Helmintosis y eosinofilia en España (1990-2015)

Resumen

La detección de eosinofilia periférica es un motivo relativamente frecuente para la remisión de un paciente a una Unidad/Servicio de Enfermedades Infecciosas. En general, se pretende descartar una enfermedad parasitaria, tanto en personas autóctonas como en viajeros o inmigrantes. Excepcionalmente la eosinofilia relacionada con parásitos corresponde a una protozoosis, siendo los helmintos los principales agentes causales de este hallazgo hematológico. La eosinofilia puede ser el único hallazgo anormal o formar parte del cuadro clínico-biológico del paciente. Por otro lado, no todas las helmintosis se asocian de forma sistemática a eosinofilia, y el grado de la misma difiere entre las fases de la infección y el tipo de helminto. El propósito de esta revisión es un estudio sistemático de la relación entre helmintosis y eosinofilia en la literatura española, distinguiendo los casos autóctonos e importados, así como la relación con situaciones de inmunodepresión.

Abstract

The finding of blood eosinophilia in a patient is a relatively frequent reason to refer him/her to a Clinical Department of Infectious Diseases. The doctor usually intends to rule out a parasitic disease in the autochthonous population, travelers or immigrants. It is uncommon for an eosinophilia to be produced by protozoa infection, whereas helminth parasites are more frequently associated with an increase of eosinophil counts in the infected patient. Eosinophilia can be the only abnormal finding, or it could be part of more complex clinical manifestations suffered by the patient. Furthermore, many, but not all, helminth infections are associated with eosinophilia, and the eosinophil level (low, high) differs according to parasite stages, helminth species, and worm co-infections. The purpose of the present article is to carry out a systematic review of cases and case series on helminth infections and eosinophilia reported in Spain from 1990 to 2015, making a distinction between autochthonous and imported (immigrants and travelers) cases, and studying their relationship with immunodepression situations.

Introducción

El término «eosinofilia» indica la elevación del número o del porcentaje de los leucocitos polimorfonucleares eosinófilos en cualquier tejido sólido o líquido¹. Aunque no hay un límite establecido, se considera que existe eosinofilia si los valores sanguíneos superan las 450 células/μl¹. Su detección en sangre requiere una investigación de la causa responsable, ya que puede ser consecuencia de muy diversos motivos, desde situaciones leves (p. ej., rinitis alérgica) a procesos graves (p. ej., neoplasias hematológicas)¹. Una de las principales condiciones que evoca la detección de eosinofilia es la presencia de una parasitosis. Además, y con escasas excepciones (Isospora belli, Dientamoeba fragilis, Sarcocystis spp.), los protozoos no son agentes causales relacionados con la aparición de eosinofilia, por lo que su presencia sugiere una helmintosis¹.

En España existe una amplia bibliografía acerca de la asociación entre la infección por helmintos y la presencia de eosinofilia. El mapa global de esta asociación en nuestro país es complejo, ya que en algunos casos la parasitación se detecta en casos aislados, y en otros, en forma de brotes. Por otro lado, algunas parasitosis aparecen solo como enfermedad importada (viajeros o inmigrantes), mientras que otras tienen distribución cosmopolita². En tercer lugar, la presencia de eosinofilia depende de la fase del ciclo biológico del parásito e incluso de la respuesta al tratamiento. Finalmente, diversos factores como la edad, el origen geográfico del paciente, su estado inmunológico y la presencia de poliparasitaciones influyen de forma notable en la detección de eosinofilia.

El objetivo de este trabajo es una revisión de las helmintosis asociadas a eosinofilia en España en los últimos 25 años. Este trabajo se basa en una búsqueda sistemática en PubMed, que incluyó originales, originales breves, notas clínicas y cartas científicas (fig. 1). La estrategia de búsqueda electrónica fue la siguiente: país (Spain) AND enfermedad OR agente causal. Se consideraron los siguientes términos MESH en la inclusión de enfermedades: Helminthiasis, Taeniasis, Hymenolepiasis, Dipylidiasis, Cysticercosis, Echinococcosis, Sparganosis, Diphyllobothriasis, Schistosomiasis, Fascioliasis, Paragonimiasis Opisthorchiasis, Clonorchiasis, Dicrocoeliasis, Enterobiasis, Ancylostomiasis, Necatoriasis, Ascariasis, Trichuriasis, Strongyloidiasis, Dirofilariasis, Filariasis, Loiasis, Onchocerciasis, Mansonelliasis, Dracunculiasis, Trichinellosis, Anisakiasis, Toxocariasis, Gnathostomiasis. En lo que respecta a los agentes causales, se incluyeron los siguientes términos MESH: Helminth, Taenia, Hymenolepis, Dipylidium, Cysticercus, Echinococcus, Spirometra, Sparganum, Schistosoma, Fasciola, Paragonimus, Opisthorchis, Clonorchis, Heterophyes, Metagonimus, Dicrocoelium, Ancylostoma, Necator, Hookworm, Ascaris, Trichuris, Strongyloides, Capillaria, Dirofilaria, Wuchereria, Brugia, Loa, Onchocerca, Mansonella, Dracunculus, Trichinella, Anisakis, Toxocara, Gnathostoma. Se limitaron los resultados a estudios realizados en humanos. El periodo de tiempo de la búsqueda fue desde el 1 de enero de 1990 al 31 de agosto del 2015.

Figura 1.

Estrategia de selección de artículos.

Cestodosis

Las cestodosis son enfermedades producidas por gusanos planos (phylum Plathelminthes) con cuerpo segmentado (clase Cestoda). Los principales agentes causales de enfermedad en humanos se incluyen en 2 órdenes, Pseudophyllidea y Cyclophyllidea, y pueden ocasionar enfermedad bien por la forma adulta del parásito, por la fase larvaria o por ambas. En la tabla 1 se indican las principales cestodosis. De forma general, podemos indicar que la eosinofilia asociada a las cestodosis es leve o moderada, siendo frecuente que no aparezca en el curso de la enfermedad. También, habitualmente, la eosinofilia es más frecuente en las cestodosis larvarias (con afectación tisular) que en las producidas por vermes adultos (con afectación intestinal aislada). Finalmente, la rotura o manipulación quirúrgica de formas larvarias (especialmente en hidatidosis quística y en menor medida en hidatidosis alveolar) se asocia a una elevación notable del número de eosinófilos sanguíneos.

Tabla 1.

Principales cestodosis

Orden	Género	Especie/s	Fase infectiva	Enfermedad
Pseudophyllidea	Diphyllobothrium	D. latum	Adultos	Difilobotriosis
		D. dendriticum
		D. pacificum
		D. nihonkaiense
		D. balenopterae
	Spirometra	S. erinacei	Larvas	Esparganosis
		S. theileri
		S. mansonoides
Cyclophyllidea	Taenia	T. saginata	Adultos	Teniosis
		T. solium	Adultos	Teniosis
			Larvas	Cisticercosis
		T. asiatica	Adultos	Teniosis
	Echinococcus	E. granulosus	Larvas	Hidatidosis quística
		E. multilocularis	Larvas	Hidatidosis alveolar
	Hymenolepis	H. nana	Adultos	Himenolepiosis
		H. diminuta
	Dipylidium	D. caninum	Adultos	Dipilidiosis

Sin lugar a dudas, las cestodosis diagnosticadas con mayor frecuencia en España corresponden a infecciones por parásitos del orden Cyclophyllidea. Dentro de ellas, el menor número de referencias corresponde a las formas intestinales. Así, la infección intestinal por Taenia sp., aunque relativamente frecuente por datos indirectos (casos personales en el Hospital Universitario Insular de Gran Canaria) y muestras remitidas al Instituto de Salud Carlos III, ha sido objeto de un mínimo número de publicaciones³. La infección por Hymenolepis nana en España se describe, en la mayoría de los casos, en niños saharauis procedentes de Tindouf en estancia veraniega en nuestro país, con una prevalencia del 6,5-7,5% y una frecuente coparasitación por protozoos intestinales (Giardia intestinalis)^4,5. También se ha descrito anecdóticamente la infección por este helminto en una niña procedente de Ecuador⁶. Solo hemos encontrado un caso publicado de la afectación por Hymenolepis diminuta en una niña de 5 años en la provincia de Guadalajara⁷. En la revisión realizada no hemos localizado casos de infección en humanos por Dipylidium caninum. Sin embargo, la detección de huevos del parásito en las heces de perros, en varias regiones españolas^8-11, sugiere que esta parasitosis puede estar siendo infradiagnosticada.

