Diatomeas epifitas consumidas por adultos de abulón (Haliotis spp.) en Baja California Sur, México

Resumen

Con el objetivo de elaborar la lista florística de diatomeas que son consumidas por abulones adultos, se revisaron contenidos intestinales de especímenes silvestres de abulón azul (Haliotis fulgens) y amarillo (H. corrugata), con la hipótesis de que se encontrarían principalmente formas epifitas, sobre todo de Macrocystis pyrifera. Para ello, se hicieron 7 muestreos entre marzo y septiembre de 2012 en La Bocana, BCS, México. En cada muestreo se recolectaron de 4 a 10 especímenes adultos de H. fulgens y H. corrugata. Los organismos se disecaron para extraer sus contenidos intestinales, los cuales se oxidaron con ácido nítrico y alcohol. Las diatomeas montadas con Pleurax se observaron bajo un microscopio con contraste de fases y óptica planapocromática. Así, se elaboró la primera lista florística de diatomeas consumidas por abulones adultos que incluyó 151 taxa (especies y variedades) y 2 nuevos registros para la región: Navicula johanrossi y Navicula cluthensis. Entre los 61 géneros identificados, los mejor representados fueron: Cocconeis (17 especies), Navicula (15), Amphora (15) y Nitzschia (11); la mayoría fueron formas epifitas, aunque no particularmente de M. pyrifera. La alta riqueza de especies observada confirmó que los adultos de Haliotis spp. no son selectivos al consumir diatomeas.

Abstract

In order to construct the floristic list of diatoms that are grazed by adult abalone, we examined gut contents of wild specimens of green (Haliotis fulgens) and pink abalone (H. corrugata). The hypothesis that mostly epiphytic forms of diatoms, particularly those from Macrocystis pyrifera would be found in the gut contents was tested. To do that, 7 samplings were carried out between March and September (2012) at La Bocana, BCS, México. Four to ten specimens of H. fulgens and H. corrugata ranging from 96 to 173 mm were collected every month approximately. These were dissected and their gut contents extracted, part of which were oxidized in a mixture of commercial alcohol and nitric acid. The cleaned diatoms were mounted on permanent slides using Pleurax mounting media. Diatoms were observed and photographed under a compound microscope with phase contrast and planapochromatic optics. The first floristic list of diatoms that are grazed by adult abalone was thus constructed. This yielded 151 taxa including species and varieties, and 2 new records for the region: Navicula johanrossi and Navicula cluthensis. The best represented among the 61 identified genera were: Cocconeis with 17 especies, Navicula (15), Amphora (15) and Nitzschia (11). These were mostly epiphytic forms, albeit not particularly of M. pyrifera. The high species richness observed confirms that adult Haliotis spp. are not selective when grazing on diatoms.

Introducción

A finales de la década de 1990, algunas investigaciones científicas se enfocaron en determinar la dieta in situ de abulones (Haliotis spp.) de la costa occidental de la península de Baja California, México; esto, con la finalidad de generar información sobre sus hábitos alimentarios. La idea aceptada era que la dieta era a base de macroalgas, tanto para juveniles (Guzmán Del Próo, Serviere-Zaragoza y Siqueiros-Beltrones, 2003; Serviere-Zaragoza, García-Hernández y Siqueiros-Beltrones, 2003) como para adultos de abulón (Mazariegos-Villarreal, Casas-Valdez, Siqueiros-Beltrones, Piñón-Gimate y Serviere-Zaragoza, 2012).

No obstante, también se ha reconocido el papel de las diatomeas (Bacillariophyceae) en la dieta de abulones jóvenes y sus poslarvas (Siqueiros-Beltrones, 2000, 2002; Siqueiros-Beltrones y Voltolina, 2000). Así, se han elaborado inventarios sobre las diatomeas disponibles para el consumo de abulones silvestres, e inventarios de las consumidas de facto por juveniles (Siqueiros-Beltrones, Serviere-Zaragoza y Guzmán-Del Próo, 2005; Siqueiros-Beltrones y Valenzuela-Romero, 2001,2004; Siqueiros-Beltrones, Valenzuela-Romero, Hernández-Almeida, Argumedo-Hernández y López-Fuerte, 2004). A la fecha se han registrado 300 taxa disponibles en los sustratos del ambiente natural del abulón, principalmente formas epifitas de macroalgas; de estas, 150 taxa han formado parte de los contenidos intestinales de juveniles de Haliotis spp. (Argumedo-Hernández y Siqueiros-Beltrones, 2010).

