Se realizó una revisión de la información taxonómica y ecológica de los protistas amébidos de México de más de 142 publicaciones del período de 1841-2012. En el recuento se registraron 315 especies diferentes de amibas. Los grupos dominantes fueron Amebozoa, Rhizaria y Excavata, con una importante contribución de las amibas testadas y de los gimnamebidos del tipo acantamebidos. La mayoría de los trabajos se han realizado en los estados del centro de la República Mexicana, especialmente en el Distrito Federal, correspondiendo con la ubicación de los principales grupos de investigación. Nueve estados no tienen ningún estudio de amibas de vida libre incluyendo algunas de las regiones más biodiversas de México como Chiapas, Tabasco y Yucatán. El primer registro de amibas en nuestro país fue en 1841. El mayor número de registros se presenta a partir de los años sesenta del siglo pasado y ha mantenido una tendencia de constante crecimiento, la perspectiva es que existen todavía elevados números de especies amibianas por descubrir, muchas de ellas fundamentales para el funcionamiento de gran número de ecosistemas. Esta es la primera revisión del estatus en que se encuentran las investigaciones en México enfocada exclusivamente al grupo de las amibas de vida libre.
A taxonomical and ecological review of the available information about amoebae (gymnamoebae and testate) of Mexico was made considering 142 publications in the 1841-2012 period. The total number of amoebae species found was 315. The dominant groups were Amebozoa, Rhizaria and Excavata with a significant contribution of the testate amoebae group besides gymnamoebae and acanthamoebid organisms. Most studies were performed in the states of the central area of Mexico, especially in Mexico City and its environs, corresponding to the location of the main research groups. Nine states have no studies on free-living amobae, including some of the regions with the higher biodiversity in Mexico as Chiapas, Tabasco and Yucatan. The first record of amoebae in our country was in 1841. The largest number of records comes from the decade of 1960 of the last century and the number of records has maintained a trend of steady increase and the perspective is that there are still large numbers of undiscovered species, many of them essential to the functioning of many ecosystems. This is the first review focused exclusively on the status of free-living amoebae species in Mexico.
Durante muchos años la clasificación de los protozoos, organismos unicelulares microscópicos, se basó exclusivamente en caracteres morfológicos. Con este criterio, Butschlii creó el grupo de los sarcomastigóforos, en donde reunió a los organismos cuyo movimiento dependía de la presencia de seudópodos o de flagelos. Dentro de los sarcodinos se incluyeron los organismos con seudópodos tradicionales (lobópodos, filópodos, etc.) y otros con prolongaciones que se consideraron como seudópodos modificados (axópodos). Los estudios taxonómicos modernos han mostrado que se trata de un grupo polifilético, y que la aparición de la forma ameboide es un evento que ha ocurrido en diversas ocasiones a lo largo de la evolución de los protistas (Barker, 1948; Lee, 1985; Patterson, 1999; Patterson y Kumar, 2002).
Por lo anterior, actualmente no resulta fácil definir a las amibas ya que se incluyen organismos de los supergrupos Amebozoa, Rhizaria, Opisthokonta, Chromalveolata y Excavata, más algunos otros cuya ubicación todavía es incierta (Adl et al., 2005). En el presente trabajo se consideraron las especies de “amibas” de acuerdo con el criterio antiguo, aunque bajo la perspectiva de la taxonomía más reciente. No se tomaron en cuenta las especies endozoicas, parásitas o comensales, excepto cuando fueron aisladas de muestras ambientales. Las “amibas” exclusivas de ambientes marinos, así como aquellas de registro fósil actualmente extintas tampoco se consideraron.
El supergrupo Amebozoa presenta generalmente seudópodos no eruptivos llamados lobópodos, que pueden ser ramificados. Aquí se agrupan las gimnamebas o amibas desnudas y un número importante de las amibas testadas (amibas con caparazón), cuyo citoplasma se encuentra encerrado dentro de una testa (proteinácea, aglutinada, silícea o calcárea), de la cual emergen los seudópodos (Page, 1974, 1976a; Ogden y Hedley, 1980; Lee et al., 1985; Visvesvara y Stehr-Green, 1990; Charman, 1999; Smirnov y Goodkov, 1999). Las amibas del supergrupo Rhizaria se caracterizan por tener seudópodos muy finos que pueden ser simples, ramificados, anastomosantes o con un soporte de microtúbulos (axópodos). En este grupo también se encuentran algunas amibas tecadas que forman su cubierta con placas silíceas. Los foraminíferos, importante conjunto de organismos ameboideos marinos, se ubican dentro de este supergrupo. El supergrupo Opisthokonta agrupa una gran diversidad de organismos, incluidos los metazoarios, que se consideran descendientes de algunos protistas de este supergrupo. Las amibas consideradas aquí son organismos relacionados filogenéticamente con los “mohos del cieno” y algunos hongos que incluyen en alguna fase de su ciclo de vida una forma amibiana. En el supergrupo Chromalveolata también se agrupan protistas muy diversos. Las amibas de este grupo pueden tener, como en el caso de Labyrinthula, una red ectoplasmática sin paredes constituida por filamentos ramificados y anastomosantes que es producida por un orgánulo especializado: el botriosoma. Otro grupo de amébidos de este supergrupo (actinófridos) presentan axópodos que tienen una estructura microtubular que los soporta.
