2013; Flores-Villela y Goyenechea, 2003). Respecto a los patrones de actividad, la mayoría de las lagartijas presentan actividad diurna, lo cual ha sido observado en otras regiones cálidas (García-Vázquez et al., 2006), en tanto que la mayoría de las serpientes presentan actividad nocturna, lo cual se debe a diversas razones, por ejemplo, para sincronizar su actividad con la de sus presas, para disminuir el riesgo de ser depredadas al estar activas en las horas de menor actividad de sus depredadores, para aprovechar temperaturas óptimas durante la noche o evitar las horas más calientes del día (Sperry, Ward y Weatherhead, 2013).

En cuanto al tipo de alimentación, la mayor parte de los anfibios como de los saurópsidos no aves de las zonas áridas de Hidalgo presentaron una preferencia por los insectos y artrópodos en general. Dado que la mayor parte de las especies presentes en estas zonas son de tamaño pequeño, también lo son sus presas, pues en varios trabajos se ha encontrado una relación entre el tamaño de las presas y el tamaño del cuerpo de anfibios y saurópsidos no aves (Fatroandrianjafinonjasolomiovazo, Rasoamampionona, Vieites y Vences, 2011; Kaliontzopoulou, Adams, van der Meijden, Perera y Carretero, 2012; Ngo, Ngo, Truong y Duong, 2014). Características como el tamaño de la cabeza y ancho del hocico provocan diferencias en el consumo de presas, incluso entre individuos de clases de edad y sexos distintos de la misma especie (Kaliontzopoulou et al., 2012; Ngo et al., 2014). En contraste con esto, la mayor parte de las serpientes consume presas como vertebrados pequeños, roedores e incluso mamíferos de tamaño mayor.

Con respecto a los tipos de paridad, se encontró que todas las especies de anfibios que habitan en la ZAHGO son ovíparas, ya que la viviparidad es una característica extremadamente rara en este grupo de vertebrados. Aunque la viviparidad se ha originado en los 3 órdenes de anfibios actuales, la proporción de especies de anuros y urodelos con este tipo de paridad, es extremadamente baja (Vitt y Caldwell, 2014; Wake, 1993). En el caso de los saurópsidos no aves, la mayor parte de las especies (37) son ovíparas. Dentro de los saurópsidos, el tipo de paridad ancestral es la ovoparidad, y la viviparidad es exclusiva de algunos integrantes del orden Squamata (Shine, 1995; Stewart y Blackburn, 2014). En estos, la viviparidad es predominante en especies de zonas templadas de altitudes y latitudes altas (Shine, 1995), pero las ventajas que ofrece la retención de los embriones en oviducto ha permitido que invadan zonas tropicales y ocupen hábitats tan diversos como selvas, desiertos y ambientes xéricos (Shine, 1995; Stewart y Blackburn, 2014).

La presencia de un gran número de especies endémicas para México de anfibios y saurópsidos no aves en la zona árida de Hidalgo, aunada a su riqueza específica, mucho mayor que la registrada en trabajos previos (Camarillo-Rangel, 1993; Hernández-Salinas y Ramírez-Bautista, 2012, 2013; Ramírez-Bautista et al., 2010, 2014), la cual únicamente se ve superada por el bosque mesófilo de montaña (93 sp.), que es el tipo de vegetación con los valores de riqueza de herpetozoos más alta del estado (Ramírez-Bautista et al., 2014), le confiere a esta región una gran importancia en términos de conservación, ya que, tanto por su ubicación geográfica, sus condiciones ambientales y su historia biogeográfica, le permiten albergar una herpetofauna integrada por una mezcla de especies muy particular. Sin embargo, al igual que la mayoría de las zonas áridas del país, la ZAHGO se ve altamente afectada por la acelerada perturbación a causa de las actividades humanas, como la sobreexplotación de la cobertura vegetal, la erosión del suelo, el sobrepastoreo (Rzedowski, 2006) y el establecimiento de zonas de cultivo. Además, las poblaciones de serpientes en general, así como las poblaciones de las lagartijas del género Gerrhonotus, se ven afectadas por la intensa persecución humana (Fernández-Badillo y Goyenechea, 2010), debido a que los pobladores las aniquilan en cuanto son observadas. Actualmente, se cuenta con una ANP (Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán), localizada en la parte norte de la ZAHGO, en la ecorregión del MMC, la cual constituye el ANP más grande del estado (Conanp, 2003). La ecorregión del MCM por su parte no cuenta con áreas para la protección de la biodiversidad y dadas las diferencias encontradas en la composición de especies antes mencionadas, sería importante proteger alguna zona de esta ecorregión. Un sitio probable para el establecimiento de un área protegida podría ubicarse en la porción oriental del Valle del Mezquital, la cual presenta una gran riqueza herpetofaunística (Fernández-Badillo y Goyenechea, 2010) y que ha sido sugerida anteriormente como una zona prioritaria de conservación, debido tanto a su diversidad herpetológica como a su geodiversidad (Lara-Parra, 2014). Aunque debido a las actividades productivas que se realizan en la región, como la explotación del maguey, el sobrepastoreo, la tala inmoderada, el grado de perturbación antrópica derivada de la fragmentación del hábitat y el crecimiento de los asentamientos humanos (Moreno, Garret y Fierro, 2006) que complican las posibles propuestas de conservación, el Valle del Mezquital constituye un área de gran importancia ecológica, económica, social, histórica y cultural (López-Galindo, 2001), por lo que el establecimiento de zonas de conservación, así como de proyectos para el aprovechamiento sustentable de los recursos, permitiría tanto la preservación de las especies, como una alternativa económica a los pobladores de la región.

Agradecimientos

Los autores agradecen al proyecto «Diversidad Biológica del Estado de Hidalgo (tercera etapa) Fomix-Conacyt-HGO-2012-191908» por el apoyo para realizar el estudio, así como a los 2 revisores anónimos, que con sus comentarios enriquecieron el manuscrito.