Algunos estudios demuestran que las macroalgas consumidas por el abulón en la región occidental de la península de Baja California, tales como Macrocystis pyrifera (L.) C. Agardh conforman un sustrato sobre el que proliferan diatomeas (Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernández, 2005), las cuales podrían proporcionar elementos nutritivos complementarios e indispensables para los abulones adultos. De acuerdo con esto, surgió la hipótesis de que las diatomeas epifitas juegan un papel importante en la dieta de Haliotis spp. (Siqueiros-Beltrones et al., 2004).

Dada la importancia de este recurso, se requiere seguir ampliando la base científica para la adecuada administración de sus poblaciones naturales y en cultivo. Asimismo, acceder eventualmente al contraste de la hipótesis referida. Nuestro objetivo fue conocer cuáles especies de diatomeas son ingeridas por abulones adultos; para ello, se inició la elaboración de una lista representativa de las especies de diatomeas que conforman la dieta de abulones adultos en su ambiente natural.

En este estudio se contrastó la primera hipótesis de que las muestras de diatomeas en contenidos intestinales de adultos de Haliotis fulgens Philippi y H. corrugata Swainson (fig. 1) estarían conformadas principalmente por formas epifitas; muchas de las cuales serían formas que proliferan sobre láminas de M. pyrifera. Asimismo, con base en observaciones previas (Argumedo-Hernández y Siqueiros-Beltrones, 2010; Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernández, 2012), se contrastó también la segunda hipótesis de que las diatomeas ingeridas in situ por abulones adultos representarían la taxocenosis de diatomeas disponibles en el medio natural, dado que estos moluscos no muestran selectividad en el consumo de diatomeas.

Figura 1.

Ejemplares adultos de Haliotis fulgens (A) y H. corrugata (B) de la costa occidental de la península de Baja California.

Materiales y métodos

Se examinaron los contenidos intestinales de 107 especímenes silvestres de abulón: 57 de abulón azul (H. fulgens) y 50 de abulón amarillo (H. corrugata). Los especímenes fueron recolectados en la localidad La Bocana en la costa occidental de Baja California Sur (BCS), México (26°44’ N, 113°36’ O) (fig. 2), durante 7 muestreos realizados entre marzo y septiembre de 2012. En cada fecha, mediante buceo autónomo, se recolectaron a una profundidad de 4 a 12 m, de 4 a 10 especímenes de abulones adultos (azul y amarillo) con tallas de 96 a 173 mm, y un promedio general de 130 mm (tabla 1). Los especímenes de abulón fueron mantenidos 2 a 3 días en los tanques de cultivo de la Cooperativa Progreso de La Bocana, antes de ser transportados en hielo (cubiertos con láminas de M. pyrifera) a los laboratorios del CICIMAR-IPN en La Paz, BCS.

Figura 2.

Localización del área de recolecta, La Bocana (recuadro) de especímenes de Haliotis fulgens y H. corrugata en la costa occidental de la península de Baja California.

Tabla 1.

Cantidad de especímenes de H. fulgens y H. corrugata recolectados en La Bocana por fecha y tallas promedio

Fecha	H. fulgens	Talla (mm)	H. corrugata	Talla (mm)
29 marzo	10	125	10	127
1 mayo	10	114	10	114.5
27 mayo	5	128	5	137
4 julio	10	138	10	141
1 agosto	8	139	8	131
1 septiembre	10	141	3	148
28 septiembre	4	139	4	122

Una vez disecados los ejemplares, el intestino se separó y se abrió longitudinalmente con un bisturí; una parte del contenido intestinal se recuperó con una pipeta de plástico (5 ml) y se colocó en un frasco de plástico de 250 ml con alcohol al 80%. Los organismos de la misma especie recolectados en una misma fecha representaron una muestra base, esto es, una muestra compuesta de H. fulgens y otra de H. corrugata por muestreo.