En el supergrupo Excavata se encuentra un conjunto de amibas que en muchos casos pueden tener una fase flagelada dentro de su ciclo de vida. En estos organismos predominan los seudópodos eruptivos, aunque son diferentes de los que presentan los amebozoos (Simpson y Roger, 2004).
Las gimnamebas presentan formas de vida libre (Amoeba proteus), formas anfizóicas (gr. amphi, que significa de ambos lados) que pueden vivir en el ambiente pero que también pueden ser parásitas facultativas (e. g. Naegleria fowleri) y parásitas oportunistas (e. g. Acanthamoeba spp.) (Cerva, 1969; Page, 1988; Kilvington, 1991; John, 1993; De Jonckheere, 2002). Las amibas testadas son todas de vida libre y tienen numerosos representantes fósiles (Ogden y Headley, 1980; Patterson y Kumar, 2002).
El estudio de las amibas de vida libre ha demostrado que son un grupo de protozoos de gran importancia ecológica y médica. Del total de especies conocidas sólo un grupo muy restringido provoca infecciones humanas incluyendo a los géneros Naegleria, Acanthamoeba, Balamuthia, Sappinia y Hartmannella (Martínez, 1985; De Jonckheere, 1987; Kilvington et al., 1991a; John, 1993; Visvesvara et al., 1993; Centeno et al., 1996; Martínez y Visvesvara, 1997; Khan, 2001; Schuster y Visvesvara, 2004; Lorenzo-Morales, 2010). Estos organismos son capaces de provocar infecciones en el sistema nervioso central (SNC) como la meningoencefalitis amibiana primaria (MEAP) que ocasiona la muerte en el lapso de 3 a 7 días causada sólo por Naegleria fowleri, o encefalitis granulomatosa amibiana crónica (EAG) que pueden ocasionar la muerte en períodos mayores. Las acantamebas también pueden provocar infecciones muy severas en otros órganos como son pulmón, piel, ojos y oídos (Martínez, 1985; Kilvington et al., 1991b; Marciano-Cabral et al., 2000). Los casos registrados en todos los continentes evidencian la amplia distribución y se sospecha que muchos casos pasan inadvertidos al diagnóstico clínico y de laboratorio (Rondanelli, 1987; Gallegos-Neyra y Calderón, 2012). Además de su potencial patógeno sobre humanos, las amibas de vida libre (AVL) son capaces de parasitar a organismos de casi todos los grupos zoológicos y de tener asociaciones endosimbióticas con bacterias patógenas para el humano (John, 1993; Greub y Raoult, 2004).
TamañoEl tamaño de las amibas varía en gran medida pero su naturaleza unicelular limita la talla que llegan a alcanzar. La mayoría de las especies de gimnamebas en su fase trófica tienen tamaños en el intervalo de 6 a 30 µm y en su fase quística de 6 a 20 µm, aproximadamente. Sin embargo, existen las llamadas amibas “gigantes” como Amoeba proteus y Pelomyxa palustris que pueden llegar a medir hasta cerca de 1mm de longitud e incluso ser visibles a simple vista. Se han observado algunas variaciones en la talla de una misma especie entre aquellas amibas que se encuentran en un cultivo por algún tiempo con respecto a las que se encuentran en el hábitat natural, por lo que se piensa que la presencia de alimento, y ciertas condiciones ambientales, favorecen un aumento en la talla (Page, 1974, 1976a, 1988).
Las amibas tecadas son organismos microscópicos con cubierta (20-200µm) (Lüftenegger et al., 1988; Lüftenegger y Foissner, 1991; Charman et al., 2000) y forman quistes de resistencia como protección a cambios ambientales adversos, formando una membrana quística en la apertura de la testa (boca o pseudostoma) cuyo diámetro depende de la especie (Patterson y Hedley, 1992; Finlay y Esteban, 1998).