Por el contrario, las formas larvarias de cestodosis son frecuentes, tanto como parasitosis autóctonas o como importadas. Las 2 más importantes son la hidatidosis quística y la cisticercosis, particularmente su forma de afectación neurológica (neurocisticercosis).

La hidatidosis quística producida por Echinococcus granulosus es una zoonosis autóctona, endémica en la península Ibérica, con una importante repercusión socioeconómica hasta finales del siglo xx^12-15. Históricamente las regiones más afectadas han sido las comunidades del norte (País Vasco, Navarra, Aragón, La Rioja, Cantabria) y del centro (Castilla y León, Extremadura, Castilla-La Mancha)^15-22. Además, en los últimos años se ha comunicado un número importante de casos en la Comunidad Valenciana²³. Sin embargo, no hemos encontrado casos publicados de hidatidosis quística en la Comunidad Canaria ni en la comunidad de las Islas Baleares. La hidatidosis llegó a reducirse de forma significativa gracias a los programas de control introducidos en los años ochenta y noventa, aunque existen datos directos e indirectos, como la presencia de nuevos casos infantiles o el mantenimiento de tasas elevadas de infección en jóvenes en los últimos años, que sugieren una reemergencia de la enfermedad^12,13. En España, como en otras partes del mundo, las manifestaciones clínicas más frecuentes de esta enfermedad derivan de la afectación hepática^24–27 y de la vía biliar^28,29 y, en segundo lugar, de la lesión del aparato respiratorio^18,30-33. Además, varios grupos españoles han aportado casos o series de formas «atípicas» de hidatidosis quística tanto intraabdominales (esplénicas^34-36, pancreáticas²⁰, renales³⁷, ováricas³⁸ y otras menos habituales^17,39-41) como en otros órganos (corazón^42-45, músculo esquelético^21,46,47, hueso^48,49 o piel y tejidos blandos⁵⁰). También se han descrito algunos casos de hidatidosis quística importada, aunque son escasos y no bien caracterizados^51-53. La presencia de eosinofilia es muy poco frecuente en la hidatidosis quística clásica, aunque se ha publicado una elevada incidencia en algunas formas extrapulmonares, especialmente renales³⁷, o tras rotura (espontánea o quirúrgica) de los quistes^54-56.

La hidatidosis alveolar, ocasionada por Echinococcus multilocularis, es excepcional en nuestro país, tanto la forma autóctona como la importada. Únicamente existen 2 referencias bibliográficas en los últimos 25 años; estos casos se manifestaron, como es usual, con un cuadro similar a una neoplasia hepática primaria^57,58.

La cisticercosis es una enfermedad ocasionada por larvas de Taenia solium (Cysticercus cellulosae). Las 3 principales localizaciones de las formas larvarias son las cutáneas, oculares y neurológicas. Los casos más graves, lógicamente, son los que afectan al sistema nervioso central, y son los que han sido publicados en España, con formas mixtas en algún caso⁵⁹. En la tabla 2 se recogen los datos epidemiológicos de los casos y las series de neurocisticercosis publicados en España^60-80. Como puede observarse, y así se ha señalado en otras referencias^60-82, existen 2 patrones diferentes de la enfermedad: a) importado, que incluye a la mayor parte de los casos detectados en los últimos años, especialmente observado en inmigrantes con un espectro de edad que abarca desde la infancia hasta la edad media de la vida, y b) autóctono, con casos poco frecuentes y descrito en españoles de mayor edad. El origen principal de los casos importados es Latinoamérica (principalmente Ecuador, Perú, Colombia y Bolivia), aunque también hay un número escaso de pacientes procedentes de África (Guinea Bissau, Cabo Verde, Costa de Marfil) y Asia (India y China)^{64,66-69,74-80}. La mayor parte de los casos autóctonos se han descrito en Extremadura, La Rioja, Madrid y la Comunidad Valenciana. En los casos importados existe un número similar de varones y mujeres, mientras que en los autóctonos predominan claramente los varones. En general, la neurocisticercosis aparece en personas inmunocompetentes aunque en España se han descrito algunos casos en personas infectadas por VIH⁷³ y en trasplantados⁷². Desde el punto de vista clínico, las manifestaciones más frecuentes de la neurocisticercosis son las crisis epilépticas (de diferentes tipos) y la cefalea. Sin embargo, en España se han referido otras manifestaciones peculiares, como el blefarospasmo⁸³, el síndrome de Bruns (cefalea brusca asociada a síndrome vestibular agudo en relación con movimientos bruscos de la cabeza)^71,78, lesiones medulares⁶⁰, alteraciones psiquiátricas⁷⁹ y muerte súbita⁶⁹. La presencia de eosinofilia en pacientes con neurocisticercosis es excepcional y, en la mayor parte de casos, mal documentada^84-86.

Tabla 2.

Neurocisticercosis en España

Año	Autor/es	n	Inmigrantes (n)	Autóctonos (n)	Origen/Comunidad	Edad (años)	Sexo
1996	Corral et al.^60	1	0	1	La Rioja	20	M
1998	Fernández-Gómez et al.^61	1	1	0	Ecuador	39	V
1999	Font Puig et al.^62	4	4	0	Latinoamérica(3) India (1)	–	–
2000	Castellanos et al.^63	2	0	2	Extremadura	64/72	V
2001	Terraza et al.^64	10	9	1	Latinoamérica (7) India (1) Guinea Bissau (1)	21-80	4 V/6 M
2002	Rodríguez-Sánchez et al.^65	1	0	1	Extremadura	51	V
2003	Roca et al.^66	23	23	0	Latinoamérica (17) África (2) Asia (2)	5-65	13 V/10 M
2003	Cañizares et al.^67	1	1	0	Ecuador	33	V
2004	Ortega-Herrera et al.^68	1	1	0	Ecuador	26	M
2005	Llompart Pou et al.^69	1	1	0	Perú	31	M
2005	Esquivel et al.^70	20	–	–	–	–	–
2005	Jiménez-Caballero et al.^71	1	1	0	Ecuador	44	V
2007	Barra Valencia et al.^72	1	1	0	Ecuador	49	V
2007	Ramos et al.^73	2	1	1	Comunidad valenciana	Colombia	–
2007	Guerra del Barrio et al.^74	1	1	0	Ecuador	56	M
2007	Sierra Bergua et al.^75	1	1	0	Ecuador	47	M
2008	Más-Sesé et al.^76	23	23	0	Ecuador (18) Bolivia (2)	29 ± 12	14 V/9 M
2011	Ruiz et al.^77	35	35	0	Latinoamérica	7-60	24 V/11 M
2011	Aguilar-Amat et al.^78	1	1	0	Ecuador	29	M
2012	De Anta Tejado et al.^79	1	1	0	Ecuador	15	V
2013	Frieiro-Dantas et al.^80	2	2	0	Colombia Cabo Verde	8/5	1 V/1 M