Para la identificación de las diatomeas, se tomaron 5 submuestras (réplicas) de cada muestra base y cada una de ellas se colocó en un tubo de ensayo. La materia orgánica de las frústulas fue oxidada, utilizando una mezcla de muestra, alcohol comercial y ácido nítrico en una proporción de 1:3:5 (Siqueiros-Beltrones y Voltolina, 2000), variando las proporciones de alcohol y ácido, de acuerdo con la cantidad de materia orgánica en cada muestra. Después de la oxidación se hicieron lavados repetidos con agua purificada hasta obtener un pH≥ 6. De cada submuestra se elaboró una laminilla permanente doble (con una repetición) usando la resina sintética Pleurax (IR= 1.7).

Las diatomeas fueron identificadas bajo un microscopio con contraste de fases y óptica planapocromática a 1000× y se fotografiaron especímenes representativos para la elaboración de una referencia iconográfica. La identificación se realizó con base en: Cleve-Euler (1968); Desikachary (1988); Foged (1984); Hendey (1964); Hustedt (1959; 1961 -1966); López-Fuerte, Siqueiros-Beltrones y Navarro (2010); Peragallo y Peragallo (1908); Round, Crawford y Mann (1990); Schmidt et al. (1874-1959); Siqueiros-Beltrones (2002); Siqueiros-Beltrones y Hernández-Almeida (2006); Siqueiros-Beltrones y Valenzuela-Romero (2001); Siqueiros-Beltrones et al. (2004);Van Heurck (1986); Witkowski, Lange-Bertalot y Metzeltin (2000). Se hicieron actualizaciones nomenclaturales según Algaebase (http://www.algaebase.org/) cuando estuvieron disponibles; en caso contrario se incluyó la referencia utilizada.

Resultados

Se identificaron 151 taxa de diatomeas en contenidos intestinales de ambas especies de abulón, incluyendo especies y variedades (tabla 2); el número de taxa varió entre 28 y 61 por muestra. Estos valores son altos e indican una elevada riqueza de especies de diatomeas (S) disponibles en el ambiente, tanto a lo largo del periodo de muestreo como por cada fecha de muestreo. Asimismo, dicha riqueza coincide con los hábitos alimentarios no selectivos de abulones, lo que apoya nuestra segunda hipótesis.

Tabla 2.

Taxa de diatomeas identificados entre los contenidos intestinales de Haliotis fulgens y H. corrugata recolectados en La Bocana, BCS de marzo a septiembre de 2012