HábitatsA las amibas se les encuentra en toda la biosfera y en todo tipo de ambiente incluyendo los glaciares del Continente Antártico, el suelo, el agua y la atmósfera (De Jonckheere, 1991; Gallegos-Neyra, 1992, 1997; Rivera et al., 1992; Gallegos-Neyra et al., 1999, 2005, 2006, 2008, 2012). Viven principalmente donde hay agua, desde dulce hasta hipersalina, pudiéndoseles encontrar en las interfases: agua-suelo, agua-plantas, agua-aire, agua-animal (Coleman et al., 1977; Foissner, 1987). Se postula que las amibas llamadas del “suelo”, son especies acuáticas que han invadido hábitats terrestres (Smirnov y Goodkov, 1999; Smirnov y Brown, 2004). Page (1988) mencionó que no hay diferencias entre las amibas terrestres y las acuáticas. En diversas investigaciones se les ha encontrado como habitantes de: estanques, ríos, arroyos, lagos, lagos hipersalinos, piscinas, sistemas de tratamiento de agua residual, cuevas, musgo, rizósfera, corrientes subterráneas, sistemas de ventilación, composta, estuarios, pantanos, musgos e incluso en agua entubada y embotellada. También han sido aisladas de la atmósfera, aunque seguramente en este caso se trató de aislamientos realizados a partir de quistes (Heal, 1962; Golemansky, 1967; Rico-Ferrat y López-Ochoterena, 1976; Wellings et al., 1977; Rivera et al., 1979, 1981, 1983, 1986, 1987, 1988, 1989, 1993, 1994; Rico-Ferrat, 1990; Lugo et al., 1991, 1998; Rodríguez-Zaragoza, 1994; Sadaka et al., 1994; Mitchell, 1999; Lares-Villa et al., 2001; Anderson, 2003; Rodríguez Zaragoza et al., 2005; Guzmán et al., 2008; Sigala-Regalado y Mayén-Estrada, 2008; Lares-Jiménez y Lares-Villa, 2009; Tomasini et al., 2009; Ramírez et al., 2010; Sigala-Regalado et al., 2011).
Las amibas tienen gran importancia ecológica. Ocupan un lugar esencial en el circuito microbiano de las comunidades naturales acuáticas, alimentándose y asociándose con bacterias, cianobacterias, diatomeas, otros protozoos y hongos (Seki, 1971; Laycock, 1974; Anderson, 1977; Sawyer, 1980; Williams, 1981; Yoko y Kenji, 1984; Porter et al., 1985). Son protozoos heterótrofos y tienen la capacidad de alimentarse tanto de forma osmótrofa (consumen materia orgánica disuelta), como holozóica (ingieren bacterias, materia particulada y otros organismos) por fagocitosis, de esta forma controlan a las poblaciones de bacterias; son reconocidas como las más importantes depredadoras de bacterias ya que llegan a consumir casi un 50% de la biomasa bacteriana y de la materia orgánica particulada en suspensión (Marciano-Cabral, 1988; Bitton, 1999).
Puesto que las AVL son habitantes comunes del suelo, juegan un papel dentro del ciclo de los nutrientes, porque estimulan el incremento en la tasa de transformación bacteriana del fósforo y del nitrógeno a formas aprovechables para las plantas, lo que produce una mayor producción de biomasa vegetal (Fenchel, 1987; Tyndall et al., 1989).
Es interesante hacer notar que entre amibas y bacterias no sólo existe la relación depredador-presa; recientes publicaciones han documentado la interacción huéspedhospedero en la que diversas bacterias (incluyendo varias especies patógenas para el humano como Legionella pneumophila) son endosimbiontes naturales o parásitos obligados de gimnamebas, llamándose a estas bacterias “resistentes a la depredación amibiana” (Greub y Raoult, 2004; Marciano-Cabral et al., 2010).
Ciclo de vidaExiste una amplísima variación en la complejidad de los ciclos de vida de las amibas. Básicamente en la naturaleza comprende 2 estadios de viabilidad biológica: una forma activa que se alimenta y reproduce, llamada “trofozoíto” y una forma inactiva de resistencia, llamada “quiste”. Para muchas especies no se conocen los quistes, por lo que sería el trofozoíto la única forma del ciclo de vida. En el ciclo más sencillo, el trofozoíto se reproduce asexualmente por fisión binaria, dando lugar a 2 células hijas (Fig. 1). Hasta donde se conoce, numerosas amibas desnudas y tecadas presentan un ciclo de vida de este tipo. En el caso de algunos vahlkamfidos donde se incluye a Naegleria se presenta un estadio “ameboflagelar” temporal en el que el organismo no se alimenta ni se reproduce, sólo le sirve para desplazarse a un mejor microambiente.
Las amibas en cualquiera de estas fases en que se encuentren se pueden revertir de una a otra forma dependiendo de los cambios ambientales a los que estén sometidas (Marciano, 1988; John, 1993; Marciano et al., 2000). Tras un periodo de crecimiento, la amiba se reproduce por fisión binaria asexual (mitosis) dando lugar a 2 células hijas idénticas (clones) o por fragmentación del plasmodio, característico en el orden Leptomixida. En las amibas testadas durante la reproducción (fisión binaria) el tamaño de la testa hija es determinado por el volumen del citoplasma y la cantidad de alimento disponible (Medioli y Scott, 1988; John, 1993; Charman et al., 2000; Golemansky y Todorov, 2000; Smirnov, 2004; Reinhard et al., 2009).