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Las infecciones por parásitos del orden Pseudophyllidea son poco frecuentes en España. Dentro de ellas, la mayor parte de las referencias corresponden a casos de difilobotriosis^87-91. Solamente hay un caso publicado, recientemente, de esparganosis (infección por diferentes especies de Spirometra). Se trata de una esparganosis importada, en un varón de 29 años procedente de Bolivia, con una clínica de convulsiones y lesión cerebral multiquística y diagnóstico de sospecha de tumor disembrioplástico neuroepitelial (DNET)⁹². Con respecto a la difilobotriosis, es una enfermedad cuyas manifestaciones clínicas pueden ser nulas o presentar molestias abdominales inespecíficas, asociadas o no a las de una anemia megaloblástica. De los casos publicados en España, la mayor parte son autóctonos, siendo diagnosticados en un amplio abanico de edades (3-71 años). La especie más frecuentemente detectada es Diphyllobothrium latum, aunque también se han comunicado casos ocasionados por Diphyllobothrium pacificum y Diplogonoporus balaenopterae⁹⁰, posiblemente relacionados con consumo de pescado importado o estancias en el extranjero. La eosinofilia es excepcional en los casos publicados en España.

Trematodosis

Las trematodosis son enfermedades producidas por gusanos planos (phylum Plathelminthes) con cuerpo foliáceo, no segmentado (clase Trematoda). La mayor parte son hermafroditas, con la excepción de las especies del género Schistosoma, que presentan dimorfismo sexual y una morfología característica.

Esquistosomosis

Todos los casos publicados en España acerca de esta enfermedad corresponden a formas importadas. Sin embargo, las manifestaciones clínicas y biológicas difieren notablemente entre las infecciones detectadas en viajeros y las diagnosticadas en inmigrantes (tablas 3-5).

Tabla 3.

Esquistosomosis importada en viajeros (casos y series)

Autor/es	Año	n	Destino	Edad (años)	Sexo	Especie/s	Clínica	Eosinofilia
Corachán et al.^93	1992	43	Mali	22-47	21 V/22 M	S. haematobium (34) S. mansoni (4) S. intercalatum (10)	Prostatitis (3) Dermatitis (3)	–
Corachán et al.^94	1997	80	África Brasil	21-54	43 V/37 M	S. haematobium (63) S. mansoni (14) S. intercalatum (13)	Prostatitis (13) S de Katayama (8) Vulvitis (6) Dermatitis(1) Cistitis (6) Diarrea (4) Asintomático (42)	Sí (> 500 cel/μl)
Vilana et al.^95	1997	9	-	25-35	V	S. haematobium (5) S. mansoni (1) S. intercalatum (2)	Hematospermia Molestia perineal	–
Elcuaz et al.^96	1998	20	Burkina Faso	19-43	V/M	S. mansoni	S. Katayama (14) Asintomáticos (6)	14 (800-10.500)
Bou et al.^97	2001	25	Mali (23) Uganda (2)	23-37	11 V/14 M	S. haematobium (6) S. mansoni (3)	S. Katayama (25) Dermatitis (9)	Sí (media 3.500)
Roca et al.^98	2002	80	África subsahariana	-	-	S. haematobium (55) S. mansoni (9) S. intercalatum (6) Formas mixtas (10)	Asintomaticos S de Katayama (14) Diarrea Prostatitis	12/14
Santos et al.^99	2004	1	Mali	34	V	S. haematobium	Hematuria	Sí
Alonso et al.^100	2006	2	Mali Senegal	26 32	V	S. haematobium	Hematuria Hematospermia	Sí (800-900 cel/μl)
de Górgolas et al.^101	2009	1	Mali	34	M	S. haematobium	Asintomático	Sí
Zamarrón et al.^102	2010	44	África subsahariana	-	-	S. haematobium	–	Sí
Rivas et al.^103	2012	1	Madagascar	44	V	–^a	S. Katayama
Pérez-Arellano et al.^104	2012	2	Mali	30 34	V M	S. intercalatum	S. Katayama	Sí
Muñoz et al.^105	2013	1	Senegal	25	V	–^a	S. Katayama	Sí
Martínez-Calle et al.^106	2013	1	Mali	26	V	S. haematobium	Asintomático	Sí

M: mujer; V: varón; –: no datos.

a

Diagnóstico serológico.

Tabla 4.

Esquistosomosis importada en inmigrantes (casos aislados)

Autor/es	Año	n	Origen	Edad (años)	Sexo	Especie/s	Clínica	Eosinofilia
Chaves et al.^108	1992	1	Guinea Ecuatorial	24	V	S. mansoni	Prurito	Sí (800 cels/μl)
Balasch et al.^109	1995	1	Nigeria	26	M	S. haematobium	Infertilidad	–
Gairi Burgués et al.^110	2002	1	Gambia	13	V	S. haematobium	Hematuria	Sí
Lopez-Calleja et al.^112	2003	1	Gambia	25	M	S. haematobium	Dolor abdominal	Sí
Donate et al.^114	2006	1	Mali	27	V	S. haematobium	Hematuria	Sí
Campo-Esquisabel el al^115	2007	1	Benin	25	V	S. mansoni	Asintomático	Sí
Tarabini-Castellani et al.^116	2007	1	Mali	27	V	S. haematobium	Mielitis transversa	–
López López et al.^117	2007	1	Mali	28	V	S. haematobium	Hematuria	No
Rascarachi et al.^119	2009	1	Guinea Ecuatorial	51	M	S. intercalatum	Dolor abdominal	–
Llenas-García et al.^120	2009	1	Guinea Ecuatorial	25	V	Schistosoma sp	Crisis epiléptica	No
Landeyro et al.^121	2010	1	Guinea	11	V	S. haematobium	Rectorragia	Sí
Rodríguez-Guardado et al.^122	2010	1	Guinea Ecuatorial	17	V	S. intercalatum	Diarrea Rectorragia	Sí
Carrión López et al.^123	2010	1	Mali	19	V	S. haematobium	Hematuria	–
Álvarez Maestro et al.^124	2010	1	Gambia	21	V	S. haematobium	Hematuria	No
Gran et al.^125	2011	1	Guinea Ecuatorial	11	M	S. intercalatum S. haematobium	Insuficiencia cardiaca derecha	–
López de Cenarruzabeitia et al.^126	2012	1	Mauritania	45	V	S. mansoni	Dolor abdominal	No
García Pérez et al.^127	2014	1	Mali	11	V	S. haematobium	Hematuria	Sí (34%)

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Tabla 5.

Esquistosomosis importada en inmigrantes (series)

Autor/es	Año	n	Origen	Edad (años)	Sexo	Especie/s	Clínica	Eosinofilia
Roca et al.^98	2002	200	África África del Oeste	– 35 ± 5	– 24 V/1 M	S. haematobium (175) S. mansoni (25)	– Asintomáticos (10)	– Sí (85%)
Rotger et al.^111	2004	15	África subsahariana	6-48	14 V/1 M	S haematobium (10) S mansoni (2)	Hematuria (5)	Sí (11/12)
Pardo et al.^113	2006	37	África del Oeste	–	–	S haematobium (10) S mansoni (6)	–	Sí (absoluta) > 450/μl
Carranza et al.^118	2008	17	África del Oeste	–	–	S haematobium (5) S mansoni (5)	–	Sí (relativa)
Barrio Muñoz et al.^127	2013	8	África subsahariana	27	–	S. haematobium (6)	Hematuria (6)	Sí (50%)
Salvador et al.^129	2013	11^a	África subsahariana (9) Latinoamérica (2)	–	–	–^b	Asintomáticos	Sí (7/11)
Cobo et al.^130	2014	278	África subsahariana Latinoamérica	–	–	S haematobium (165) S mansoni (59)	–	–
Belhassen-García et al.^131	2015	22	África subsahariana (19)	< 18	–	–^c	–	Sí
Monge-Maillo et al.^132	2015	8	África subsahariana	22	6 V/2 M	–^b	–	–
Salas-Coronas et al.^133	2015	133	África subsahariana	–	–	S haematobium (86) S mansoni (30)	–	Sí

M: mujer; V: varón; –: no datos.

a

Pacientes infectados por VIH.

b

Únicamente serología.

c

Diagnóstico serológico en la mayor parte de los casos.