Taxa
1.	Achnanthes brevipes var. intermedium (Kützing) Cleve 1895: 193
2.	Achnanthes curvirostrum J. Brun
3.	Achnanthes pseudogroenlandica Hendey
4.	Actinocyclus curvatulus Janisch (fig. 6)
5.	Actinocyclus octonarius Ehrenberg (fig. 9)
6.	Actinoptychus adriaticus Grunow (fig. 25)
7.	Actinoptychus aster J. Brun
8.	Actinoptychus minutus Greville (fig. 28)
9.	Actinoptychus senarius (Ehrenberg) Ehrenberg (fig. 8)
10.	Amphicocconeis disculoides (Hustedt) M. De Stefano et D. Marino
11.	Amphora angusta Gregory (fig. 114)
12.	Amphora bigibba Grunow
13.	Amphora bigibba var. interrupta (Grunow) Cleve (fig. 110)
14.	Amphora holsaticoides T. Naguma et H. Kobayasi
15.	Amphora sp. 1
16.	Amphora laevis Gregory
17.	Amphora pediculus (Kützing) A. Grunow ex A. Schmidt
18.	Amphora pusio var. parvula Floegel. Peragallo (1908), p. 199
19.	Amphora proteus var. contigua Cleve (figs. 104, 109). Peragallo (1908), p. 201
20.	Amphora wisei (M. M. Salah) R. Simonsen
21.	Asteromphalus heptactis (Brébisson) Ralfs
22.	Aulacodiscus affinis Grunow
23.	Bacillaria socialis (Gregory) Ralfs
24.	Berkeleya rutilans (Trentepohl ex Roth) Grunow
25.	Biddulphia biddulphiana (J. E. Smith) Boyer
26.	Biddulphia tuomeyii (Bailey) Roper
27.	Caloneis linearis (Grunow) Boyer
28.	Campylodiscus simulans Gregory (fig. 7)
29.	Campylopyxis garkeana (Grunow) L. Medlin (figs. 79-80 y 86)
30.	Catacombas gallionii (Bory de Sait Vincent) D. M. Williams et Round (fig. 81)
31.	Cocconeiopsis patrickae (Hustedt) Witkowski. Witkowski, Lange-Bertalot y Metzeltin (2000), p. 174
32.	Cocconeis cf. nitens H. Edsbagge
33.	Cocconeis convexa M. H. Giffen
34.	Cocconeis costata var. hexagona Grunow (fig. 54)
35.	Cocconeis diminuta Pantocsek
36.	Cocconeis dirupta W. Gregory (figs. 49, 52, 57 y 65)
37.	Cocconeis dirupta var. flexella (Janish et Rabenhorst) Cleve
38.	Cocconeis diruptoides Hustedt
39.	Cocconeis distans W. Gregory
40.	Cocconeis guttata Hustedt et Aleem (figs. 53 y 55)
41.	Cocconeis pediculus Ehrenberg
42.	Cocconeis peltoides Hustedt
43.	Cocconeis placentula var. euglypta (Ehrenberg) Grunow (fig. 48)
44.	Cocconeis pseudomarginata Gregory
45.	Cocconeis scutellum Ehrenberg (figs. 44-45, 51, 56, 61-62 y 64)
46.	Cocconeis speciosa Gregory (figs. 46-47)
47.	Cocconeis sublittoralis Hendey (figs. 59 y 69)
48.	Cocconeis vetusta A. W. F. Schmidt (fig. 58)
49.	Coscinodiscus radiatus Ehrenberg
50.	Cyclotella litoralis Lange et Syvertsen (fig. 11)
51.	Cymbellonitzschia sp.
52.	Delphineis surirella var. australis (P. Petit) P. M. Tsarenko
53.	Diplomenora cocconeiformis (A. Schmidt) K. L. Blazé
54.	Diploneis crabro (Eherenberg) Eherenberg
55.	Diploneis didyma (Ehrenberg) Eherenberg
56.	Diploneis papula (A. W. F. Schmidt) Cleve (fig. 63)
57.	Diploneis smithii (Brébisson) Cleve
58.	Diploneis vacillans var. renitens (A. Schmidt) Cleve
59.	Ehrenbergia granulosa (Grunow) Witkowski (figs. 16-17 y 26-27)
60.	Eunotograma sp. 1
61.	Fallacia litoricola (Hustedt) D. G. Mann
62.	Fogedia finmarchica (Cleve et Grunow) Witkowski, D. Metzeltin et Lange-Bertalot
63.	Fragilariopsis pseudonana (Hasle) Hasle
64.	Gephyria media Arnott in C. Johnston
65.	Gomphonemopsis psudoexigua (R. Simonsen) L. K. Medlin (figs. 85 y 88)
66.	Gomphoseptatum aestuari (Cleve) L. K. Medlin (figs. 72-75)
67.	Grammatophora hammulifera Kützing (figs. 33 y 40)
68.	Grammatophora gibberula Kützing (figs. 31, 32, 35, 39 y 41-43)
69.	Grammatophora marina (Lyngbye) Kützing (figs. 30 y 36-37)
70.	Grammatophora oceanica Ehrenberg (figs. 29, 34 y 38)
71.	Gyrosigma tenuissimum var. genuinum A. Cleve. Cleve (1968), p. 14.
72.	Halamphora acutiuscula (Kützing) Levkov
73.	Halamphora coffeaeformis (C. Agardh) Levkov (figs. 102, 107 y 108)
74.	Halamphora costata (W. Smith) Levkov
75.	Halamphora hybrida (Grunow) Levkov (fig. 113)
76.	Hantzschia virgata (Roper) Grunow (figs. 111-112)