Antecedentes en MéxicoEl primer trabajo sobre diversos microorganismos de nuestro país lo realizó C. G. Ehrenberg en el siglo XIX, a partir de un conjunto de muestras que fueron colectadas en México y que estudió en Alemania. En los años de 1841 y 1854 publicó la descripción de 25 especies de amibas, varias de ellas nuevas especies (López-Ochoterena y Madrazo-Garibay, 1979). Pasaron más de 80 años para que se publicara un nuevo trabajo sobre amibas de México. Sokoloff y Sámano (1931) fueron los primeros científicos mexicanos que observaron amibas en muestras de agua de México. Sokoloff (1931 y 1933) realizó la primera descripción de una nueva variedad de Amoeba villosa var. actinocauda, y en 1936 efectuó un estudio hidrobiológico de protozoos donde incluyó a los rhizopoda del manantial de la “Mora” de Actopan, Hidalgo. Osorio-Tafall (1943), realizó hallazgos de amibas tecadas acuáticas en las cuevas de la región de Ciudad Valles en San Luis Potosí.
Posteriormente, se realizaron trabajos importantes pero aislados. Desde 1964 y hasta el año de 2005, el Dr. López-Ochoterena fundador del Laboratorio de Protozoología de la Facultad de Ciencias y posteriormente investigador del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM, publicó junto con varios colaboradores más de 120 artículos sobre Protozoología, los que se referían principalmente a la descripción de nuevas especies para la ciencia y sobre su ecología, incluyendo algunos sobre amibas (López-Ochoterena, 1964, 1984; López-Ochoterena y Roure-Cane, 1970; Madrazo-Garibay y López-Ochoterena, 1982; Madrazo-Garibay et al., 1988). A partir de 1978 el Dr. Fermín Rivera-Agüero, discípulo de López-Ochoterena, inició una importante secuencia de trabajos, casi todos ellos enfocados en las amibas, especialmente en aquellas de vida libre con potencial patógeno. A lo largo de 20 años el Dr. Rivera conjuntó los aspectos ambientales y médicos de las amibas, realizando la mayor parte de su trabajo en la entonces Escuela Nacional de Estudios Profesionales Iztacala de la UNAM. Esto explica el incremento notable de especies que se observa durante estos años y el amplio dominio del número de especies registradas para el D. F. y otros estados del centro del país, especialmente estudiados por este autor y sus colaboradores como parte del inventario sobre amebas de vida libre de México (Rivera et al., 1978a, 1978b, 1979, 1981, 1983, 1984a, 1984b, 1986, 1987, 1988, 1989, 1990, 1992, 1993, 1994; Lugo et al., 1991, 1998; Gallegos-Neyra, 1992, 1997; Rodríguez-Zaragoza, 1994; Omaña, 1997; Bonilla et al., 1999; Gallegos-Neyra et al., 1999, 2005, 2006, 2008, 2012; Rodríguez Zaragoza et al., 2005; Ramírez et al., 2009, 2010) (Figs. 2, 3), otros estudios sobre el tema se realizan en el Instituto Tecnológico de Sonora (Lares-Villa et al., 1993, 2001; Lares-Jiménez y Lares-Villa, 2009) y en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN (Rojas, 2007). En el laboratorio de Protozoología de la Facultad de Ciencias, UNAM, se efectúan algunos trabajos sobre amibas en diversos ambientes naturales (Aladro et al., 2007; Sigala-Regalado y Mayén-Estrada, 2008; Sigala-Regalado et al., 2011).
No existen en México estudios de revisión taxonómica exclusivos de este grupo. Los 2 trabajos que podemos mencionar como más importantes son las listas taxonómicas comentadas de protozoos elaboradas por López-Ochoterena y Roure-Cané (1970) y por Madrazo-Garibay y López-Ochoterena (1982). Estas 2 listas son recopilaciones de las especies de protozoos encontradas en México hasta esos tiempos, en donde se incluyen las especies de amibas y fueron el punto de partida para la elaboración de la base de datos del presente trabajo.