Con respecto a la población viajera, se han comunicado casos aislados y series en varias regiones españolas^93-106. Prácticamente todos los pacientes habían viajado a África, siendo los países más visitados Mali (especialmente el país Dogón), Burkina Fasso, Uganda (isla de Sesé), Malawi, Senegal y Madagascar. En general, la enfermedad es más frecuente en varones y afecta a personas en la edad media de la vida (lo que es congruente con el perfil habitual del viajero internacional). La principal especie responsable es Schistosoma haematobium, seguida por Schistosoma mansoni y Schistosoma intercalatum. También son habituales las formas mixtas de parasitación. Las manifestaciones clínicas corresponden a cuadros agudos de esquistosomosis, con el síndrome de Katayama^98,103-105 y la dermatitis del bañista⁹⁷ como las manifestaciones más frecuentes. Otras alteraciones importantes de la enfermedad son las genitourinarias (hematuria, prostatitis, hematospermia)^93-95,98,99. Debemos destacar que la primera descripción de hematospermia como manifestación de esquistosomosis la llevaron a cabo autores españoles¹⁰⁷. Un aspecto de interés es la detección de sujetos asintomáticos, lo que, unido al intervalo diferente entre la exposición y la aparición de síntomas en personas de un mismo brote, sugiere la presencia de factores del hospedador que modulan la expresión de la enfermedad. En lo que respecta a la eosinofilia, es la regla en las formas agudas, siendo en general elevada, aunque variable, entre las personas de un mismo brote.

La esquistosomosis en inmigrantes presenta similitudes pero también importantes diferencias con respecto a las formas descritas en viajeros^101,108-133. Así, la mayor parte de los casos proceden de África subsahariana, especialmente África del Oeste y concretamente los países de Mali, Guinea Ecuatorial y Mauritania. También en inmigrantes, la esquistosomosis predomina en varones, aunque el intervalo de edades es mayor, con casos en niños y adultos mayores. S. haematobium es el agente causal más frecuente, seguido de S. mansoni y S. intercalatum. Las manifestaciones clínicas son muy variables; la hematuria (micro o macroscópica) es el dato más frecuente, lo que se relaciona con la infección por S. haematobium y, en segundo lugar, el dolor abdominal en infecciones por S. mansoni y S. intercalatum. Además, en España se han observado varios casos de manifestaciones atípicas y complicaciones de la enfermedad. Específicamente, se han comunicado algunas de las formas graves de la parasitosis (neuroesquistosomosis)¹³⁴, en concreto mielitis transversa^115,116 y una lesión focal hemisférica, con hemiparesia y convulsiones¹²⁵. Otras complicaciones descritas en inmigrantes en España son la infertilidad femenina¹⁰⁹, la hipertensión pulmonar¹²⁵ y la apendicitis aguda¹²⁶. Además, en la población en estudio un número importante de casos de esquistosomosis son asintomáticos. La eosinofilia en la esquistosomosis importada en inmigrantes es muy variable; así, se ha detectado eosinofilia absoluta (leve-moderada) en algunos casos, eosinofilia relativa en otros, y sin objetivarse esta alteración en los restantes. Por ello, y teniendo en cuenta la relevancia de las complicaciones a largo plazo (p. ej., hipertensión portal, carcinoma escamoso vesical), parece razonable un cribado de esta enfermedad en inmigrantes procedentes de áreas de riesgo.

Un problema importante en las esquistosomosis es la dificultad diagnóstica. Así, en los cuadros agudos es muy frecuente que no se observen huevos en orina o heces y, además, en los casos crónicos la eliminación de huevos es intermitente. Los estudios radiológicos¹³⁵ y la cistoscopia¹²³ pueden ayudar en la sospecha diagnóstica, particularmente en los casos de infección por S. haematobium. La serología ha sido una prueba clásica para detectar algunos casos agudos y otros parasitológicamente negativos, aunque presenta muchas limitaciones^136,137. Tampoco la aplicación de técnicas de biología molecular clásica (PCR) en muestras clínicas ha mostrado una utilidad en la práctica clínica^138,139. En la actualidad se están desarrollando nuevos procedimientos diagnósticos (LAMP), con resultados prometedores¹⁴⁰.

Trematodosis por especies hermafroditas

La trematodosis autóctona más frecuente en España es la fasciolosis, enfermedad ocasionada en nuestro país por Fasciola hepatica y relacionada con la ingesta de metacercarias presentes en verduras (principalmente berros)^141-154. Con escasas excepciones, los casos descritos son autóctonos, y su análisis en los últimos 25 años (tabla 6) permite realizar algunas generalizaciones: 1) La mayor parte de los casos publicados corresponden a pacientes de la mitad norte de la península Ibérica (País Vasco, Galicia, Cantabria, Navarra y Castilla León). 2) En el periodo revisado se observa una disminución notable de casos, perfectamente documentada en Guipúzcoa¹⁵⁰. De hecho, no conocemos casos publicados en España desde 2005, lo que no excluye la presencia de casos aislados diagnosticados en hospitales y centros de referencia. 3) La mayor parte de los casos se describen en adultos, con una afectación similar en varones y mujeres. 4) Las manifestaciones clínicas más frecuentes corresponden a la fase aguda de la enfermedad con un síndrome constitucional asociado a dolor en hipocondrio derecho, siendo las alteraciones crónicas (afectación de la vía biliar) menos habituales. 5) No son infrecuentes las manifestaciones atípicas (nódulos subcutáneos, paniculitis eosinofílica, infiltrados pulmonares, pleuropericarditis, meningitis o adenopatías)^141,143,147 y las complicaciones locales (p. ej., pancreatitis) o absceso subcapsular hepático^151,154. 6) La eosinofilia es constante en la enfermedad, habitualmente con cifras muy elevadas, y constituye el principal dato de sospecha de la misma.

Tabla 6.