77.	Hyalodiscus scoticus (Kützing) Grunow (fig. 18)
78.	Hyalosira delicatula var. gibbosa (Østrup) Witkowski
79.	Hyalosira sp. 1
80.	Licmophora abbreviata C. Agardh (fig. 71)
81.	Licmophora communis (Heibeg) Grunow (fig. 83)
e	Licmophora flabellata (Greville) C. Agardh
83.	Licmophora gracilis (Ehrenberg) Grunow (fig. 84)
84.	Licmophora remulus Grunow
85.	Luticola mutica (Kützing) D. G. Mann
86.	Mastogloia acutiuscula Grunow
87.	Mastogloia crucicula var. alternans Zanon (fig. 98)
88.	Mastogloia pusilla var. subcapitata Hustedt
89.	Melosira nummuloides C. Agardh (fig. 14)
90.	Melosira polaris Grunow (fig. 20). Schmidt, Schmidt, Fricke, Heiden, Muller y Hustedt, 1959Hustedt. (1874-1959). Lam. 179, f. 8
91.	Navicula cf. agnita Hustedt (fig. 93)
92.	Navicula cf. britannica Hustedt. Hendey (1964), p. 195
93.	Navicula caribaea Cleve. López-Fuerte, Siqueiros-Beltrones y Navarro (2010), p. 38
94.	Navicula cincta (Ehrenberg) Ralfs in Pritchard (figs. 3 y 101)
95.	Navicula cluthensis Gregory^* (figs. 97 y 99)
96.	Navicula digito-radiata (Gregory) Ralfs
97.	Navicula directa (W. Smith) Ralfs in Pritchard (figs. 94, 96)
98.	Navicula diversistriata Hustedt (fig. 100). Hustedt (1955), p. 28
99.	Navicula cf. diserta Hustedt
100.	Navicula johanrossii Giffen^* (fig. 105)
101.	Navicula longa Gregory Ralfs ex Pritchard (fig. 95)
102.	Navicula cf. normalis Hustedt
103.	Navicula parva (Ehrenberg) Ralfs (fig. 103)
104.	Navicula pavillardi Hustedt
105.	Navicula pennata A. Schmidt (fig. 92)
106.	Navicula aff. phylleptosoma Lange-Bertalot
107.	Navicula cf. rusticensis Lobban
108.	Navicula sp. 1
109.	Nitzschia bicapitata Cleve
110.	Nitzschia capitellata Hustedt
111.	Nitzschia constricta W. Gregory (fig. 115). Peragallo (1908), p. 270
112.	Nitzschia dissipata var. genuina Kützing. Cleve-Euler (1952), p. 71
113.	Nitzschia distans W. Gregory
114.	Nitzschia frustulum (Kützing) Grunow
115.	Nitzschia frustulum var. perminutum Grunow
116.	Nitzschia gracilis Hantzsch
117.	Nitzschia laevis Hustedt. Hustedt (1955), p. 46
118.	Nitzschia lanceola Grunow
119.	Nitzschia lorenziana var. subtilis Grunow
120.	Nitzschia scalpelliformis (Grunow) Grunow. Foged (1984), p. 79
121.	Odontella aurita (Lyngbye) C. Agardh
122.	Opephora pacifica (Grunow) Petit (fig. 76)
123.	Paralia sulcata f. radiata Grunow (figs. 10 y 15)
124.	Parlibellus cruciculoides (C. Brockman) Witkowski, Lange- Bertalot et Metzeltin
125.	Parlibellus hamulifer (Grunow) E. J. Cox (figs. 5 y 106)
126.	Planothidium hauckianum (Grunow) Round et Bukhtyarova
127.	Pleurosigma sp. 1
128.	Pleurosigma formosum W. Smith
129.	Pleurosigma intermedium W. Smith
130.	Podosira stelliger (Bailey) D. G. Mann (fig. 19)
131.	Proschkinia complanata (Grunow) A. D. G. Mann
132.	Psammodyction sp. 1
133.	Psammodiscus nitidus (W. Gregory) Round et D. G. Mann (fig. 12 y 22)
134.	Pseudo-nitzschia sicula (Castracane) H. Peragallo
135.	Rhabdonema arcuatum (Lyngbye) Kützing
136.	Rhaphoneis surirella var. ceylanica (Cleve) Foged (fig. 24)
137.	Rhoicosphenia adolphii M. Schmidt, Schmidt, Fricke, Heiden, Muller y Hustedt (fig. 77-78)
138.	Rhoicosphenia genuflexa (Kützing) L. K. Medlin (figs. 68 y 69-70)
139.	Rhoikoneis sp. 1
140.	Rhopalodia pacifica Krammer
141.	Seminavis strigosa (Hustedt) Danieledis et Economou-Amilli
142.	Stauronella sp.1
143.	Stephanodiscus cf. niagarae Ehrenberg (fig. 13)
144.	Striatella unipunctata (Lyngbye) C. Agardh (figs. 82 y 91)
145.	Tabularia investiens (W. Smith) D. M. Williams et Round (fig. 90)
146.	Tabularia fasciculata (C. Agardh) D. M. Williams et Round (figs. 87 y 89)
147.	Thalassionema nitzschioides (Grunow) Mereschkowsky
148.	Toxarium undulatum Bailey
149.	Trachyneis aspera (Ehrenberg) Cleve
150.	Trigonium alternans (Bailey) A. Mann (fig. 21)
151.	Tryblionella hungarica (Grunow) Frenguelli