DiversidadUbicación taxonómica y riqueza específica de las amibas de vida libre en MéxicoEl número exacto de especies de amibas de vida libre conocidas para México permanece siendo una incógnita; sin embargo, con el recuento de especies del periodo de revisión efectuado correspondiente a 171 años (1841-2012) con 144 contribuciones arroja 315 especies, entre ellas algunas descritas por primera vez. El grupo más reportado correspondió a Amebozoa, Tubulinea, Testacealobosia (Arcellinida) con 17 géneros y 82 especies, seguido de Tubulinea, Tubulinida con 8 géneros y 37 especies. En segundo lugar estuvo el supergrupo Excavata, Heterolobosea, Vahlkampfidae, con 8 géneros y 44 especies. En tercer lugar fue Rhizaria, Cercozoa, Silicofilosea (Euglyphida) con 11 géneros y 28 especies. El cuarto lugar Amebozoa, Acanthamoebidae con 2 géneros y 23 especies, seguido por los grupos del segundo rango Dactilopodida (3 géneros y 19 especies) y Thecamoebida (4 géneros y 12 especies). El resto de los grupos muestran escasa representación específica y aparecen en situaciones más o menos puntuales (Cuadro 1; Fig. 4).
Ubicación taxonómica y riqueza específica de amébidos en México (Adl et al., 2005)
| Super-grupos | Primera categoría | Segunda categoría | Tercera categoría | Cuarta categoría | Géneros | Especies |
| Amebozoa Lühe.1913, emend. Cavalier-Smith, 1998 | Acanthamoebidae Sawyer y Griffin, 1975 | 2 | 23 | |||
| Entamoebida Cavalier–Smith, 1993 | 3 | 9 | ||||
| Eumycetozoa Zopf, 1884 emend. Olive, 1975 | Myxogastria Macbride, 1899 | 1 | 1 | |||
| Flabellinea Smirnov et al., 2005 | Cochliopodium Hertwing y Lesser, 1874 | 1 | 4 | |||
| Dactylopodida Smirnov et al., 2005 | 3 | 19 | ||||
| Thecamoebida Schaeffer, 1926, emend. Smirnov y Goodkov, 1933 | 4 | 12 | ||||
| Vanellida Bovee, 1979 | 3 | 9 | ||||
| Incertae sedis Flabellinea | 3 | 3 | ||||
| Mastigamoebidae | 4 | 6 | ||||
| Goldschmidt, 1907 | ||||||
| Pelomyxa Greef, 1874; Pelobiontida Page, 1976 | 1 | 2 | ||||
| Stereomyxida Greell, 1966 | 1 | 1 | ||||
| Tubulinea Smirnov et al., 2005 | Leptomixida Pussard y Pons, 1976 emend. Page 1987 | 3 | 7 | |||
| Testacealobosia de Saedeleer, 1934 | Arcellinida Kent, 1880 | 17 | 82 | |||
| Tubulinida Smirnov et al., 2005 | 8 | 37 | ||||
| Incertae sedis Tubulinea | 1 | 3 | ||||
| Incertae sedis Amebozoa Page, 1967 | 1 | 2 | ||||
| Chromalveolata Adl et al., 2005 | Stramenopiles Patterson, 1989, emend. Adl, et al., 2005 | Actinophryidae Claus, 1874, emend. Hartmann, 1926 | 2 | 6 | ||
| Actinopodea Adl et al, 2005 | 1 | 4 | ||||
| Excavata Cavalier-Smith 2002, emend. Simpson, 2003 | Heterolobosea Page y Blanton, 1985 | Acrasidae Poche, 1913 | 3 | 4 | ||
| Vahlkampfiidae Jollos, 1917 | 8 | 44 | ||||
| Incertae sedis Heterolobosea | 1 | 2 | ||||
| Rhizaria Cavalier-Smith, 2002 | Cercozoa Cavalier-Smith, 1998, emend. Adl et al., 2005 | Nucleohelea Cavalier-Smith, 1993 | Clathrulinidae Claus, 1874 Desmothoracida Hertwig y Lesser, 1874 | 2 | 2 | |
| Silicofilosea Adl et al., 2005 | Euglyphida Copeland, 1956, emend. Cavalier-Smith, 1997 | Euglyphidae Wallich, 1864 Cyphoderiidae de Saedeleer, 1934 | 11 | 28 | ||
| Paulinellidae de Saedeller, 1934 Trinematidae Hooogenraad y de Groot, 1940 Incertae sedis Euglyphida | ||||||
| Opisthokonta Cavalier-Smith, 1987, emend. Cavalier-Smith y Chao, 1995, emend. Adl et al., 2005 | Mesomycetozoa Mendoza et al., 2002, emend. Adl et al., 2005 Choanozoa Cavalier-Smith, 1981 | Nucleariida Cavalier-Smith, 1993 | 1 | 2 | ||
| Eukaryota Cavalier-Smith, 2002, emend. Simpson, 2003 | Incertae sedis Eukaryota Centrohelida Kühn, 1926 | Acanthocystidae Claus, 1874 Heterophrydae Poche, 1913 Raphidiophrydae Mikrjukov, 1996 | 3 | 3 | ||
| Total6 clados | 15 | 21 | 8 | 5 | 88 géneros | 315 especies |
Nota: se utilizó el sistema de clasificación propuesto por Adl et al. (2005), para los grupos taxonómicos superiores, donde se establecen 6 clusters (o supergrupos) basados en los caracteres morfológicos modernos, rutas de síntesis bioquímicas y filogenia molecular.