Fasciolosis en España

Autor/es	Año	n	C. autónoma	Edad (años)	Sexo	Clínica	Eosinofilia
Pulpeiro et al.^141	1991	15	Galicia	16-64	7 V/8 M	Dolor abdominal (6) Pérdida de peso, astenia (3) Dolor hipocondrio derecho (2) Fiebre (1) Asintomáticos (3)	Sí (14/15)
López-Rosés et al.^142	1993	1	Galicia	46	M	Fiebre, dolor abdominal, ictericia, orinas oscuras, vómitos	No
Arjona et al.^143	1995	20	Cantabria	11-62	14 V/6 M	Dolor abdominal (13) Fiebre (12) Pérdida de peso (7)	Sí (19/20)
Gómez Cerezo et al.^144	1998	1	Castilla y León	67	M	Fiebre, artralgias, urticaria	Sí (2.860/μl)
Segado Soriano et al.^145	1998	3	Madrid	34/39/48	1 V 2 M	Dolor hipocondrio derecho, fiebre	Sí (2.700-17.043/μl)
López-Vélez et al.^146	1999	6	Madrid	24-53	2 V/4 M	Fiebre y dolor abdominal	Sí (1.440-14.400/μl)
Pérez et al.^147	2000	1	Navarra	53	M	Paniculitis eosinofílica	Sí (20.300/μL)
Núñez Fernández et al.^148	2001	2	Galicia	48 43	M V	Fiebre y dolor abdominal Asintomático	8.100/μl 15.900/μl
Cosme et al.^149	2001	37	País Vasco	19-71	23 V/14 M	Fase aguda (32) Fase crónica (5)	Sí (34/37)
Cilla et al.^150	2001	61	País Vasco	20-81	34 V/27 M	Fiebre, dolor abdominal, hepatomegalia	Sí
González-Llorente et al.^151	2002	1	Castilla y León	47	M	Dolor abdominal	Sí (11%)
Cosme et al.^152	2003	7	País Vasco	29-69	4 V/3 M	Fiebre, hepatomegalia, pérdida de peso	Sí
Cirera et al.^153	2004	1	Cataluña	66	M	Síndrome constitucional	5.100/μl
Echenique-Elizondo et al.^154	2005	1	País Vasco	31	M	Dolor abdominal	No definido

La paragonimosis, producida por diferentes especies de Paragonimus, es una trematodosis poco frecuente en España y siempre ha sido diagnosticada como enfermedad importada (2 pacientes de Guinea Ecuatorial y uno de Ecuador)^155-157. Las manifestaciones clínicas más usuales son las respiratorias, que simulan una tuberculosis, enfermedad con la que también se asocia con frecuencia. Es muy habitual encontrar eosinofilia en los pacientes con paragonimosis.

Las infecciones por duelas orientales (Opisthorchis spp., Clonorchis spp., Metagonimus spp. o Heterophyes spp.) son excepcionales en España, con la descripción de un único caso en un inmigrante del sudeste asiático¹⁵⁸.

Para finalizar este apartado debemos señalar la presencia de falsas parasitaciones por Dicrocoelium dendriticum en inmigrantes (eliminación de huevos en las heces sin ocasionar enfermedad). Este trematodo que parasita las vías biliares de herbívoros puede ocasionar enfermedad en humanos, aunque lo más frecuente es la expulsión de huevos por las heces tras la ingesta de hígado crudo de animales infectados. Los casos descritos en España corresponden principalmente a personas de origen subsahariano y, de forma más infrecuente, a magrebíes^159-161.

Nematodosis

Las nematodosis son helmintosis producidas por parásitos del phylum Nematoda, caracterizados por la forma cilíndrica de los vermes y la presencia de dimorfismo sexual. Desde un punto de vista clínico, pueden clasificarse en 3 grandes grupos: intestinales, hemático/dermo/oculares (filariosis) y tisulares (tabla 7).

Tabla 7.

Principales nematodosis en España

Tipo	Género	Especie/s principal/es	Patrón epidemiológico	Enfermedad
Intestinales	Enterobius	E vermicularis	Cosmopolita	Enterobiosis
	Trichuris	T. trichiura	Importada	Tricurosis
	Ascaris	A. lumbricoides	Importada	Ascariosis
	Ancylostoma	A. duodenale	Importada	Uncinariosis
	Necator	N. americanus	Importada
	Strongyloides	S. stercoralis	Cosmopolita	Estrongiloidosis
	Capillaria	C. philipinensis	Importada	Capilariosis
Filariosis	Loa	L. loa	Importada	Loaosis
	Onchocerca	O. volvulus	Importada	Oncocercosis
	Mansonella	M. perstans	Importada	Mansonelosis
	Dirofilaria	D. immitis	Autóctona	Dirofilariosis
	Trichinella	T. spiralis T. britovi	Cosmopolita	Triquinelosis
	Anisakis	A. simplex	Cosmopolita	Anisakidosis
Tisulares	Trichinella
	Toxocara	T. canis T. cati	Cosmopolita	Toxocarosis
	Gnathostoma	G. spinigerum	Importada	Gnatostomosis

Intestinales

La parasitación por Enterobius vermicularis es una de las helmintosis más frecuentes. Sin embargo, las referencias en la literatura española, sobre todo la reciente, son escasas y a menudo discrepantes^{3,4,131,132,162-167}. Los primeros aspectos a considerar en las diferencias de prevalencia descritas son el diseño del estudio y el ámbito del mismo. Así, en Gran Canaria, en un trabajo basado en los datos parasitológicos de todos los centros sanitarios durante un año, la enterobiosis suponía aproximadamente un tercio de los casos (31,5%; 301/957)³. Por otro lado, la prevalencia de esta parasitación depende de si el estudio se realiza en personas asintomáticas^162-164 o en presencia de síntomas¹⁶⁵. Un segundo aspecto de interés es el claro predominio de infectados en la edad pediátrica, dato que puede ser variable en función de la región geográfica (31,5% en Gran Canaria, 20,4% en el valle del Guadalquivir, 10,8% en Valencia y 1,34% en Cuenca)^3,162,163. En todas las series descritas es habitual la coparasitación con otros nematodos y/o protozoos intestinales. Existen pocos datos de esta infección en inmigrantes, siendo más frecuente en niños inmigrantes magrebíes^3,4 y excepcional en niños^130,131,166 y adultos subsaharianos¹⁶⁷. Además de las razones patogénicas, la baja detección de casos puede estar relacionada con la ausencia de empleo del «test de Graham» de manera sistemática¹⁶⁵. En general, la enterobiosis es una enfermedad de escasa importancia, caracterizada por prurito anal y/o genital. Sin embargo, se han descrito algunas complicaciones como la colitis eosinofílica (relacionada con las larvas del parásito) o la disminución de la concentración sérica de metales (cobre, cinc y magnesio)¹⁶⁸. Finalmente, la eosinofilia es leve o no existe en la mayor parte de los casos, con excepción de las formas invasivas.

Las nematodosis intestinales clásicas están producidas por uncinarias (Ancylostoma duodenale, Necator americanus), Ascaris lumbricoides y Trichuris spp. (principalmente Trichuris trichiura y excepcionalmente Trichuris vulpis)¹⁶⁹. Estas enfermedades estuvieron bien representadas en toda la geografía española en otra época, pero en la actualidad su incidencia ha disminuido significativamente gracias a las mejoras higienicosanitarias logradas¹⁷⁰. Por ello, excepto casos aislados, habitualmente en personas de edad avanzada, estas enfermedades aparecen en inmigrantes. El análisis de los casos publicados en los últimos 25 años en España^171-183 permite realizar algunas generalizaciones: 1) En las series en las que se ha estudiado este tipo de parasitosis en adultos, la mayor parte de los casos corresponden a uncinarias, seguidos de Trichuris spp. y A. lumbricoides^{3,113,118,133,167}, invirtiéndose este patrón en las series infantiles¹⁶⁶. 2) La mayor parte de los casos corresponden a inmigrantes procedentes de África subsahariana, aunque también se han descrito en pacientes originarios de Latinoamérica^{130,172,176,181,182} y Asia¹⁷⁹. 3) Es muy frecuente la coparasitación entre los nematodos intestinales clásicos¹⁷³, así como con otros helmintos y protozoos^108,115,121. 4) Las manifestaciones clínicas son muy variables e incluyen un número importante de casos asintomáticos^2,178, asociados o no a eosinofilia absoluta^113,133 o relativa¹¹⁸, molestias abdominales inespecíficas¹⁷⁸ o datos «clásicos» de la enfermedad. Estos últimos constituyen la forma menos frecuente de infección por nematodos intestinales, aunque se encuentran sobrerrepresentados en la literatura. En este sentido se ha publicado un caso de infección por Trichuris spp. con un pólipo rectal¹²¹, varios casos de anemia ferropénica en las infecciones por uncinarias^{172,175,178-180,184} y complicaciones locales o sistémicas en la infección por A. lumbricoides (p. ej., obstrucción intestinal¹⁸², obstrucción biliar/masa pancreática^{174,181,183,185}, síndrome de Löffler¹⁷⁶ o eliminación del gusano adulto¹⁷⁷). 5) La detección de eosinofilia y el grado de la misma es muy variable, aunque, como regla general, se detecta en aproximadamente la mitad de los casos y, en estos, es leve o moderada.