*

Nuevos registros para el Pacífico mexicano.

Entre los taxa identificados se encuentran diatomeas formadoras de colonias (sensuRound et al., 1990), algunas de las cuales se conservaron formando grumos o cadenas en las preparaciones permanentes (figs. 3-5), habiendo resistido el paso por el tracto digestivo de los abulones y a la oxidación de las muestras con ácido nítrico.

Figuras 3-5.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 3: cúmulo de Navicula cincta entre los contenidos intestinales de Haliotis spp., después de la oxidación con ácido nítrico (1000×); 4: misma, pero a 400×; 5: fragmento de una cadena de Parlibellus hamulifer. Barra= 10 μm.

Se identificaron 61 géneros, de los cuales los mejor representados fueron: Cocconeis con 17 especies, Navicula (15), Amphora (15) y Nitzschia (11), mismos que comprendieron cerca del 45% de la florística. Nueve taxa no pudieron ser identificados a nivel de especie, pero se sumaron a la riqueza específica. Por otra parte, se encontraron 2 nuevos registros para la región: Navicula johanrossi Giffen y N. cluthensis Gregory, las cuales fueron poco frecuentes. En la referencia iconográfica (figs. 4-115) se representan 64 taxa (42.38%). El resto de los taxa de diatomeas que aparecen en la lista han sido registradas como epifitas de macroalgas comunes en el ambiente rocoso en donde habitan Haliotis spp. del noroeste mexicano, lo que apoya nuestra primera hipótesis.

Figuras 6-14.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 6: Actinocyclus curvatulus; 7: Campylodiscus simulans; 8: Actinoptychus senarius; 9: Actinocyclus octonarius; 10: Paralia sulcata f. radiata; 11: Cyclotella litoralis; 12: Psammodiscus nitidus; 13: Stephanodiscus cf. niagarae; 14: Melosira numuloides. Barra= 10 μm.

Figura 15-28.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 15: Paralia sulcata f. radiata; 16, 17, 26, 27: Ehrenbergia granulosa; 18: Hyalodiscus scoticus; 19: Podosira stelliger; 20: Melosira polaris; 21: Trigonium alternans; 22: Psammodiscus nitidus; 23: Delphineis surirella var. australis; 24: Raphoneis surirella var. ceylanica; 25: Actinoptychus adriaticus; 28: Actinoptychus minutus. Barra= 10 μm.