Protistas amébidos de México. A, amibas tecadas Centropyxis discoides; B, Arcella vulgaris, (A y B aisladas de la reserva ecológica: “La Cantera Oriente”, Pedregal de San Ángel de Ciudad Universitaria, D. F. Nuclearia sp. del “Lago Mayor” de Chapultepec, México, D. F.; C, amibas desnudas patógenas aisladas de balnearios termales de la región de Tecozautla, Hgo.: Acanthamoeba castellanii trofozoítos múltiples en medio de cultivo axénico; D, quistes estrellados de Acanthamoeba astronyxis; E, trofozoítos de Acanthamoeba polyphaga; F, amiba no patógena, trofozoítos de Vannella sp.; G, amiba patógena aislada de los canales de riego del valle de Mexicali, B. C., trofozoíto de Naegleria fowleri; H, quistes esféricos y lisos de N. fowleri; I, microfotografías fotónicas por contraste de fases 40x (Fotos de Gallegos, Reyes y Lugo).
Entre los géneros de amibas desnudas y tecadas con mayor número de especies y que ocupan los primeros 10 lugares en el registro se encuentran (Cuadro 1): Difflugia (26), Arcella (25), Acanthamoeba (21), Vahlkampfia (17), Amoeba (16), Naegleria (14), Mayorella (13), Euglypha (11), Centropyxis (10) y Hartmannella (5). Predominando las amibas testadas y las acantamebas tal vez debido a la resistencia que tienen a los factores ambientales adversos que les confieren las tecas y el quiste de celulosa de Acanthamoeba (Armstrong, 2000).
En el presente trabajo se obtiene una cifra de 315 especies de amibas en México, basándose en las publicaciones formales (artículos, libros) e informales (tesis) encontradas. Este dato es aproximado, pues existen numerosos registros en donde la identificación únicamente alcanzó el nivel de género, lo cual impide saber si se trató de especies diferentes a otras ya reportadas. Es altamente probable que varios de estos registros incompletos puedan tratarse de nuevas especies.
Distribución en México y endemismoMéxico ocupa uno de los 5 primeros lugares en riqueza de especies por su número de endemismos y se considera que alberga aproximadamente el 10% de las especies del mundo. Se calcula que el número total de especies de los grupos conocidos en México es de 64 878 aproximadamente (Portales-Betancourt et al., 2008), esto se ve favorecido por su posición geográfica en el cinturón intertropical entre dos provincias biogeográficas (Rzedowski, 1978). Con base en lo anterior el estudio de los protistas amébidos en México resulta prometedor, debido a que podrían aportar elementos para debatir las dos teorías acerca de la distribución de los protozoos en el mundo. Por lo anterior resulta importante incrementar estudios taxonómicos y ecológicos de los protistas amébidos en nuestro país, ya que esto permitiría aclarar si sus especies son cosmopolitas o endémicas y si presentan afinidades con otras especies encontradas en otras partes del mundo (De Jonckheere, 1975; Gallegos-Neyra et al., 2008)
La escasez de investigaciones en el campo de los protistas de vida libre en nuestro país dificulta la presentación adecuada de la distribución de las amibas. En la figura 2 se muestra la distribución de especies de amibas en el Distrito Federal y 22 estados de la República Mexicana. En donde se observa que el mayor número de estudios y por ende el mayor registro de especies se da en la zona centro de la República en el Distrito Federal (201) y los siguientes estados: Puebla (106), Hidalgo (81), México (68), Morelos (54), San Luis Potosí (49), Guerrero (41), Michoacán (41), Oaxaca (28), Veracruz (28), Querétaro (19), Guanajuato (4), Jalisco (2) y Aguascalientes (1). Siguiendo los estados del norte como Sonora (32), Baja California (31), Chihuahua (4), Nayarit (6), Sinaloa (4), Tamaulipas (4), Nuevo León (1), Baja California Sur (1) y finalmente un estado del sur Quintana Roo (13). Del total de los estados que conforman la República Mexicana sólo el 73% cuenta con registros de especies amibianas y 9 estados permanecen sin estudios sobre amibas (Campeche, Coahuila, Colima, Chiapas, Durango, Tabasco, Tlaxcala, Yucatán y Zacatecas). Una parte importante de las especies en la lista la aportan las amibas testadas, las cuales han sido estudiadas únicamente en 20 sitios.