La estrongiloidosis es una enfermedad parasitaria muy importante en España. El análisis de los casos aislados y series de pacientes presenta varias características de interés^{129,186-205,207-213}. La primera consideración a realizar es la dificultad de llevar a cabo el diagnóstico exacto de la nematodosis. En este sentido, el estudio coproparasitológico clásico detecta una mínima proporción de los casos^3,132,167, cifra que se incrementa al emplear técnicas más específicas (p. ej., la prueba de concentración de Baermann, la técnica de Harada-Mori y el cultivo en placa de agar de Koga). Sin embargo, en varias series españolas de estrongiloidosis se basan en el diagnóstico serológico, con las limitaciones inherentes a esta técnica^133,211. La estrongiloidosis en España es una enfermedad que afecta principalmente a adultos, aunque existen casos aislados en niños¹⁹⁹. Un aspecto esencial en la estrongiloidosis es la diferenciación de las manifestaciones clínicas entre los pacientes inmunocompetentes e inmunodeprimidos. En la persona inmunocompetente, esta nematodosis es habitualmente asintomática o cursa con uno o varios de los datos de la triada eosinofilia-diarrea-lesión cutánea. Sin embargo, en el paciente inmunodeprimido desaparece la eosinofilia y pueden presentarse manifestaciones sistémicas graves, como la infección sistémica por microorganismos intestinales vehiculados por Strongyloides. Tiene interés señalar que las principales formas de inmunodepresión asociadas a síndrome de hiperinfección corresponden al uso de corticosteroides y otros inmunodepresores, mientras que la asociación con infección por VIH es poco frecuente y en muchas ocasiones ligada a otros factores de riesgo (p. ej., corticoides o infección por HTLV-I)²⁰⁸ (tabla 8). Desde un punto de vista epidemiológico, en España existen 2 patrones de estrongiloidosis: las formas autóctonas y las importadas. En la actualidad, la estrongiloidosis sigue siendo una enfermedad autóctona, por lo que debe incluirse en el diagnóstico diferencial de cualquier paciente con manifestaciones digestivas o «alérgicas» (tabla 9). Sin embargo, la mayor parte de casos son esporádicos^195,198,209, con la excepción de una zona concreta de Valencia (Gandía y Oliva), en la que se produce una acumulación de pacientes con un perfil bien definido: varones adultos con historia profesional compatible^{189,191,194,215}. Sin embargo, la estrongiloidosis importada es una enfermedad descrita principalmente en inmigrantes, y excepcionalmente en viajeros^203,212 (tabla 10). A diferencia de otras helmintosis importadas, en las que predomina el origen subsahariano, un número importante de casos de estrongiloidosis proceden de Latinoamérica^{129,193,196,200,206,208,212–214}. La mayor parte de los casos son asintomáticos, por lo que parece razonable incluir esta enfermedad en el cribado de los inmigrantes de las zonas geográficas mencionadas. En el resto de casos, las manifestaciones habituales son digestivas y, en menor medida, cutáneas. Cabe señalar la detección de algunos casos en pacientes con manifestaciones alérgicas^206,207, sobre todo de origen latinoamericano, ya que el empleo de corticoides en este contexto podría dar lugar a un síndrome de hiperinfección. La eosinofilia en los pacientes inmunocompetentes (autóctonos o inmigrantes) es muy variable (tablas 9 y 10).

Tabla 8.

Estrongiloidosis y factores de riesgo

Autor/es	Año	n	Factor de riesgo	Edad (años)	Sexo	Clínica	Eosinofilia
Batista et al.^187	1992	1	Infección VIH	35	V	Gastroenteritis Neumonía	No
Cremades-Romero et al.^188	1996	1	Empleo de corticoides	70	V	Gastritis/Dolor abdominal	Sí
Olmos et al.^197	2004	1	Infección VIH Uso inmunosupresores	58	V	Neumonía bilateral	Sí
Beltrán Catalán et al.^201	2009	2	Trasplante renal	51/55	V	Diarrea	Sí
Rodriguez-Hernandez et al.^202	2009	1	Trasplante hepático	67	V	Neumonía bilateral	Sí
Argelich et al.^204	2011	1	Empleo de corticoides	69	V	Meningitis por E. coli	No
Villena-Ruiz et al.^205	2012	1	Infección VIH Empleo de corticoides	37	V	Neumonía bilateral	No
Salvador et al.^129	2013	35	Infección VIH	–	–	Asintomáticos	9/35
Izquierdo et al.^210	2013	1	Trasplante de stem cells	36	V	Neumonía bilateral	No

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Tabla 9.

Estrongiloidosis autóctona en España

Autor/es	Año	n	Localización	Edad (años)	Sexo	Clínica	Eosinofilia
Cremades-Romero et al.^189	1997	37	Valencia	51-87	30 V/7 M	Asintomáticos (13) Digestiva (18) Hiperinfección (2)	100%
Román Sánchez et al.^191	2001	152	Valencia	67 ± 10	120 V/32 M	Asintomáticos (77%) Digestiva (11%) Cutánea (4%)	82%
Pretel et al.^192	2001	3	Murcia	77-82	3 V	Digestiva (1) Hiperinfección (2)	100%
Román-Sánchez et al.^194	2003	31	Valencia	68 ± 8	V	Digestiva (70%) Cutánea (22%)	83%
Martínez Vázquez et al.^195	2003	1	Pontevedra	25	V	Dolor abdominal	Sí
Oltra Alcaraz et al.^196	2004	473	Valencia	51-91	342 V/131 M	–	–
Mayayo et al.^198	2005	1	Zaragoza	79	V	Dolor abdominal y Disnea	No
Valerio et al.^209	2013	2	Barcelona	–	–	–	–

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Tabla 10.