Figura 29-43.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 29, 34, 38: Grammatophora oceanica; 30, 36-37: Grammatophora marina; 31-32, 35, 39, 41-43: Grammatophora gibberula; 33, 40:Grammatophora hamulifera. Barra= 10 μm.

Figura 44-67.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 44-45, 51, 56, 61-62, 64: Cocconeis scutellum; 46-47: Cocconeis speciosa; 48: Cocconeis placentula var. euglypta; 49, 52, 57, 65: Cocconeis dirupta; 53, 55: Cocconeis guttata; 54: Cocconeis costata var. hexagona; 58:Cocconeis vetusta; 59-60: Cocconeis sublitoralis; 63:Diploneis papula. Barra= 10 μm.

Figura 68-91.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 68-70: Rhoicosphenia genuflexa; 71: Licmophora abreviata; 72-75: Gomphoseptatum aestuari; 76: Opephora pacifica; 77, 78: Rhoicosphenia adolphii; 79-80, 86: Campylopyxis garkeana; 81:Catacombas gaillioni; 82, 91: Striatella unipunctata; 83: Licmophora communis; 84: Licmophora gracilis; 85, 88: Gomphonemopsis pseudexigua; 87, 89: Tabularia tabulata var. fasciculata; 90: T. investiens. Barra= 10 μm.

Figura 92-115.

Diatomeas en contenidos intestinales de Haliotis spp. en la costa oeste de la península de Baja California. 92: Navicula pennata; 93:Navicula cf. agnita; 94, 96: Navicula directa; 95: Navicula longa; 97, 99: Navicula cluthensis; 98: Mastogloia crucicula var. alternans; 100: Navicula diversistriata; 101: Navicula cincta; 102, 107-108: Halamphora coffeaeformis; 103: Navicula parva; 104, 109: Amphora proteus var. contigua; 105: Navicula johanrossi; 106: Parlibellus hammulifer; 110: Amphora bigibba var. interrupta; 111-112: Hantzschia virgata; 113: Halamphora hybrida; 114: Amphora angusta; 115: Nitzschia constricta. Barra= 10 μm.

Discusión

Esta es la primera lista florística de diatomeas que son consumidas in situ por abulones adultos de cualquier especie, derivada de un estudio ex profeso. Las diatomeas en los contenidos intestinales de los abulones adultos representaron menos de la mitad del número de especies y variedades de diatomeas registradas (S= 322) como alimento potencial de Haliotis spp. en la región (Siqueiros-Beltrones et al., 2004). Sin embargo, independientemente de la riqueza de especies de diatomeas disponibles para consumo por abulones en su ambiente natural, el número de especies registrados (151) es muy similar al contabilizado previamente en contenidos intestinales de juveniles de Haliotis spp. (150) (Siqueiros-Beltrones et al., 2005; Siqueiros-Beltrones et al., 2004).

La riqueza de especies (S) ha sido frecuentemente utilizada como medida de diversidad (Magurran, 1988) y la registrada aquí refleja una alta diversidad. Asimismo, la (S) observada corresponde con valores altos de diversidad (H’ promedio ≥ 3.5, calculados para las mismas muestras (Siqueiros-Beltrones, datos no publicados). De acuerdo con los hábitos alimentarios no selectivos de los abulones (Argumedo-Hernández y Siqueiros-Beltrones, 2010; Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernández, 2012), esta descripción se aplica a la taxocenosis de diatomeas que se hallan disponibles para consumo por abulones en el ambiente natural (rocoso) tanto en La Bocana como en otras localidades costeras de la península de Baja California.