Con base en el banco de datos elaborado para este trabajo se observa que los ambientes con el mayor número de especies de amibas son: acuíferos, agua potable (cisternas, tinacos, baños, lavabos), agua residual, atmósfera, canales de riego, cueva/gruta (agua, biopelículas, guano y musgo), lagos, musgo, piscinas de agua termal, no termal y contaminadas térmicamente, sistema de tratamiento de agua residual y suelo (Lugo et al., 1991, 1998; Gallegos-Neyra, 1992, 1997; Rodríguez-Zaragoza, 1994; Bonilla et al., 1999; Gallegos-Neyra et al., 1999, 2005, 2006, 2008, 2012; Lares-Villa et al., 2001; Aladro et al., 2007; Rodríguez-Zaragoza et al., 2007; Sigala-Regalado y Mayén-Estrada, 2008; Lares-Jiménez y Lares-Villa, 2009; Ramírez et al., 2009, 2010; Sigala-Regalado et al., 2011) (Fig. 5).
Diferentes ambientes donde se han aislado amibas en distintas zonas geográficas de la República Mexicana. A, gruta de “Karmidas”, poza profunda en el municipio de Zapotitlán de Méndez, Puebla. B, Puente de Dios, Tamasopo en la región de la Huasteca Potosina, San Luis Potosí. C, cascadas en las Pozas del municipio de Xilitla en la región de la Huasteca Potosina, San Luis Potosí. D, canales de riego con gente nadando en el valle de Mexicali, Baja California. E, sistema hidrotermal del municipio de Chignahuapan, Puebla. F, géiser en el balneario termal “El Géiser” en el municipio de Tecozautla, Hidalgo (Fotos de Calderón, Sigala-Regalado y Rodríguez).
Existen 2 posturas en el ámbito del patrón de distribución de los protozoos. Por un lado Finlay (2002) y Finlay y Fenchel (1996) sostienen que todos los protozoos son cosmopolitas en contraste con Foissner (1998, 1999) quien argumenta la presencia de endemicidad en los protozoos y que poseen una distribución histórica con afinidad godwánica o laurásica. Caron (2009) siguiere que ambas teorías son válidas mientras no se cuente con una mayor evidencia que demuestre lo contrario (Durán, 2010).
La visión predominante sobre muchas especies de protistas, incluyendo a las amibas, es que tienen una distribución cosmopolita. Este punto de vista se basa en el concepto morfológico de especie, bajo el cual organismos morfológicamente similares observados en diferentes regiones del mundo son considerados como pertenecientes a la misma especie. Sin embargo, el desarrollo y aplicación cada vez más extendida de los estudios de biología molecular sobre este grupo de organismos ha mostrado que en muchos casos especies únicas, y aparentemente cosmopolitas, están en realidad formadas por complejos de especies morfológicamente parecidas pero genéticamente diferentes (Page, 1976b; Byers, 1990; Kilvington, 1991b, 1995; De Jonckheere, 2004, 2011; Humphrey et al., 2008). El estudio con sondas de ADN en algunos ambientes acuáticos ha mostrado que la diversidad genética de los microorganismos es muchísimo mayor que la diversidad basada en especies morfológicas (Moreira y López-García, 2002). Para el caso de las amibas es notable el trabajo realizado recientemente por De Jonckheere et al. (2008) en el cual se describen varias nuevas especies de Naegleria en México con base en estudios de biología molecular.
De esta manera, de existir la endemicidad en los protozoos, sería interesante la posibilidad de descubrir constantemente bajo el microscopio especies nuevas con distribuciones geográficas restringidas con requerimientos fisiológicos y ecológicos únicos, si los protozoos son cosmopolitas y su diversidad limitada, no causaría asombro hallar la mayoría de las especies terrestres en una porción de suelo tomada al azar (Patterson et al., 2002; Smirnov y Thar, 2003; Fenchel y Finlay, 2004).
Aunque en otros países el estudio de las amibas ha sido más completo, podemos decir que el panorama general es similar al de nuestro país. No hay estimaciones certeras del número de especies de este grupo en el mundo y se desconoce su grado de endemismo. Existen especies que han sido descritas en condiciones muy particulares (e. g. Sokoloff y Ancona, 1937; De Jonckheere y Rivera, 1984; De Jonckheere et al., 2011) y que parecieran ser endémicas de nuestro país, pero no hay información fiable. Las especies de amibas que tienen una distribución y hábitat restringido son consideradas como endémicas pero es difícil hablar de endemismo al referirnos a las especies de amibas debido al desconocimiento en el patrón de distribución verdadero ya sea por falta de estudios en determinadas regiones del país, debido a que grandes barreras geográficas pueden aislar poblaciones endémicas sobre todo de microorganismos, o por la falta de experiencia al identificarlas y ubicarlas taxonómicamente. Es aventurado decir que existen especies realmente endémicas del país, aunque algunas especies han sido reportadas como exclusivas de nuestro país (Whitaker et al., 2003).