Estrongiloidosis importada en España

Autor/es	Año	n	Origen	Edad (años)	Sexo	Clínica	Método diagnóstico	Eosinofilia
Diaz et al.^193	2002	21	Latinoamérica	–	–	–	Directo	16/21
Oltra Alcaraz et al.^196	2004	18	15 viajeros (África, Latinoamérica/Asia) 3 inmigrantes	–	–	–	Directo	–
Velasco et al.^200	2006	1	Colombia	29	M	Dolor abdominal/Síndrome de malabsorción	Directo	Sí
González et al.^203	2010	33	10 Viajeros 23 Inmigrantes	29-42	18 V/15 M	Digestiva (16) Asintomáticos (17)	Directo	63%
De las Marinas et al.^206	2012	1	Bolivia	27	V	Tos y expectoración	Directo	Sí
Fernádez Rodríguez et al.^207	2012	8	Latinoamérica	35-61	2 V/6 M	Rinitis/Asma/Urticaria	Serología	Sí
Salvador et al.^129	2013	35	Latinoamérica (22) Á. subsahariana (11) Norte de África (2)	–	–	–	Serología	26%
Valerio et al.^209	2013	68	Latinoamérica (41) África (18) Asia (9)	–	–	Asintomáticos (64%) Digestiva (23%) Cutánea (12%)	Directo Serología	90%
Ramírez-Olivencia et al.^211	2014	178	Inmigrantes (120) Guinea Ecuatorial Bolivia Ecuador Viajeros (58)	29-46	76 V/102 M	Asintomáticos (52%) Digestiva (23%) Cutánea (12%)	Directo Serología	49% Relativa 30% Absoluta
Cabezas-Fernández et al.^213	2015	320	Á. subsahariana (285) Latinoamérica (20) Norte de África (15)	13-71	271 V/49 M	Asintomáticos (58%) Digestiva (40,7%) Cutánea (2%)	Serología	45%
Ramos et al.^214	2015	42	Latinoamérica	30-53	23 V/19 M	Asintomáticos	Serología	28%

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Únicamente hemos encontrado una referencia bibliográfica en la literatura española acerca de la infección por Capillaria philipinensis²¹⁶. Esta enfermedad no está limitada a Filipinas, sino que también aparece en países de Extremo Oriente, Oriente Medio o Sudamérica, por lo que es posible la detección de casos importados. La capilarosis cursa, en general, como un proceso diarreico con vómitos, aunque en pacientes enfermos sin tratamiento durante varios meses puede conducir a la muerte debido a la pérdida de electrólitos, o por la sepsis asociada a infección bacteriana secundaria (procesos de autoinfección).

Filariosis

Las filariosis en España presentan 2 patrones diferentes: las formas autóctonas (de distribución cosmopolita), en las que no aparecen microfilarias, y las formas importadas, caracterizadas por la presencia de microfilarias en sangre, piel o globo ocular.

Las formas cosmopolitas están ocasionadas principalmente por 2 especies de Dirofilaria (Dirofilaria immitis y Dirofilaria repens)^217-220. En España, las 2 zonas geográficas en las que se han descrito esta parasitosis son Salamanca y Gran Canaria. La forma más frecuente de infección es la transmisión vectorial por diferentes especies de mosquitos (Aedes spp., Anopheles spp. y Culex spp.) desde mamíferos infectados (principalmente perros). La infección tiene lugar por vermes inmaduros, en general es asintomática y ocasionalmente se presentan nódulos subcutáneos, pulmonares (persistentes o transitorios) y oculares. La eosinofilia es excepcional en estos casos.

Las filariosis asociadas con la presencia de microfilarias en sangre o tejidos son en todos los casos enfermedades importadas en España^{102,113,131,166,221–238}. Prácticamente todos ellos se describen en pacientes africanos, especialmente subsaharianos y con un claro predominio en África del Oeste (principalmente Guinea Ecuatorial). Los casos importados corresponden en su mayoría a inmigrantes, aunque también se han descrito en viajeros^102,237. El análisis de los casos publicados (tablas 11 y 12) no demuestra diferencias significativas en la edad de detección (1-80 años) ni en el sexo de los pacientes. Las 3 filariosis importadas principales son la mansonelosis por Mansonella perstans, la loaosis por Loa loa y la oncocercosis por Onchocerca volvulus. La detección de Wuchereria bancrofti y Mansonella streptocerca es anecdótica²²⁹, y no existen casos publicados de infecciones por Brugia malayi, Brugia timori o Mansonella ozzardi. Estos datos deben ser matizados por las dificultades en el diagnóstico de estas nematodosis. Así, los estudios parasitológicos directos (frotis sanguíneo y/o test de Knott para la detección de microfilaremia, o «pellizcos cutáneos» en la infección por O. volvulus y M. streptocerca) son muy específicos, pero presentan una limitada sensibilidad. Por otro lado, las técnicas serológicas son muy sensibles pero tienen las limitaciones inherentes a ellas (p. ej., reacciones cruzadas con otros helmintos, no diferenciar infecciones activas/pasadas, etc.). De hecho, el empleo de técnicas de biología molecular permite la detección de un número importante de casos de loaosis no diagnosticados por técnicas clásicas^239,240. Por otro lado, la evolución temporal de las filariosis importadas presenta un patrón claro, con un número progresivamente menor de casos de oncocercosis (muy posiblemente relacionado por las medidas de control en países endémicos, como Guinea Ecuatorial) y un número progresivamente mayor de casos de mansonelosis (posiblemente ligado al cribado de estas entidades en inmigrantes). Las manifestaciones clínicas son muy variables, con un número importante de casos asintomáticos. En los casos sintomáticos, las manifestaciones son las habituales de estas nematodosis: cutáneas (p. ej., prurito, exantema, nódulos) y oculares. En este sentido, tiene interés señalar la presencia de manifestaciones atípicas, como las calcificaciones mamarias^227,232. La presencia de eosinofilia es muy frecuente, aunque su ausencia no excluye el diagnóstico.

Tabla 11.

Filariosis importada en España (casos)

Autor/es	Año	n	Origen	Edad (años)	Sexo	Microorganismo	Clínica	Eosinofilia
Cuadros et al.^221	1990	1	Guinea Ecuatorial	66	M	Onchocerca volvulus	Prurito	Sí
Rodriguez et al.^222	1992	1	Guinea	15	M	Onchocerca volvulus	Prurito e hiperpigmentación	Sí
Puente et al.^223	1995	1	Guinea Ecuatorial	27	M	Onchocerca volvulus	Lesiones hipopigmentadas	Sí
Puente et al.^224	1995	1	Guinea Ecuatorial	38	M	Loa loa	Edema subcutáneo	Sí
Molina et al.^225	1999	1	Senegal	30	V	Mansonella perstans	Asintomático	Sí
Daza et al.^226	2000	1	Guinea Ecuatorial	34	M	Onchocerca volvulus	Prurito y edema subcutáneo	Sí
Hernández et al.^228	2003	1	Guinea Ecuatorial	22	M	Onchocerca volvulus	Sowda	Sí
Saldarreaga et al.^230	2004	1	Nigeria	28	M	Loa loa	Angioedema	Sí
Arribas et al.^232	2005	1	Guinea ¿?	50	M	Onchocerca volvulus	Calcificaciones mamarias	–
López-Rodriguez et al.^233	2007	1	Camerún	24	V	Loa loa	Larva ocular	–
Gil-Setas et al.^234	2010	1	Guinea ¿?	69	M	Loa loa	Prurito/S constitucional	Sí
Moliner et al.^235	2011	1	Guinea Ecuatorial	17	M	Loa loa	Meningoencefalitis	Sí
Iborra et al.^236	2011	1	Guinea Ecuatorial	20	M	Loa loa	Lesiones cutáneas	Sí

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Tabla 12.