La diferencia entre la riqueza de especies en contenidos intestinales de abulón adulto y lo registrado como disponible en su ambiente (322 taxa) se explicaría porque la última cifra abarca estudios relacionados con la distribución de Haliotis spp., los cuales comprenden registros de 2 localidades (bahía Magdalena y bahía Tortugas). Entre estas se aprecian variaciones en la composición y riqueza de macroalgas (Serviere-Zaragoza et al., 2003), que al proporcionar mayor heterogeneidad de sustratos, garantizan una mayor riqueza de especies y diferente composición de especies de diatomeas epifitas (Hernández-Almeida y Siqueiros-Beltrones, 2012).

Por otra parte, en un estudio sobre diatomeas epifitas de Para M. pyrifera (considerado el alimento primordial de estas especies de abulón) se registraron 171 especies y variedades de diatomeas epifitas (Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernández, 2005), cifra mayor que la encontrada en contenidos intestinales de Haliotis spp.; algunos de estos taxa se conservaron formando cúmulos monoespecíficos semejantes a grumos registrados en estudios previos (Siqueiros-Beltrones and Argumedo-Hernández, 2005Siqueiros-Beltrones et al., 2005). La presencia de grumos de diatomeas (de una o varias especies) en contenidos intestinales de abulones parece una característica frecuente; es ocasionada quizá por el raspado de la rádula de los abulones sobre las macroalgas. Su permanencia, a pesar de los procesos digestivos de los herbívoros y de la oxidación de las muestras, sugiere que no son aprovechados adecuadamente por abulones.

Por otra parte, estaría implícito en la primera hipótesis que taxa conspicuos registrados previamente en láminas de M. pyrifera, como Climacosphenia moniligera Ehrenberg y Cocconeis costata var. pacifica (Grunow) Grunow (Siqueiros-Beltrones, Serviere-Zaragoza y Argumedo-Hernández, 2001, 2002; Siqueiros-Beltrones et al., 2004) aparecerían entre las muestras examinadas. El primer taxón alcanza los 1000 micrómetros de longitud y forma colonias asociadas a otras colonias tubulares de Navicula sp.; mientras que el segundo cubría áreas extensas de las láminas. No obstante, ninguno de estos taxa se observó entre los contenidos intestinales. Así, aunque ciertos taxa podrían presentarse solo temporalmente y de manera conspicua sobre M. pyrifera, la segunda parte de nuestra primera hipótesis queda refutada por ahora.

El tiempo que permanecieron los especímenes de abulón en tanques de cultivo antes de ser transportados y disecados pudo alterar la dieta natural; sin embargo, dada la escases del recurso en la región NO de México y las restricciones para su captura comercial o para su investigación, el haber procesado el contenido intestinal proveniente de más de 100 ejemplares proporciona una base inductiva confiable que confirma estas observaciones sobre ecología trófica de abulones y refuerzan la hipótesis acerca de la importancia de las diatomeas en la dieta de los abulones adultos.

Consecuentemente, se enfatiza que la dieta de abulones adultos (Haliotis spp.) no debe estar minimizada al consumo de una o varias especies de macrofitas, sino que implica una amplia riqueza de especies, principalmente de diatomeas y otros taxa que las utilizan como sustrato. De esta manera, los resultados de nuestro estudio constituyen una primera referencia florística ex profeso que puede ser utilizada de manera confiable en el manejo del recurso abulón en cuanto a las estrategias para su cultivo.

Agradecimientos

Agradecemos a la Secretaría de Investigación y Posgrado del IPN el apoyo otorgado mediante el proyecto: SIP-20130868. Nurenskaya Vélez y Federico García fungieron como enlace (proyectos SIP 20121218; SIP 20130751) en la adquisición de los abulones de parte de la Cooperativa Progreso en La Bocana, BCS, a través del proyecto del CRIP, Unidad La Paz: “Diagnóstico sobre la disminución de las poblaciones de abulón en la costa occidental de la Península de Baja California y estrategias para atenuar los impactos negativos” financiado por SAGARPA-Conacyt. Agradecemos la revisión de 2 árbitros anónimos a un manuscrito anterior, así como a los 2 revisores de esta versión por sus minuciosas observaciones. El primer autor es becario de la Comisión de Operación y Fomento de Actividades Académicas y Estímulos al Desempeño de los Investigadores del Instituto Politécnico Nacional.