Las siguientes amibas han sido reportadas como nuevas especies o variedades descritas en México y por primera vez para la ciencia: Amoeba radiosa (Ehrenberg, 1838), Amoeba verrucosa (Ehrenberg, 1838), Amoeba villosa var. actinocauda (Sokoloff, 1933), Arcella discoides (Ehrenberg, 1843), A. vulgaris var. marginata (Sokoloff, 1931), Arcella vulgaris var. undulata (Sokoloff, 1931), Fumarolamoeba ceborucoi (De Jonckheere, 2011) y Naegleria lovaniensis tarasca (Rivera et al., 1990). Se esperaría encontrar un elevado número de nuevas especies en nuestro país, puesto que todavía quedan amplias regiones y numerosos hábitats que no han sido investigados.
En México, la Conabio, desde su creación en 1992, consideró en sus temas de desarrollo inventariar la diversidad microbiana, ninguna de las especies del grupo de los protozoos incluyendo a los amébidos figura en la Nom-059-Semarnat-2010. Lo anterior no implica que no existan especies de amibas en situación de riesgo de extinción o ya extintas y no descritas y las repercusiones que tendría su extinción en la actividad del resto de la diversidad biológica. Lo que significa es el poco conocimiento que se tiene de este grupo. Se deben definir estrategias para promover el conocimiento, conservación, manejo y aplicación de los recursos microbianos en México, además de generar investigaciones que ayuden a su entendimiento en diferentes aspectos como son: distribución, tipos de hábitats, asociaciones con otros organismos, potencial patógeno generándose la información necesaria para conocer su vulnerabilidad biológica y el impacto de la actividad humana sobre el grupo y de esta manera proponer las acciones de conservación que son muy semejantes para otras especies de mayor tamaño como es la protección de la vegetación, cuerpos de agua y de los suelos dentro de diferentes áreas del país protegidas o no protegidas. Cabe destacar que el estudio de la diversidad de los protozoos no puede llevarse a cabo sin establecer colecciones de cepas tipo aisladas en México y que se consideren de importancia en una amplia gama de actividades biológicas.
Las principales amenazas para los protozoos amébidos son: el incremento de la radiación ultravioleta en el planeta y las alteraciones climáticas a nivel local y mundial, el impacto de las actividades antropogénicas, así como la contaminación, la alteración y pérdida de hábitats por deforestación para usos agrícolas, ganaderos (pecuarios) y para desarrollo habitacional (urbanización). La contaminación industrial y doméstica de los cuerpos de agua naturales como son: ríos, lagos, lagunas, manantiales, acuíferos siendo uno de los principales efectos el descenso de los niveles freáticos por el entubamiento de manantiales y ríos que ocasiona la desaparición de estos.
En la figura 3, se presenta el número de especies descritas acumuladas en el período de 1841 a 2012. Se observa que después de un período inicial productivo, se presentó un lapso de 80 años donde las amibas no fueron estudiadas en nuestro país. En el siglo XX nuevamente se retoman los estudios y es a partir de los años sesenta que se presenta un incremento continuo y acelerado en el registro de especies de amibas, situación que prevalece hasta el presente. En el futuro cercano esta tendencia puede decaer debido a la escasez de protozoologos en México y a la falta de formación de los nuevos futuros expertos.
Después de analizar alrededor de 144 referencias bibliográficas, número a que llegan las contribuciones científicas acerca de los protistas amébidos de vida libre en nuestro país, podemos considerar que los estudios realizados están centrados alrededor de unos cuantos temas de investigación. Hasta la fecha han transcurrido 171 años desde que se publicó por Ehrenberg (1841) en México la primera nota sobre el grupo de amébidos de vida libre y que a pesar de ello, este campo de investigación en nuestro país puede considerarse casi inexplorado y aún con grandes posibilidades de realizar investigaciones importantes.
La importancia en determinar las especies de amibas de vida libre presentes en México estriba en aportar una base y dar la pauta para la realización de posteriores estudios ecológicos y/o epidemiológicos que complementen la presente investigación que ayuden a instrumentar pautas de prevención sobre todo en aquellos cuerpos de agua con fines recreativos y que constituyen un hábitat ideal para las amibas de vida libre con potencial patógeno como la amiba termófila Naegleria fowleri a quien el calentamiento global favorecerá en la colonización de nuevos hábitats (De Jonckheere, 1975; Kyle y Noblet, 1986). Tomando en cuenta las diversas funciones que estos organismos juegan en los primeros niveles de las redes tróficas acuáticas, del suelo y de otros ambientes resulta fundamental el conocer qué especies están presentes y bajo qué condiciones.
Los autores agradecemos a la Biól. Margarita Reyes, de la Facultad de Ciencias, UNAM, por la donación de las fotografías de las tecamebas (Centropyxis discoides y Arcella vulgaris).