Filariosis importada en España (series)

Autor/es	Año	n	Origen	Edad	Sexo	Microorganismo	Clínica	Eosinofilia
Bastarrika et al.^227	2001	4	Guinea ¿?	46-64	M	–	Calcificaciones mamarias	–
Huerga et al.^166	2002	39	África	0-13	–	Onchocerca volvulus (30) Mansonella perstans (24) Loa loa (4)	Prurito (19) Lesiones cutáneas (7) Lesión ocular (6)	Sí (35/39)
López-Vélez et al.^229	2003	245	África (80%)	1-80	–	Onchocerca volvulus (209) Mansonella perstans (85) Loa loa (13) Mansonella streptocerca (7) Wuchereria bancrofti (1)	–	–
Carrillo Casas et al.^231	2004	30	África subsahariana Guinea Ecuatorial (57%)	39 ± 17	17 V/13 M	Loa loa	Cutánea (prurito, exantema) Larva ocular (1)	Sí (76%)
Pardo et al.^113	2006	63	África subsahariana	–	–	Mansonella perstans (13) Loa loa (4) Onchocerca volvulus (1)	Asintomáticos (72%)	Sí (100%)
Zamarrón Fuertes et al.^102	2010	50	África subsahariana	50	–	Loa loa (26) Onchocerca volvulus (17) Mansonella perstans (13) Wuchereria bancrofti (1)	Lesiones cutáneas (35/50)	Sí (38/50)
Monge-Maillo et al.^237	2014	18	África subsahariana	25-42	-	Onchocerca volvulus (16) Mansonella perstans (2) Loa loa (1)	Prurito	–
Belhassem-García et al.^131	2015	40	África	12 ± 4	–	–	–	Sí (52%)
Cobo et al.^238	2015	97	África del Oeste	30 ± 10	86 V/11 M	Mansonella perstans (96 Loa loa (4)	Dolor abdominal (37) Asintomáticos (17)	Sí (27%)

M: mujer; V: varón; –: no datos.

Tisulares

Las 4 nematodosis tisulares principales descritas en España son: la triquinelosis, la anisakidosis, la toxocarosis y la gnatostomosis.

Las infecciones producidas por nematodos tisulares del género Trichinella son parasitosis autóctonas, bien referidas en la literatura española, y resulta excepcional su descripción como patología importada^241-256. Las 2 especies principales implicadas en los casos clínicos descritos en España son Trichinella spiralis y Trichinella britovi. La forma habitual de contagio es la ingesta de carne cruda o poco cocinada de cerdos y jabalíes infectados, lo que implica que los casos publicados se agrupen en forma de brotes. Tras el control del ciclo doméstico en nuestro territorio (cerdos), los animales salvajes, como jabalíes, han sido el origen de la mayor parte de los brotes recientes. De cualquier forma, la incidencia de casos de esta parasitosis es cada vez menor, probablemente por la vigilancia veterinaria previa al consumo de carne de caza. Los principales brotes (indicados en la fig. 2) se concentran en 5 áreas montañosas: 1) cordillera Cantábrica y área pirenaica; 2) cordillera Ibérica; 3) cordillera Central; 4) Montes de Toledo, y 5) cordillera Bética. En los últimos 25 años no hay casos autóctonos descritos en Galicia, Murcia o la Comunidad Canaria. Las manifestaciones clínicas de la enfermedad se deben a la invasión tisular por el parásito y a la respuesta inmunológica que se desencadena. Las formas agudas incluyen, en proporción variable en cada brote, los siguientes datos: mialgias, fiebre, exantema, diarrea y edema palpebral. También se han descrito casos de formas atípicas, como la calcificación de la musculatura torácica²⁵⁴. La eosinofilia y la elevación de creatinina quinasa son datos de laboratorio habituales en los casos descritos.

Figura 2.

N.° de brotes de triquinelosis en España por comunidad autónoma (1990-2015).

Desde 1991, la descripción de casos aislados y series clínicas de anisakidosis es constante en nuestro país^257-287. La afectación del ser humano se produce por la ingesta de pescado fresco, crudo o poco cocinado (p. ej., microondas²⁶⁸), siendo el antecedente epidemiológico más frecuente el consumo de boquerones y, en algunos casos, de cebiche²⁸⁴. La práctica totalidad de casos corresponden a infecciones adquiridas de forma autóctona y se describen en la mayor parte de las comunidades autónomas, principalmente en la franja central de la Península (fig. 3). Los agentes causales más frecuentes son nematodos del género Anisakis (especialmente Anisakis simplex) y en menor medida Pseudoterranova decipiens²⁵⁸. Las consecuencias patológicas de la infección por estos nematodos se manifiestan por 3 patrones diferentes: digestivos, alérgicos o mixtos. Las formas digestivas pueden afectar a varios tramos del mismo, destacando la afección de la región gastroduodenal y la región ileal, ciego y colon. Las manifestaciones clínicas dependen de 2 mecanismos complementarios: la agresión directa por el nematodo y la respuesta de hipersensibilidad local al mismo. En la afectación del tracto digestivo superior las manifestaciones clínicas habituales son un dolor epigástrico agudo tras la ingesta de pescado, frecuentemente asociado a manifestaciones alérgicas. Sin embargo, cuando está involucrado el tracto digestivo bajo se presentan cuadros de dolor abdominal con características indistinguibles de una apendicitis aguda o una obstrucción intestinal. También se han descrito otras manifestaciones atípicas, como la rotura esplénica²⁸⁶ o la aparición de masa abdominal²⁷¹. Las manifestaciones alérgicas son muy variables, tanto en su asociación con la clínica intestinal, como en su gravedad (desde formas cutáneas simples a anafilaxia)^260,261,284. Otras manifestaciones inhabituales de hipersensibilidad a estos nematodos, descritas en nuestro país, son la aparición de un síndrome nefrótico²⁸¹ y la gingivoestomatitis²⁷⁷. La eosinofilia es un hallazgo inconstante en esta parasitosis (4-41%), y depende de las formas clínicas mencionadas.

Figura 3.

Provincias con casos publicados de anisakidosis (1990-2015).

Los datos acerca de la toxocarosis, producida por Toxocara spp., en España son escasos y complejos de interpretar^287-295. Así, los estudios de seroprevalencia de esta infección, realizados en la década de los noventa en algunas zonas del país, demuestran una elevada tasa de positividad, con cifras de hasta el 66% en niños de clases económicas bajas en Guipúzcoa, el 3,4% en la población general en la Comunidad Canaria y entre el 17 y el 32% en Galicia^288,292. Estos datos deben ser matizados, ya que el diagnóstico etiológico de toxocarosis se basa en la serología, metodología que muestra reactividad cruzada con otros nematodos como Anisakis spp.²⁹⁴. Los escasos casos clínicos de toxocarosis descritos se corresponden tanto a formas importadas²⁹⁵ como autóctonas y, dentro de estas últimas, a toxocarosis ocular²⁹⁰ y a larva migrans visceral²⁸⁹. En los casos con manifestaciones viscerales es usual la presencia de eosinofilia²⁹¹.

Finalmente, la gnatostomosis, producida principalmente por Gnathostoma spinigerum, es una nematodosis tisular poco frecuente, aunque descrita ocasionalmente en España^296-300. Esta helmintosis aparece como consecuencia del consumo de alimentos (p. ej., pescado crudo, ranas, serpientes) y se manifiesta, de forma habitual, por lesiones cutáneas (similares a la larva cutánea migrans) y, en casos graves, por una mielorradiculitis o una radiculomielo-meningoencefalitis^298,299. En general, es una enfermedad importada tras viajes a Latinoamérica^297,298 y Asia (Sudeste Asiático y China)^297,298,300, aunque también se han diagnosticado 2 casos autóctonos en mujeres de Granada que no habían realizado viajes a los trópicos²⁹⁶.

Conclusiones

En resumen, las helmintosis (autóctonas o importadas, en viajeros o inmigrantes, con o sin inmunosupresión) es un problema importante en la población española tanto en lo que respecta a su prevalencia como a las consecuencias médicas. La asociación con eosinofilia (absoluta o relativa) presenta una gran variabilidad dependiendo de múltiples factores. Por ello, el conocimiento de la situación actual puede facilitar el diagnóstico etiológico de las helmintosis, lo que conlleva una actitud terapéutica adecuada, evitando actitudes «empíricas» que puede ser insuficientes, inadecuadas e incluso perjudiciales³⁰¹.

Financiación

Los autores declaran no haber recibido financiación para la redacción de este trabajo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.